Mancha Anular del papayo (PRSV-p)

I. MARCO TEÓRICOI.1. Virus de la Mancha Anular del Papayo (PRSV-p)

El PRSV ha sido llamado de diversas formas, causando algunas confusiones en la literatura (Lima & Gomes, 1975; Rezende & Costa, 1993; Rezende & Fancelli, 1997). El PRSV está clasificado en dos biotipos distinguibles por sus características biológicas. El biotipo W ("Watermelon") (PRSV-W), antiguamente denominado el virus-1 del mosaico de la sandia (“Watermelon mosaic virus 1", WMV-1), no presenta una relación serológica con el virus-2 del mosaico de la sandia (Watermelon mosaic virus 2, WMV-2) (Purcifull & Hiebert, 1979;) e infecta solamente especies de la familia Cucurbitáceae, constituyendo un factor de importancia económica para estos cultivos en Perú (Oliveira et al., 2000).

Por otro lado, el biotipo P ("Papaya") (PRSV-P) es capaz de infectar especies de las familias Caricaceae y Cucurbitaceae, causando un fuerte impacto en la producción de papayo de varios países, principalmente en el Sureste de Asia (Bateson et al., 1994) y sur de América (Lima & Camarco, 1997). El Virus de la Mancha Anular del Papayo o Mosaico causada por el PRSV no debe ser confundida con el Mosaico ocasionado por el Virus del Mosaico del Papayo (Papaya mosaic virus, PMV) que pertenece al género Potexvirus (Purcifull & Hiebert, 1971). Los dos virus pueden ser rápidamente diferenciados por la ausencia de síntomas de manchas o anillos anulares en los frutos de plantas infectadas por el PMV.

I.1.1. Generalidades del PRSV-p (papaya ringspot virus – Mancha anular del papayo)I.1.2. Distribución Geográfica

La mancha anillada del papayo (“Papaya ringspot virus”, PRSV) es la principal enfermedad que afecta al cultivo en la mayoría de países donde es sembrado (Hawai, Taiwán, Brasil, Tailandia, Las Islas del Caribe, Filipinas, y varios otros países, incluyendo el Perú), llegando a ser el mayor factor limitante de la producción.

La cepa “p” incluye a Estados Unidos, sur América, países caribeños, India, China, Taiwan, África, y Okinawa. La cepa “W” se encuentra en los mismos países y en Francia, Alemania, y Australi. (Brunt, et al., 1996).

I.1.3. Clasificación taxonómicaLos virus son nucleoproteínas que son demasiado pequeñas como para poder observarlos en el microscopio óptico, que se propagan sólo en el interior de células vivas y que tienen la capacidad de producir enfermedad. (Agrios, 2005).

Todos los virus pertenecen al reino VIRA. Dentro de este reino hay divisiones de virus, los virus de DNA y los virus de RNA, dependiendo de si el ácido nucleico del virus es DNA o RNA. Los virus dentro de cada división son helicoidales o cúbicos (poliédricos). Dentro de cada subdivisión puede haber virus que tengan una o dos

bandas de RNA o de DNA, que posean o carezcan de una membrana en torno a la cubierta proteínica, que contengan o carezcan de ciertas sustancias, que tengan cierta simetría de hélice en el caso de los virus helicoidales o una cierta cantidad de subunidades en los virus cúbicos (poliédricos), que difieran en tamaño y por último, que posean cualquier otra propiedad física, química o biológica. (Agrios, 2005).

Familia PotyviridaeLa familia Potyviridae es una de las más extensas dentro de los virus que afectan las plantas (Fauquet et al., 2005). Se reconocen seis géneros en esta familia, con genomas monoparticulados (Potyvirus, Macluravirus, Ipomovirus, Tritimovirus, Rymovirus) de 650 a 900 nm de longitud y los Bymovirus, de genoma biparticulados con 250 a 300 nm y 500 a 600 nm respectivamente (Shukla et al., 1998; Fauquet et al., 2005.)

Género PotyvirusEl género Potyvirus es el más numeroso de los integrantes de la familia Potyviridae (Fauquet et al., 2005), y constituye uno de los grupos de virus de plantas más extensos (Raccah et al., 2001). Contiene 128 especies confirmadas y 89 posibles (Fauquet et al., 2005). Recibe el nombre de Potyvirus debido a su miembro tipo:El Virus Y de la papa (PVY) (Shukla et al., 1998).

Los miembros del género Potyvirus tienen en común la morfología de los viriones, compuestos por partículas lisas, flexuosas y en forma de varilla; con una longitud de 650 a 950 nm y de 12 a 15 nm de diámetro (Shukla et al., 1998). El genoma de los potyvirus posee una simple cadena de ácido ribonucleico (ARN) orientada en sentido positivo (Fauquet et al., 2005).

GenomaEl genoma consiste de ARN, unipartito. El tamaño total es de 12 Kb y su replicación no depende de otro virus. (Brunt, et al., 1996).Con la abreviatura en inglés PVRS-p, y el biotipo p (Papaya ringspot virus – Mancha anular del papayo; PVRS-p).

I.1.4. SintomatologíaLos síntomas van a variar en intensidad dependiendo de la temperatura del ambiente, vigor y desarrollo fisiológico de las pantas, nivel de infección (Gonsalves, 1994; CMI/AAb, 1984). Se manifiesta por la aparición de clorosis en las hojas más jóvenes en aproximadamente 2-3 semanas, seguida del aclaramiento de las nervaduras, de un moteado y rugosidad amarillo -claro verde (Castaño-Zapata y Del Río, 1994). Se presentan manchas o rayas de color verde intenso en la base de los pecíolos, de las hojas más jóvenes y éstas toman una apariencia a la que se llama “mano de chango”. Eventualmente las rayas pueden abarcar todo el tronco (Castaño-Zapata y Del Río, 1994).

En los frutos se presentan manchas en forma de anillo o media luna concéntricas y aceitosos de aproximadamente de 1 ó 2 cm de diámetro, de color verde o café oscuro. El número de anillos en la fruta va a variar dependiendo de la madurez de la misma y se distingue menos cuando la fruta es más madura. Las frutas producidas por árboles ya infestados presentan abultamientos desuniformes en toda la fruta (Gonsalves, 1994). Pierden el aroma y presentan descenso en el contenido de sólidos solubles.

Con el avance de la enfermedad hay una menor cantidad de hojas formadas y son más cortas que las normales. Hay menor cantidad de frutos cuajados y no se desarrollan normalmente, quedando muy pequeños. Cuando la enfermedad es severa ocurre la deformación de los foliolos y la reducción de la lámina quedando restringida a las nervaduras principales (filiformes).

Se presenta caída de hojas y al quedar expuestos los frutos inmaduros, se manchan por quemadura de sol, no se pueden comercializar y bajan los rendimientos.

Cuando las lesiones aceitosas se hacen viejas se tornan de color gris y plateado causa deterioro en el aspecto de la fruta.

Otro síntoma frecuente es el de “hoja bandera amarilla”, el cual consiste en que una hoja de la parte media de la corona de follaje se torna amarilla y el resto continúan verdes; posteriormente esta se seca y las que están por encima se amarilla, se secan y caen.

Los frutos y hojas presentan síntomas más severos en épocas de invierno o en temperaturas bajas. Las plantas infectadas en las primeras etapas no suelen morir pero no producen frutos. En Taiwan hay cepas que matan a plantas pequeñas infectadas (Gonsalves, 1994). Si las plantas son infectadas en etapas más avanzadas, se reducen los rendimientos, disminuye el contenido de azúcar de los frutos y la calidad de estos es pobre. (Gonsalves 1998).

Una plantación puede presentar el 100% de las plantas infectadas en un periodo de cuatro a siete meses después del trasplante, en el caso en que no se le da ningún tipo de manejo en el control de la enfermedad (Ishii, 1972; Barbosa & Paguio, 1982).

Fig Nº 02. Síntoma de PRSV-p en las hojas. a) Mosaico severo; b) mosaico, reducción laminar y deformación. (Síntoma Mano de chango)

Fig Nº 03. Síntoma de PRSV-p en las hojas. c) Mosaico severo; en el tallo d) manchas oleginosas.

Fig Nº 04. Síntoma de PRSV-p en los frutos. E y f) Mancha anilladad g) Deformación de frutos.

I.1.5. Daños

El PRSV-p es la principal limitante parasítica en el mundo, merma la producción hasta en 80 % y reduce el ciclo perenne del papayo a sólo un año (GIP, 1995).Los daños durante la etapa juvenil anulan totalmente su producción comercial. Sin embargo, si se mantiene baja la incidencia y severidad del daño de cuatro a siete meses después del trasplante hasta iniciar la etapa de crecimiento del fruto, la plantación conserva vigor para producir frutos con volumen y calidad aceptables, y generará utilidades aceptables (Hernández-Castro et al., 2004).

En diferentes regiones de Brasil, la mancha anular puede reducir el peso promedio de los frutos por planta en 22 al 60% (Lima & Gomes, 1975; Almeida & Carvalho, 1978; Barbosa & Paguio, 1982; Rezende & Fancelli, 1997; Lima & Camarco, 1997).

Fig Nº 05. Síntoma de virus de la mancha anular del papayo, extendida en todo el cultivo.

I.1.6. Epifitiología (epidemiología)Según Brunt, et al. (1996), el rango de hospederos se limita a 17 especies de plantas de 3 familias: Caricaceae, Cucurbitaceae y Chenopodiaceae.

Se puede transmitir por medios mecánicos, por insectos vectores de manera no persistente (CMI/AAb, 1984), la transmisión no persistente se caracterizada por periodos de adquisición e inoculación muy cortos, de segundos a minutos (Pirone y Perry, 2002), por injerto (Castaño-Zapata y del Río, 1994) y estudios recientes hechos en Venezuela, han demostrado que ciertas especies de pájaros son transmisores de la enfermedad (Trujillo Pinto, et al. 1989). No se ha reportado transmisión por semilla (Gonsalves, 1994), y los pulgones no se alimentan de árboles que tengan varios minutos de cortados.

Este virus es rápidamente diseminado por una gran cantidad de especies de áfidos (Orden Homoptera, familia Aphididae), en forma no persistente (Gonsalves, 1994). Entre los más importantes están: Aphis spiraecola, Aphis gossypii, Aphis craccivora, Aphis ruimicis y Myzus persicae. Se conoce que el periodo de adquisición del virus por el áfido Myzus persicae es de 10 segundos siendo el periodo de incubación igual (Castaño Zapata y Del río, 1994). Además que éste es el vector más eficiente en forma natural; pero se encuentra con poca frecuencia en las plantaciones de papaya. Sin embargo, Aphis spiraecola y Aphis gossypii son los de mayor incidencia, siendo Aphis gossypii, la que más frecuenta las plantaciones. Estos insectos pueden incidir en el ciclo del cultivo correspondiente a los primeros cinco meses y tienen su mayor índice de peligrosidad durante los tres primeros (Hernández, 1994).

Al inocular mecánicamente plantas de papayo con virus y colocarlas a diferentes temperaturas y humedades se encontró que no hubo diferencias en la manifestación de síntomas en temperaturas de 19.4 ºC. Con 67.67 % de Humedad Relativa (HR) y 24 ºC y 90 % de HR, pero si a 40 ºC, con 95 % de HR; en esta última temperatura las plantas no manifestaron los síntomas, lo que sugiere que el desarrollo del virus (reproducción) es afectado por temperaturas altas, quedando enmascarados los síntomas, los cuales son más pronunciados durante el invierno y menos evidentes en el verano (Becerra, 1997).

También se observo que en condiciones normales (temperaturas entre 20 a 22 ºC) plantas de papaya inoculadas con mutantes benignos del VMAP, crecen bien y no desarrollan síntomas conspicuos, pero cuando la temperatura es menor de 20 ºC. Y después de llover, aparecen manchas cloróticas sobre las hojas y manchas de anillo sobre los frutos (Becerra, 1997).

Fig Nº 01. Un afido alado, vector del PRSv- p, en el momento de succionar la savia.

I.1.7. Plantas Hospedantes A pesar que las cucurbitáceas son susceptibles a VMAP-p, esto no las hace un hospedero alternativo importante, ya que la cepa dominante en cucurbitáceas es VMAP-w.

El rango de hospedantes del PRSV-p es limitado a plantas de las familias Caricaceae, Cucurbitaceae y Chenopodiaceae (Gonsalves, 1993).Experimentalmente, se ha demostrado que las especies susceptibles al virus son: Carica papaya L., Chenopodium quinoa W., Cucumis melo L., Cucumis sativus L., Cucurbita maxima D., Cucurbita moschata D., y Cucurbita pepo L. Portulaca sp.(Purcifull et al., 1984).

En Cuba además, se señaló la especie Thumbergia fragans R., como hospedante del virus, luego de ser inoculada experimentalmente y se demostró su transmisión. En Jamaica, Chinet al. (2007) señalaron la especie Momordica charantia L. como un reservorio natural de PRSV-p, se comprobó la identidad del aislado mediante pruebas de transmisión vectorial y análisis molecular, detectando una alta homología en la secuencia obtenida con otras publicadas en la base de datos del Genbank, incluyendo una secuencia de Cuba.

I.1.8. Ciclo biológico de la enfermedad

El desarrollo de la enfermedad en una huerta sigue el patrón general de los virus que se transmiten por áfidos de manera no persistente. La cantidad de plantas enfermas (infección primaria) en una huerta se incrementa a medida que la distancia entre árboles infectados disminuye. La infección secundaria se transmite rápidamente y una huerta puede llegar a infectarse totalmente en tres a cuatro

meses. Esta situación ocurre en huertas jóvenes localizadas cuando las poblaciones de áfidos alados son altas. (Purcifull et al., 1984).

Estos vectores son atraídos por la exuberancia del follaje y al picar para probar, realizan la transmisión. El papayo no es hospedante de los áfidos, por lo que nunca lo colonizan. El áfido prueba sin distinción, pero abandona la planta de papayo para buscar mejores hospedantes. Sin embargo, al probar adquiere o inocula instantáneamente el virus.

La especie alado de los áfidos aparecen cuando existe sobrepoblación (pues existen condiciones favorables), son éstas especies las que transmiten con gran violencia el virus. Durante su ciclo de vida, los áfidos alados, principal especie a la que se le atribuye la transmisión del virus, realiza un vuelo vertical hasta alcanzar gran altura, luego desplaza gracias a los vientos favorables. Posteriormente su desplazamiento sólo la realiza de planta a planta.

No requiere de un periodo de incubación para ser transmitido y se adquiere en 10 a 60 segundos. La infectividad de la savia se pierde a las 8 horas a temperatura ambiente, el punto letal térmico es de 10 minutos a 54-56ºC y el punto final de dilución es de 10ºC. El virus produce dos tipos de inclusiones citoplasmáticas, cilíndricas y amorfas. Una vez adquirido por el insecto puede ser inoculado inmediatamente.

El PRSV-p se transmite mecánicamente y mediante áfidos de varias especies de manera no persistente. No requiere de un periodo de incubación para ser transmitido y se adquiere en 10 a 60 segundos. La infectividad de la savia se pierde a las 8 horas a temperatura ambiente, el punto letal térmico es de 10 minutos a 54-56 ºC y el punto final de dilución es de 10ºC. El virus produce dos tipos de inclusiones citoplasmáticas, cilíndricas y amorfas. Una vez adquirido por el insecto puede ser inoculado inmediatamente.

I.1.9. Manejo FitosanitarioEl control químico se ha usado preponderantemente en el control fitosanitario del papayo, pero el uso intensivo e irracional de plaguicidas ha causado daños irreversibles al medio y a la salud de productores y consumidores, ha generado resistencia en las plagas y eliminado sus enemigos naturales (Perring et al., 1999).

El modo de transmisión de este virus impide el éxito de los tratamientos con insecticidas. Además, la presencia de áfidos vectores durante todo el año en las plantaciones constituye una importante vía para la distribución de la enfermedad. Una vez infectadas las plantaciones no existe tratamiento eficaz para su control. En varios países se han desarrollado estrategias mediante la ingeniería genética, donde se ha logrado obtener buenos resultados, lo que implica el estudio biológico y molecular de los posibles aislados del PRSV-p que se pueden presentar en una región o país.

A) Protección cruzada

La protección cruzada se define como “el uso de una cepa menos agresiva para proteger plantas de un daño económico fuerte causado por la infección con una cepa más fuerte del mismo virus”. El procedimiento básico incluye la inoculación de plántulas con una cepa atenuada previamente a la plantación definitiva de éstas en el campo. El nivel de protección es variable dependiendo de la región geográfica en donde esta sea usada. (Yeh et al., 1988).

Esta medida ha demostrado éxito en parte y limitada para el control de la mancha anular del papayo, dando un control duradero, económico y seguro a través de su uso (Rezende & Costa, 1987; 1993a; Rezende & Muller, 1995). A pesar de las pruebas hechas en Brasil, Taiwan y en los Estados Unidos, se busca cepas débiles y estables para vacunar las plantas del PRSV-p, los resultados prácticos no han sido constantes (Rezende et al., 1981; 1982a; 1982b; Rezende, 1985; Rezende & Muller, 1995).

Por ejemplo, la protección cruzada es altamente viable en Hawaii, moderadamente viable en Taiwan y no viable para Tailandia. En Taiwan, la práctica de la protección cruzada ha sido hecha a miles de árboles desde el año 1984. La protección cruzada es más efectiva cuando las huertas inoculadas son aisladas de árboles infectados con cepas más agresivas.

Un método de control que es usado en Hawai y Florida consiste en utilizar plantas bioprotegidas con cepas atenuadas con virus. Esta protección cruzada consiste en inocular plantas sanas de papaya con una cepa atenuada del virus, derivada de la mutación inducida de una cepa autóctona severa, mediante el tratamiento con ácido nitroso. Esta cepa posee la capacidad de disminuir o retrasar el ataque de otras cepas severas

B) Control Cultural

Incrementar la densidad de población de 2500-3200 plantas por hectárea, implementando esta medida práctica se podrá ir eliminando las plantas con síntomas iniciales (manchas cloróticas) y retrasar la infección dentro de la plantación, sin reducir la producción.(Becerra, 1997).

Eliminación periódica de especies hospederas del virus y de pulgones transmisores; tanto dentro de la plantación como a unos 10 m alrededor de la misma, para reducir las poblaciones de insectos vectores, ya que los áfidos no colonizan el papayo. (Becerra, 1997).

Establecimiento de barreras vivas; establecer una barrera de cuatro o cinco surcos de maíz, jamaica o cualquier otro cultivo que le sirva de protección

alrededor de la plantación de papayo y mantenerse durante los picos de población de los vectores, así los insectos se alimentan de ella pierden el virus, y cuando llega a las plantas de papayo no logran infectarlas (Becerra, 1997).

Uso de plantas certificadas, El uso de de plantas infectadas han contribuido para una amplia dispersión de la mancha anular dentro de una misma región o estado, introduciendo fuentes primarias de virus en las plantaciones jóvenes. A partir de fuentes de inoculo primario, lo áfidos promueven la diseminación secundaria del virus.

Eliminación desde el vivero las plantas cloróticas; Antes del trasplante se recomienda seleccionar solo las plantas vigorosas y eliminar todas las plantas fuera de tipo, amarillas, cloróticas, intoxicadas, con problemas de nemátodos y hongos que ocasionan el damping-off.

Distancia entre plantaciones; La infección primaria de la huerta disminuye a medida que la distancia de una huerta infectada aumenta. Se recomienda sembrar a más de 2 kilómetros de distancia de una plantación a otra. (Becerra, 1997)

Realizar el trasplante durante la época de menor incidencia de áfidos; Conocer los picos de población de los insectos vectores, con el fin de programar el almacigo y el trasplante en la época donde la fluctuación poblacional sea baja, disminuyendo con esto la virulencia de la enfermedad.

Rotación de cultivos; No sembrar papayo consecutivamente en un mismo terreno, sino alternar con otros cultivos, de preferencia gramíneas (como maíz, sorgo para grano o forrajero) o leguminosas (frijoles de diferentes variedades).

Fig Nº 06. Barreras de maíz y sorgo en un cultivo de papaya

C) Control etológico

Establecimiento de trampas amarillas fluorescentes; hojas de plástico de 1.0 x 0.5 m, bañados con una ligera capa de grasa, aceite, pegamento agrícola.

Uso de mallas de polipropileno en viveros, invernaderos y en las primeras etapas de desarrollo del cultivo (primeros 3 meses después del trasplante); Las mallas de polipropileno usadas en los viveros impiden la entrada de vectores transmisores de virus y fitoplasmas.

D) Control Químico

Uso de insecticidas específicos para áfidos.

En el vivero, trasplante y primeros tres meses; hacer las aplicaciones a la base del tallo a la tercera hoja verdadera de la plántula en el vivero y por inmersión del cepellón un día antes de su extracción antes del trasplante. Posteriormente se recomienda hacer otras 3 aplicaciones en el sistema de riego o en drench cada 15-30 días después del trasplante de cualquier insecticida del grupo de los neonicotinoides (Thiametoxham, Imidachloprid, Thiocloprid).

En el desarrollo de la plantación; se recomienda rotar insecticidas específicos a áfidos del grupo de las Triazinonas asimétricas como el Pimetrozyne, de forma Foliar y hacer una segunda aplicación consecutiva a la primera a los 7-8 días. El uso de un insecticida y dos repelentes.

Aplicación de insecticidas afiídas dirigido a las barreras vivas de manera foliar o aérea; esto es para bajar la presión de selección y la entrada de áfidos y chupadores al interior de las huertas.

Aplicación de insecticidas-nematicidas sistémicos a las barreras vivas; algunos insecticidas nematicidas sistémicos se pueden aplicar al voleo, enterrados o en el sistema de riego de las barreras vivas y al momento que el vector hace contacto o inserta su estilete para succionar la savia, queda intoxicado, muere y se evita la infestación de otras plantas.

E) Control Genético

Uso de variedades resistentes por mejoramiento genético convencional: Una posibilidad de obtener variedades resistentes envueltas en programas de mejoramiento genético convencional, utilizando como fuente de resistencia de las especies silvestres como Carica cauliflora L., C. pubescens L. e C. quercifolia L. han sido investigadas para el control del PRSV-P (Magdalita et al., 1997).

Uso de materiales transgénicos: El uso de variedades transgénicas es un recurso que se está usando exitosamente en Hawaii; las vars. Rainbow y Sunup son variedades transgénicas de uso comercial, resistentes al VMA-p y cuyas cosechas ya se comercializan en EE.UU. Sunup es un transformado homocigótico derivado de Sunset. Rainbow es un híbrido de Sunup x Kapoho (no transgénica) x 63-1 línea transgénica derivada segregante de sunset.

II. Referencia bibliográfica

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PIRÁMIDE DE LA ENFERMEDAD

Inicio de la enfermedad

VectorAphis spiraecola, Aphis gossypii, Aphis craccivora, Aphis ruimicis y Myzus persicaePatógenoPRSV-p

HospedantePapayo

(Carica papaya)

AmbienteCampo de cultivoTº= 19-24ºCHR = 68-90%

AgricultorFalta de prevención.