Murcielagos en Bosques Altoandinos

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Julio-diciembre de 2004UNIVERSITAS SCIENTIARUMRevista de la Facultad de CienciasPONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Vol. 9, 33-46

MURCIÉLAGOS EN BOSQUES ALTO-ANDINOS,FRAGMENTADOS Y CONTINUOS, EN EL SECTOR

OCCIDENTAL DE LA SABANA DE BOGOTÁ (COLOMBIA)

Jairo Pérez-Torres1, Jorge A. Ahumada P.2

1 Laboratorio de Ecología de Poblaciones y Comunidades. Unidad de Ecología y Sistemática(UNESIS), Departamento de Biología, Facultad de Ciencias. Pontificia Universidad Javeriana,

Carrera 7ª No. 43-82, Bogotá, D.C.

2 U.S. Geological Survey (USGS), National Wildlife Health Center.6006 Schoroeder Rd. Madison, WI 53706. USA.

[email protected], [email protected]

RESUMEN

Se caracterizó la estructura y composición de la comunidad de murciélagos en dos fragmentos de bosquey dos bosques bosques alto-andinos no fragmentados de mayo de 1998 a abril de 1999. Tanto ladiversidad como la abundancia específica fue menor en los fragmentos, con pocas especies dominantes enla comunidad (p.e. Artibeus sp., Anoura geoffroyi y Myotis oxyotus). En los fragmentos, únicamente losmurciélagos frugívoros presentaron reducción (42%) en la riqueza de especies (Carollia brevicauda,Artibeus hartii, Sturnira bidens, Sturnira ludovici y Sturnira oporaphilum). Este resultado sugiere que losmurciélagos frugívoros son más propensos a la extinción local debido a la fragmentación del hábitat.

Palabras clave: bosque nublado, Colombia, comunidad, diversidad, fragmentación del hábitat, murcié-lagos

ABSTRACT

The structure and composition of bat communities of the high Andean forest was studied from May, 1998to April, 1999. The bat species composition and diversity in two isolated fragments surrounded bypastureland was compared with that of two continuous forests. Diversity and abundance of speciesdecreased in fragments, with only a few species dominating (e.g. Artibeus sp., Anoura geoffroyi andMyotis oxyotus). Only frugivore bat species showed a reduction (42%) in species richness in the fragments(Carollia brevicauda, Artibeus hartii, Sturnira bidens, Sturnira ludovici and Sturnira oporaphilum). Thisresult suggests that frugivorous bats may be more prone to extinction due to habitat fragmentation.

Keywords: Bats, Colombia, community, diversity, habitat fragmentation, high mountain cloud forest

INTRODUCCIÓN

El estudio de los efectos de la fragmenta-ción del hábitat sobre las comunidadesnaturales ha sido objeto de muchas investi-gaciones en los últimos 20 años (Hunter,1996; Meffe & Carroll, 1997). En elneotrópico existen pocos estudios sobre loscambios poblacionales que genera la frag-

mentación y la gran mayoría de trabajos sehan realizado en tierras bajas. Respecto alos efectos de la fragmentación del hábitatsobre organismos individuales, las aves hasido el grupo más estudiado (Haskell, 1995;Villard et al., 1995). De los mamíferos, elgrupo de los murciélagos (Chiroptera) esun buen modelo para estudiar los cambiosque la fragmentación del hábitat ejerce so-

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bre las comunidades animales, dado quecomo grupo abarcan un amplio espectrotrófico y muchas especies tienen una altaespecificidad de hábitat.

Dado sus hábitos nocturnos, los murcié-lagos exigen un alto esfuerzo demuestreo (Kunz, 1988). Por otra parte,debido a que su diversidad y abundan-cia disminuye con la altitud (McNab,1971; Muñoz, 1990), este grupo no ha-bía sido trabajado más allá de losinventarios y las descripciones de die-tas en alturas superiores a los 2.600 me-tros de elevación en Colombia (Tamsittet al., 1964; Valdivieso, 1964; Alberico& Orejuela, 1982; Alfonso & Cadena,1994; Muñoz, 1990). Sin embargo, losmurciélagos son ideales para abordarproblemas ecológicos debido a quecomo grupo, poseen una especializacióntrófica sólo comparable con las aves(Altringham, 1996). Se encuentran espe-cies piscívoras, hematófagas, carnívoras,frugívoras, nectarívoras, insectívoras yomnívoras (Nowak, 1994).

En Colombia, los estudios sobre la com-posición de la comunidad de los murcié-lagos se han referido principalmente ainventarios en localidades o ambientesparticulares (p.e Arata & Vaughn, 1970,Tamsitt et al., 1964; Valdivieso, 1964;Alberico & Orejuela, 1982; Muñoz-Saba,et al., 1997, Sánchez-Palomino et al.,1993). Son muy pocos los estudios quehan determinado asociaciones entre la es-tructura y composición de estas comuni-dades con las características ecológicas delos ambientes donde viven (Alfonso &Cadena, 1994; Muñoz-Saba et al., 1997,Rivas-Pava et al., 1996).

El objetivo fundamental de este trabajofue conocer si la estructura y la composi-ción de las comunidades de murciélagosen bosques alto-andinos variaba entre frag-mentos de bosque y áreas de bosque no

fragmentado. Como hipótesis de trabajose planteó, que la estructura y composi-ción de la comunidad de los murciélagosen los fragmentos de bosque sería diferen-te respecto a los bosques no fragmenta-dos. Para esto se hizo un seguimientodurante doce meses en dos fragmentos ydos áreas continuas. Se diferenciaron dosniveles para la comparación de las comu-nidades: análisis de diversidad alfa (des-cripción en cada una de las áreas demuestreo) y análisis de diversidad beta(comparación entre cada una de las áreasde muestreo), comparando tanto la estruc-tura como la composición de la comuni-dad. Los resultados presentados en esteartículo establecen el comienzo para em-pezar a entender cómo la fragmentaciónpuede afectar la dinámica de este grupo.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en la falla occidentalde la Sabana de Bogotá, en un rango dealtura de 2.750 y 2.850 m.s.n.m. donde seencuentran tanto zonas de bosque alto-andino no fragmentado, como fragmentosde este (figura 1). El uso de la tierra en estazona es variado y está dedicado a la gana-dería, la agricultura, cultivos de flores, re-creación y vivienda. En esta región se hanreducido de manera importante las áreasnaturales y sólo se encuentran bosquesrelictuales en la cota de los 2.600 m.s.n.m.de la Sabana, que en general no son aptospara agricultura.

Se trabajó en dos bosques que formabanparte de un mosaico de fragmentos de dife-rentes tamaños (2-15 hectáreas) formadoshace más de 50 años y la mayoría rodeadospor pastizales, cultivos y/o bosques de es-pecies foráneas (Ahumada, 2000). Las dosáreas de bosque no fragmentado (las cualesse denominarán áreas continuas) se encuen-tran dentro de dos formaciones de bosquecontinuo sobre la denominada “falla deBogotá”.

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Figura 1. Localización geográfica de los fragmentos (triángulos) y las dos áreas continuas(círculos) en el sector occidental de la Sabana de Bogotá.

Dentro de las áreas continuas se delimita-ron dos áreas de tamaño similar al de losfragmentos ubicadas en las fincas SanCayetano (850 hectáreas, km 8 vía a LaMesa, 04º37’44" N y 74º18’49" W, 2750m.s.n.m.) y La Selva (2000 hectáreas, 2 kmal norte de Facatativá, 04º52’19" N y74º22’49" W, 2850 m.s.n.m.). Los fragmen-tos se encuentran en las fincas El Silencio(10 hectáreas, km 10 vía La Mesa,04º36’72" N y 74º18’21" W, 2750m.s.n.m.), y Miralejos (5 hectáreas, cerca aZipacón, 04º45’82" N y 74º23’71" W, 2850m.s.n.m.).

Las cuatro áreas se caracterizaron por te-ner un relieve de plano a inclinado, conbosque maduro muy poco intervenido.

Las especies vegetales predominantespertenecieron a las familias Araceae(Anthurium), Melastomateceae (Miconia,Tibouchina, Bucquetia y Clidemia),Rubiaceae (Palicourea), Bromeliaceae(Bromelia), Amaryllidaceae (Bomarea),Guttiferaceae (Clusia), Ericaeae(Macleania), Winteraceae (Drimys) yAsteraceae (Ageratina, Erato yEupatorium). Se encontraron también al-gunas especies de orquídeas (Pleurotalisy Epidendron). La temperatura promedioanual es de 12ºC. El promedio anual deprecipitación es de aproximadamente1.000 mm, con un patrón bimodal, dondelas dos épocas húmedas (abril-mayo y oc-tubre-noviembre) están separadas por épo-cas relativamente secas.

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Se realizó una fase exploratoria de cuatromeses (enero - abril de 1998) para delimitarel área de estudio, escoger los fragmentos yhacer muestreos preliminares para ajustarlos esfuerzos de captura y estandarizar losmétodos de registro de datos de campo ylaboratorio. Mediante interpretación de fo-tografías aéreas y mapas topográficos sehizo una selección de los bosques poten-cialmente aptos para el muestreo. Se tuvocomo criterio de selección la edad (más de50 años), el tamaño (<20 hectáreas), el es-tado de conservación (sin evidencia de per-turbación en los últimos 20 años), la forma,la orientación, el grado de pendiente y eluso de la matriz circundante (pastizales orastrojos bajos) y la menor diferencia posi-ble desde el punto de vista florístico. Ade-más, se tuvieron en cuenta aspectos comola facilidad de acceso, los permisos, la se-guridad y otros aspectos logísticos.

Para las comparaciones de este trabajo seescogió como factor de diseño la fragmen-tación con dos niveles: fragmentos y áreascontinuas. Se consideró como unidad derespuesta a cada fragmento de bosque ycada área demarcada dentro del bosque con-tinuo (de igual tamaño al de los fragmen-tos). Se determinaron dos réplicas de cadauna de las unidades de respuesta (Pérez-Torres, 2001).

Se abrieron dos trochas, una en orientaciónnorte-sur y la otra en orientación oriente-occidente del fragmento (ambas pasandopor el centro), que sirvieron para realizarlos muestreos de murciélagos. Las capturasde los murciélagos se hicieron con mallasde niebla, para hacer un inventario prelimi-nar y determinar los gremios presentes(Fernández et al., 1988).

Caracterización de la composición de lacomunidad de murciélagos

Se realizaron salidas de campo mensuales(mayo de 1998 - abril de 1999) a cada lugar

de muestreo, cada una con duración de tresdías. Se tuvo en cuenta que la Luna no seencontrara en fase de luna llena. Para cadabosque se utilizaron 20 mallas de niebla(6x2,6 metros con ojo de 2 cm2), las cualesse ubicaron en las trochas ya abiertas, a dis-tancias escogidas previamente de maneraaleatoria y todas se abrieron desde las 18:00h hasta las 6:00 h del día siguiente. De estamanera se obtuvo un total de esfuerzo demuestreo de 480 horas/bosque/mes y untotal 11.520 horas de muestreo. Con el finde aumentar el éxito de captura las mallasse colocaron a dos alturas diferentes: 0-4 m(n=12-14) y >4 m (n= 8-6).

Para registrar la estructura y composiciónde la comunidad, se identificaron los indi-viduos capturados hasta especie (Fernándezet al., 1988; Anderson, 1997; Linares, 1998;Albuja, 1999) y se anotó el tipo de hábitoalimentario (Whitaker, 1996). Se marcaronlos individuos mediante anillos numeradoscon el fin de verificar si había o no inter-cambio de individuos entre cada una de lasáreas de estudio. Se registró el número deindividuos por especie, estado de desa-rrollo (Anthony, 1996), sexo y estadoreproductivo (Altringham, 1996). Los ejem-plares colectados fueron depositados en elMuseo Javeriano de Historia Natural de laPontificia Universidad Javeriana (NúmerosMUJ: 0309 - 0403).

Para iniciar el análisis de la composiciónse utilizó el índice de éxito de captura E(individuos-noche/horas-malla) como unindicador de abundancia relativa para cadauna de las cuatro áreas (Ecuación 1):

Nn E = (1)M h

donde: N = número de individuos captu-rados, n = número de noches de muestreo,m = número de mallas totales, h = númerode horas de muestreo.

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El éxito de captura se comparó mediante laprueba de Kruskall-Wallis y posteriormen-te con una prueba de Mínima DiferenciaSignificativa (Zar, 1996).

Para la descripción de cada una de lasáreas de muestreo se distinguieron dos ti-pos de análisis: Métodos basados en lacuantificación del número de especies pre-sentes (riqueza específica) para describir lacomposición; y métodos basados en la es-tructura de la comunidad. Este último serefiere a la distribución proporcional delvalor de importancia de cada una de lasespecies (tanto dominancia como la equi-dad o uniformidad).

La riqueza específica se describió median-te el Índice de Diversidad de Margalef (Mo-reno, 2001). Se generaron funciones deacumulación de especies tomando el nú-mero de meses muestreados como el esfuer-zo de muestreo (Moreno & Halffter, 2000).Para eliminar la influencia del orden en elcual los meses fueron adicionados al total,la muestra fue aleatorizada 1.000 veces uti-lizando el programa EstimateS (Colwell,2000). Este procedimiento suaviza la cur-va de acumulación de especies al repetir lareordenación de las muestras (Longino &Colwell, 1997). La curva generada es lapredicción del número de especies espera-das en función del número acumulado demuestras.

Para evaluar la estructura de la comuni-dad a partir de curvas de rango-abundan-cia se determinó si la distribución delarreglo de las abundancias de las especiesse ajustaba a alguno de los modelosparamétricos básicos de diversidad: geomé-trico, logarítmico o log-normal (Magurran,1988).

Se discriminó la dominancia (l) usandoel índice de Simpson y la equidad utili-zando el índice de diversidad de Shannon(Moreno, 2001). Las comparaciones de

estos dos índices se realizaron calculan-do los intervalos de confianza al 95% me-diante el procedimiento de Bootstrap.También se compararon las abundanciasrelativas y los valores del índice de es-fuerzo de captura. Se utilizó el índice desimilitud de Jaccard para comparar la ri-queza de especies entre sitios (Brower etal., 1998).

Para la clasificación de los murciélagos sereconoce el tratamiento sistemático pro-puesto por Alberico et al. (2000). Para lasespecies del género Artibeus se sigue aMuñoz-Saba (2000). En este caso, una delas especies colectadas de este género seasemeja bastante a Artibeus (Dermanura)glaucus bogotensis, sin embargo, no co-inciden algunas características dentarias,por lo que es tratada como Artibeus sp.Por otra parte, una de las especies deAnoura no coincide con las especies re-conocidas para Colombia. Aunque se ase-meja mucho a Anoura luismanueli porcomparación con algunos paratipos (Ma-cho: CVULA I-3215 y I-3216, Hembra:CVULA I-2165 y I-3223), presenta otrascaracterísticas que no permiten ubicarloen esta especie, por lo que se tratará comoAnoura sp. en este trabajo. Se reconoceSturnira oporaphilum como distinta de S.bogotensis (Cadena, Com. Pers.) y aunqueS. oporaphilum no es reconocida porAlberico et al. (2000) no se constituye aúnen un nuevo registro para Colombia yaque es necesario revisar las coleccionespara corregir las determinaciones de estaespecie, las cuales deben figurar dentro deS. bogotensis.

RESULTADOS

Estructura y composición de la comuni-dad de murciélagos

Entre los diferentes meses se evidencia-ron cambios en el éxito de captura. En losfragmentos el número total de capturas fue

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menor que en las áreas continuas. El éxitode captura fue significativamente diferen-te entre sitios (H = 7.997713; n= 44; p =0.0461). Una prueba de Mínima DiferenciaSignificativa (LSD, p=0.04) mostró queentre las dos áreas continuas (Grupo 2) yentre los dos fragmentos y una de las áreascontinuas (Grupo 1) no existían diferenciassignificativas.

En las 277 capturas totales estuvieron repre-sentados individuos de las familiasVespertilionidae (Myotis) y Phyllostomidae.De esta última se registraron individuos delas subfamilias Glossophaginae (Anoura),Stenoderminae (Artibeus y Plathyrrinus) ySturnirinae (Sturnira) (tabla 1). La familiamejor representada fue Phyllostomidae (11especies) de la cual la subfamiliaSturnirinae presentó la mayor cantidad deespecies (5 spp.), seguida por las subfamiliasStenoderminae, Glossophaginae yCarollinae con 4, 2 y 1 especies respectiva-

mente. La subfamilia Stenoderminae fue dela que más individuos se capturaron (146individuos), mientras que la menos repre-sentada fue Carollinae (tabla 1).

La especie dominante fue Artibeus sp.(42,6% de las capturas totales), seguida porSturnira bogotensis y Anoura geoffroyi(15,4 y 13,4% de las capturas totales res-pectivamente). Carollia brevicauda,Sturnira ludovici, Artibeus hartii ySturnira bidens fueron las especies más ra-ras con 5, 3, 2 y 1 individuos capturadosrespectivamente (tabla 1).

De las doce especies registradas para loscuatro bosques, cinco estuvieron presentesde manera exclusiva en las áreas continuas.Por el contrario, en los fragmentos no huboespecies exclusivas. La especie más abun-dante (Artibeus sp.) se encontró en mayorproporción en las áreas continuas (81%) queen los fragmentos (19%) (tabla 1).

TABLA 1. Número de individuos capturados de las diferentes especies registradasentre mayo (1998) y abril (1999) en el sector occidental de la Sabana de Bogotá.

Se indica el área de muestreo en la que fue registrada la especie

Familia Subfamilia Especie La San ElSelva Cayetano Silencio Miralejos Total

Phyllostomidae Stenoderminae Artibeus sp. 86 10 14 8 118Sturnirinae Sturnira bogotensis 10 19 7 4 40

Glossophaginae Anoura geoffroyi 11 4 18 4 37Stenoderminae Plathyrrinus dorsalis 5 3 18 26

Vespertilionidae Myotis oxyotus 11 2 2 15

Phyllostomidae Sturnirinae Sturnira oporaphilum 5 7 12Glossophaginae Anoura sp. 2 10 12

Sturnirinae Sturnira sp. 1 3 2 6Carollinae Carollia brevicauda 5 5Sturnirinae Sturnira ludovici 2 1 3

Stenoderminae Artibeus hartii 2 2Sturnirinae Sturnira bidens 1 1

Total 12 118 67 46 46 277

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Al elaborar las curvas de acumulación deespecies se encontró que en los fragmentosla cantidad de especies llega rápidamentea una asíntota de aproximadamente 6 espe-cies. Por el contrario en las áreas continuasla asíntota es mayor (~11 especies) y ape-nas se alcanza en los últimos meses demuestreo. La desviación estándar de la fun-ción de acumulación de especies en los frag-mentos se acercó a cero a partir del sextomuestreo. Desde el quinto muestreo la can-tidad de especies de las áreas continuas sehizo significativamente mayor (figura 2).

Al contrastar la riqueza y abundancia entrelos fragmentos y las áreas continuas me-diante las curvas de rango abundancia seencontró que en las últimas Artibeus sp.fue la especie más abundante, con casi tresveces más capturas que la segunda especie(Sturnira bogotensis). Siguieron de mane-ra decreciente Anoura geoffroyi, Sturniraoporaphilum y Myotis oxyotus. Por último,aparecieron una serie de especies defrugívoros poco abundantes: Carolliabrevicauda, Plathyrrinus dorsalis,

Sturnira sp., Sturnira ludovici, Artibeushartii, Artibeus lituratus y Sturnira bidens(figura 3a). En los fragmentos Artibeus sp.,Anoura geoffroyi y Plathyrrinus dorsalisfueron las especies más abundantes, segui-das por Sturnira bogotensis y Anoura sp.Por último Myotis oxyotus y Sturnira sp.fueron las especies menos abundantes (fi-gura 3b).

Se colectaron más especies de frugívoros(9 spp.) en las áreas continuas que en losfragmentos (4 spp.). En las áreas continuasy los fragmentos se colectaron las mismasespecies tanto de insectívoros (1 sp.) comode nectarívoros (2 spp). Las dos especiesde nectarívoros (Glossophaginae: Anourageoffroyi y Anoura sp.) se encontraron enmayor proporción en los fragmentos (59.5y 83.3% respectivamente). El análisis derarefacción para los murciélagos frugívorosmostró que para dos muestras del mismotamaño (n= 60), para los fragmentos el nú-mero esperado de especies (ES

(n) = 4) fue

menor que para las áreas continuas (ES(n)

=7,45) (figura 4).

Figura 2. Curva de acumulación de especies de las áreas fragmentadas y continuas en elsector occidental de la Sabana de Bogotá, mayo 1998-abril 1999.En el eje Y se representa el promedio del número de especies y la desviación estándar.

~

No

de e

spec

ies

acum

ulad

as

No de muestras

ContinuosFragmentos

14

12

10

8

6

4

2

00 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

40


Figura 3. Comparación de la distribución de las abundancias de las especies presentesen las comunidades de las áreas continuas (a) y fragmentadas (b). (A.c.= Artibeus sp.,S.bo.= Sturnira bogotensis, A.g.= Anoura geoffroyi, S.o.= Sturnira oporaphilum,M.o. = Myotis oxyotus, C.b.= Carollia brevicauda, P.u.= Plathyrrinus dorsalis, S.i.= Sturnirasp., S.l.= Sturnira ludovici, A.h.= Artibeus hartii, A.l.= Anoura sp., S.bi.= Sturnira bidens).

(a)L

og N

o in

divi

duos

100

10

1A.c. S.bo. A.g. S.o. M.o. C.b. P.u. S.i. S.l. A.h. A.l. S.bi.

(b)

Log

No

indi

vidu

os

A.c. A.g. P.u. S.bo. A.l. M.o. S.i.

100

10

1

41


Figura 4. Curva de rarefacción para la comparación del número esperado de murciélagosfrugívoros (ES(n)) respecto al número de individuos capturados (n) para las áreas conti-nuas y fragmentadas. Las barras verticales representan el error estándar.

Figura 5. Comparación del grado de similaridad de especies entre las áreas fragmentadas(Miralejos y El Silencio) y las áreas continuas (La Selva y San Cayetano). Se utilizódistancia euclidiana y ligamiento completo.

La Selva

San Cayetano

Miralejos

El Silencio

Continuo Fragmenton

ES

(n)

1 0

8

6

4

2

00 20 40 6 0 80 100 120 140 160

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Se encontró que el modelo logarítmico pre-decía muy bien los datos esperados de ri-queza en las áreas continuas ( χ 2 = 3.405 <12.59, g.l.= 6, p<0.76) mientras que el mo-delo log-normal se ajustó muy bien a losvalores en los fragmentos (χ 2 = 2.07 < 9.49,g.l.= 4, p<0.722). La similaridad entre losfragmentos y las áreas continuas fue cerca-na al 60% (IS

j= 0.58). Los dos fragmentos

fueron más similares entre sí (ISj = 0.71) que

las dos áreas continuas (ISj = 0.50) (figura

5). La complementariedad entre las áreasfue de 41.66%.

DISCUSIÓN

El muestreo se hizo tanto en los estratosinferiores (0-3 m) como superiores (3-20 m)de los bosques estudiados y las mallas es-tuvieron abiertas durante toda la noche. Porotra parte, la curva del número acumuladode las especies capturadas alcanzó laasíntota a partir del mes 5 y 11 en los frag-mentos y en las áreas continuas, respecti-vamente. Debido a lo anterior, se asume quelas muestras obtenidas proporcionan unarepresentación plausible de la comunidadactiva al interior del bosque.

Las 12 especies encontradas en este traba-jo equivalen aproximadamente al 52% delas especies totales reportadas para la cor-dillera Oriental en elevaciones superioresa los 2.500 m.s.n.m (Alberico et al., 2000).Hasta el momento, este es el número de es-pecies más alto registrado para esta altitudsi se compara con estudios realizados enotras zonas con elevación similar. Tamsitt& Valdivieso (1963) al reunir todos los re-gistros disponibles hasta ese momento re-portaron 10 especies para toda la región dela Sabana de Bogotá. Muñoz (1990) regis-tró ocho especies para el sitio Santa Helenaen la cordillera Central a una altura de 2.650m.s.n.m. Muñoz (1993) encontró en la re-gión del norte de Antioquia seis especiesen un rango de altura entre los 2.600 y 2.900m.s.n.m. Alfonso & Cadena (1994) regis-

traron 8 especies para el sitio La Pastora(2.450 m.s.n.m., Parque Regional NaturalUcumarí, Risaralda).

En los dos fragmentos la abundancia relati-va de los murciélagos fue significativamentemenor que en las dos áreas continuas y no secapturaron Carollia brevicauda, Artibeushartii, Sturnira bidens, Sturnira ludovici ySturnira oporaphilum. Asimismo en los dosfragmentos se detectaron cambios signifi-cativos en la abundancia relativa de las es-pecies. En algunos casos hubo disminuciónde las especies dominantes (p.e. Artibeus sp.,Sturnira bogotensis) y en otros casos au-mento (p.e. Plathyrrinus dorsalis). De estamanera la estructura y composición de losmurciélagos cambió en los fragmentos endos vías: disminución de la riqueza total deespecies y cambios en la dominancia al in-terior del grupo. Las curvas del número acu-mulado de especies alcanzaron rápidamentela asíntota en las áreas fragmentadas.

En las áreas continuas y en los fragmentosel gremio de los frugívoros fue el predomi-nante, tanto en número de especies comode individuos. Esto coincide con lo encon-trado en otros estudios (Arata & Vaughn,1970; Alberico & Orejuela, 1982; Muñoz,1990; Muñoz, 1993; Sánchez-Palomino etal., 1993; Alfonso & Cadena, 1994; Rivas-Pava, 1996; Muñoz-Saba et al.; 1997). Des-de el punto de vista del número de especies,los frugívoros son los más importantes ycualquier cambio en el número de especieso en la abundancia de cada una de ellasincidirá de manera directa en la estructuray composición de la comunidad completa.

Únicamente los frugívoros presentaron re-ducción en el número especies y un menornúmero de capturas en los fragmentos. Cin-co de las nueve especies de frugívoros des-aparecieron (Carollia brevicauda, Artibeushartii, Sturnira bidens, Sturnira ludoviciy Sturnira oporaphilum) y las que queda-ron presentaron reducciones importantes en

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sus números poblacionales (Pérez-Torres,2001). De acuerdo con Fleming (1982)aproximadamente el 30% de las especiesde murciélagos conocidos son parcial ototalmente dependientes de las plantascomo fuente de alimento. De ellas consu-men el néctar, el polen o los frutos, mien-tras facilitan la movilización del polen olas semillas (Findley, 1995). En este senti-do es muy probable que los cambios en lariqueza de especies de murciélagos y en suabundancia poblacional estén determina-dos fuertemente por los cambios en la ofer-ta alimenticia. Los fragmentos estudiadostienen más de 50 años de estar en su condi-ción actual (Mendoza, 1999), por lo que esmuy probable que los datos registrados eneste trabajo reflejen los efectos de la frag-mentación a largo plazo.

En el caso de los murciélagos insectívorosla situación es diferente. La cantidad de in-dividuos de la única especie colectada(Myotis oxyotus) fue significativamentemayor en las áreas continuas. Sin embargo,como se mostró en los resultados, el nivel designificancia fue muy cercano al valor críti-co, por lo que es difícil llegar a una conclu-sión definitiva. En este sentido, se debeintensificar el esfuerzo de muestreo para tra-tar de aumentar el éxito de captura de estegrupo de especies. Dado que muchos de losmurciélagos insectívoros forrajean en áreasabiertas (Linares, 1987) y que se adaptanfácilmente a ambientes perturbados(Altringham, 1996), es posible sugerir quela matriz que rodea los dos fragmentos estu-diados no es un elemento que reduzca lafrecuencia de visitas a éstos. Si a lo anteriorse agrega que la amplitud de su dieta es alta(Fenton, 1982), es posible que esto expli-que las bajas diferencias encontradas.

Los murciélagos nectarívoros aunque nopresentaron cambios en la riqueza de espe-cies, fueron significativamente más abun-dantes en los fragmentos que en las áreascontinuas. Esto podría deberse a que en los

fragmentos estudiados se presenta una ma-yor cantidad de flores que en las áreas con-tinuas (Correa, 1999), lo que se traduce enuna mayor oferta alimenticia para los mur-ciélagos nectarívoros.

Finalmente, las curvas de acumulación deespecies, como una función del esfuerzode captura, alcanzaron la asíntota en lasáreas fragmentadas, al mismo tiempo quereflejaron una disminución en la varianzadel número de especies registradas. Por elcontrario, en las áreas continuas se reflejóuna mayor heterogeneidad en la composi-ción de la comunidad, lo que indica que esposible que falten especies por capturar. Sinembargo, al tener en cuenta las curvas deacumulación de especies y los análisis derarefacción es posible asegurar que las di-ferencias detectadas al hacer las compara-ciones reflejan lo que está ocurriendo conlos murciélagos en ambientes fragmenta-dos en el occidente la Sabana de Bogotá.

CONCLUSIONES

Se presenta una reducción significativa enla riqueza de especies de murciélagos enlos dos fragmentos de bosque alto-andinoestudiadas en el sector occidental de la Sa-bana de Bogotá. Aproximadamente un cuar-to de las especies desaparece en éstas.

A pesar de encontrar una reducción impor-tante en la riqueza de especies no se encon-traron diferencias significativas al compararla diversidad entre áreas continuas y frag-mentos (índices de Shannon y de Simpson).Esto se debió a que en los fragmentos dismi-nuyó simultáneamente la riqueza y la domi-nancia de las especies más abundantes.

En los fragmentos la abundancia relativa(representada en el número de capturas)disminuyó respecto a las áreas continuas.

Por medio de las curvas de acumulación deespecies, solamente a partir del quinto mes

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de muestreo se empezaron a detectar dife-rencias en la cantidad de especies al com-parar los fragmentos y las áreas continuas.

En comparación con otros estudios, el nú-mero de especies registrado en este trabajoen el sector occidental de la Sabana deBogotá, es el mayor registrado hasta elmomento en Colombia para alturas supe-riores a los 2.500 m.s.n.m.

AGRADECIMIENTOS

La Fundación para la Promoción de la Inves-tigación y la Tecnología financió parte deesta investigación (Proyecto No. 915). JulioMario Hoyos, Amanda Varela (U. Javeriana)revisaron críticamente el manuscrito. MichaelAlberico (Universidad del Valle), PascualSoriano (Universidad de los Andes, Venezue-la) y Alberto Cadena (Instituto de CienciasNaturales, UN) colaboraron en la identifica-ción de los ejemplares. Tomás Bolaños y otrosmiembros del Laboratorio de Ecología dePoblaciones ayudaron en las labores de cam-po y laboratorio. La Pontificia UniversidadJaveriana aportó el transporte. Los dueños delas fincas Miralejos, La Selva, San Cayetano,El Porvenir, El Silencio permitieron el accesoa sus propiedades.

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Recibido: 13-06-04Aceptado: 18-08-04

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