Evol Ejes Simetria

7/24/2019 Evol Ejes Simetria

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Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

DEPARTAMENTDEGENTICA, FACULTATDEBIOLOGIA. UNIVERSITATDEBARCELONA.Diagonal 645, 08028-Barcelona. Espaa. E-mail: [email protected]

Los animales con simetra bilateral comprenden ms de 30 filos del total de 35-36 que existen en la actualidad yrepresentan el 98 por ciento de las especies animales. La mayora de los datos morfolgicos, embriolgicos,paleontolgicos y moleculares indican que estos organismos aparecieron hace unos 570 millones de aos, a partir deancestros ms simples con simetra radial, radiando explosivamente durante el perodo Cmbrico. La transicinentre radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos es an el enigma ms importante que tiene planteada la

evolucin. Cmo se originaron los ejes anteroposterior y dorsoventral, la simetra bilateral y el mesodermo a partirde organismos con un solo eje axial, varios planos de simetra y dos hojas embrionarias? La morfologa y la embriologacomparadas han generado numerosas hiptesis para explicar tal transicin, sin alcanzarse an una solucin deconsenso. En los ltimos 20 aos, la gentica del desarrollo y las tcnicas moleculares aplicadas a la sistemtica y lafilogenia, han aportado nuevos datos de inters para reevaluar y, eventualmente, solventar este enigma. En particu-lar, se han descrito los genes clave que especifican los patrones axiales en bilaterales, los genes homlogos a estosque se expresan axialmente en diploblsticos, y se ha avanzado en el conocimiento de los genes que se expresan enel mesodermo. Al tiempo, la filogenia molecular ha generado nuevos paradigmas para desentraar la naturaleza delbilateral actual ms cercano al ancestral y en determinar el grupo de diploblsticos ms cercano a los bilaterales. Laresolucin final de este gran enigma surgir de aplicar conjuntamente filogenias multignicas, estudios de expresingnica y gentica funcional comparada entre radiales y bilaterales basales, hallazgo de fsiles clave, y en iniciarestudios de gentica de sntesis.

El problema bsico: cmo a partir de organismos con

simetra radial y un eje corporal derivaron los

organismos con simetra bilateral y dos ejes corporales

La geometra corporal es un aspecto fundamental dela estructura y la funcin de los organismos multicelula-res. Una de sus caractersticas clave es la simetra. Porsimetra entendemos la ordenacin de las estructuras cor-porales con referencia a algn eje o plano corporal. Todoorganismo que al ser dividido a lo largo de un plano cual-quiera resulte en dos partes iguales decimos que es sim-trico. La mayora de organismos multicelulares presentanun nico plano de simetra que divide al cuerpo en dosmitades iguales, derecha e izquierda. Este tipo de sime-tra, denominada bilateral caracteriza a los organismosbilaterales o Bilateria (Fig. 1a). Sus estructuras corpora-les se disponen a lo largo de un eje que va desde la partems anterior (que denominamos cabeza) a la ms poste-rior (que denominamos abdomen o cola). Un segundo eje,ortogonal al primero, va desde la superficie superior (dor-sal) a la inferior (ventral). Internamente, estn formadospor tres capas o tejidos bsicos: ectodermo, mesodermo yendodermo, por lo que se les denomina triploblsticos. Elresto de organismos multicelulares son ms simples: Es-

ponjas, Cnidarios (p.ej. anmonas de mar, corales, hi-dras, ...) y Ctenforos. Su forma bsica es cilndrica uoblonga con un nico eje (denominado Oral-Aboral) al-rededor del cual se disponen las distintas estructuras cor-porales. Internamente estn formados por slo dos capas:ectodermo y endodermo, por lo que se les denomina dip-loblsticos. Cualquier plano que pase a lo largo del ejeOral-Aboral genera dos partes simtricas. Este tipo de si-metra se denomina radial y a los organismos que la pre-sentan radiales o Radiata (Fig. 1b). Algunos de ellos, sinembargo, presentan claros indicios de bilateralidad, comoson la disposicin de las aberturas bucales o sifonoglifosy de los pliegues digestivos o mesenterios en cnidarios(Fig 1c) y de los denominados poros anales en ctenfo-ros. A pesar de ello, no tienen signo externo alguno dediferenciacin dorso-ventral.

La simetra radial es ms propia, aunque no exclusi-va, de especies ssiles o pelgicas. Su principal ventaja esresponder o confrontar al ambiente desde cualquier di-reccin. Su principal inconveniente es su falta de centra-lidad (cualquier parte es tan importante como la otra) y lafalta de direccionalidad de movimiento. Estas son las ven-tajas de los organismos con simetra bilateral cuya motili-dad es unidireccional y controlada. La simetra bilateral


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se asocia a la cefalizacin, o concentracin de estructurassensoriales y de alimentacin en la regin anterior en con-traposicin a una regin posterior sin ellas, y a la diferen-ciacin de una superficie dorsal (confrontada con el am-biente) de otra ventral (asociada al substrato y especiali-zada en locomocin).

En opinin de la mayora de expertos, los organismosbilaterales derivan de ancestros radiales. La morfologa yla embriologa comparadas, as como el registro fsil y,ms recientemente, la filogenia molecular, as lo atesti-

guan. Sin embargo, dicha transicin es, tal y como sealHyman (1951), uno de los misterios ms insondables dela evolucin y el cambio ms radical acaecido en la evo-lucin de los planos corporales del reino animal. El pro-blema principal que plantea es cmo transformar un or-

ganismo con un nico eje corporal (Oral-Aboral) y mu-chos planos de simetra en otro con dos ejes corporales(Antero-Posterior y Dorso-Ventral), ortogonales entre s,y un nico plano de simetra (Fig. 2).

La especificacin de los ejes anteroposterior (AP),

dorsoventral (DV) y de la simetra bilateral durante el

desarrollo embrionario en los bilaterales

El eje anteroposterior (AP) de cualquier organismobilateral se especifica durante el desarrollo temprano delembrin. Esta especificacin axial es clave para definirregiones, rganos y tejidos del embrin y, consecuente-mente, del adulto. Para ello, los embriones usan asime-tras, preexistentes ya en el zigoto o derivadas a partir deseales externas. Asimetras preexistentes son la distri-

bucin diferencial de componentes (p.ej. pigmentacin,orgnulos citoplasmticos, o grnulos de vitelo) a lo lar-go del denominado eje animal-vegetal (Moluscos, Anli-dos, Equinodermos), o la presencia de determinantes cito-plasmticos localizados en regiones especficas del zigo-to, no relacionadas directamente con el eje animal-vege-tal (insectos, ascidias). Cuando no hay asimetras, el zi-goto usa determinadas seales externas como el punto deentrada del espermatozoide (Nematodos, Anfibios), lagravedad (Peces, Aves) o el plano inicial de la primeradivisin embrionaria (Nemertinos).

El mejor ejemplo de preformacin del eje AP previoal desarrollo del embrin es el de la mosca del vinagre

Drosophila melanogaster. Durante la oognesis se sinte-tizan y localizan diferencialmente, bajo el control del ge-noma materno, los denominados determinantes citoplas-mticos (mRNAs y/o proteinas distribuidos asimtrica-mente en el vulo y el zigoto). Iniciado el desarrollo estoscomponentes maternos comienzan un programa de acti-vacin de genes cigticos que especifican, respectivamen-te, las estructuras anteriores y posteriores. Por contra, enel no menos conocido modelo de desarrollo, del nemato-do Caenorhabditis elegans, dichos componentes mater-nos se hallan distribuidos homogneamente en el zigotoy es el punto de entrada del espermatozoide el que me-

diante complejos movimientos citoplasmticos distribu-ye asimtricamente estos componentes que especifican eleje AP en el estado de dos clulas. Un mecanismo simi-lar lo usan los anfibios. Sin embargo, los mecanismos pre-coces de determinacin del eje AP son muy especializa-dos y es altamente improbable que fuera este el mecanis-mo utilizado por los bilaterales ancestrales. Goldstein yFreeman (1997) sugieren que dichos organismos estable-ceran una polaridad AP de tipo global o general, similara la empleada por los organismos diblsticos actuales. Esdecir, los organismos definiran una polaridad AP sin tras-ladarla a una determinacin immediata de estructuras. Ello

explicara la capacidad de regulacin (organizar un nue-vo eje AP) de no pocos embriones al seccionarles o dis-gregarles en clulas individuales.

En bastantes bilaterales la polaridad AP, la polaridadanimal-vegetal, y el lugar de inicio de la gastrulacin sue-


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len estar correlacionados (Holland 2000). En los deute-rostomados (bilaterales cuyo ano deriva del blastoporo yla boca es de nueva formacin), el lugar de gastrulacin(donde se forma el blastoporo) suele coincidir con el polovegetal y con la futura regin posterior del embrin y del

adulto. En los protostomados (bilaterales cuya boca deri-va del blastoporo siendo el ano de nueva formacin) larelacin no es tan clara dadas las grandes diferencias exis-tentes en el cierre blastoporal entre s y con los deuteros-tomados. En los Spiralia (protostomados con segmenta-cin embrionaria de tipo espiral), como los Anlidos,Nemertinos, Moluscos y Platelmintos, el eje animal-ve-getal del cigoto y del embrin inicial se traduce en el ejeAP del embrin tardo y del adulto. As, las clulas quederivan de los micrmeros del polo animal forman la epi-dermis y el sistema nervioso central y sensorial ceflico,mientras que las que derivan de micrmeros ms cerca-

nos al polo vegetal dan lugar a la epidermis posterior.Aunque el eje DV se determina muy precozmente(p.ej. durante la oognesis enDrosophila y en determina-das ascidias) o muy tardiamente (en la gstrula de losBraquipodos articulados), nunca queda especificadocomo polaridad global. Los mecanismos de su especifi-cacin son muy diversos yendo desde el movimiento di-ferencial de determinantes citoplasmticos (Anfibios yascidias), divisiones celulares asimtricas (Moluscos yAnlidos de segmentacin desigual), inclinacin diferen-cial del eje mittico (Nematodos), o interacciones espec-ficas entre grupos de clulas (Moluscos de segmentacinigual). En cualquier caso, cmo el bilateral ancestral es-pecificaba el eje DV es, por el momento, un completomisterio. Es probable que su eje DV coincidiera inicial-mente con el eje AP para con posterioridad determinarseortogonalmente al primero por asimetras o interaccionescelulares, como sucede por ejemplo con la definicin delmicrmero 4d en protostomados Spiralia (por ejemplo enMoluscos y Anlidos). En estos filos, esta clula, gene-ralmente de mayor tamao que sus hermanas (4a-c), sesita en una regin concreta del embrin e interacta conel ectodermo, definiendo la futura regin ventral. La in-cgnita estriba en dilucidar cmo se originaron estasasimetras en el primer bilateral.

Finalmente, no parece haber mecanismos especficospara determinar la simetra bilateral. A diferencia de laplyade de mutantes enDrosophilayC. elegansque afec-tan a los patrones axiales AP y DV, no hay mutantes quealteren la simetra bilateral formando, por ejemplo, orga-nismos (obviamente letales) con slo la parte izquierda ola derecha. La razn bsica es, al parecer, que la simetrabilateral es una consecuencia del establecimiento ortogo-nal de los ejes AP y DV. EnDrosophila, no hay determi-nantes citoplasmticos que distingan derecha de izquier-da; por contra, tanto los determinantes dorsales como losventrales estn a concentraciones mximas en los extre-

mos dorsal y ventral y decrecen hacia los costados. Enconsecuencia, la simetra bilateral deriva de la simetra delos propios determinantes dorsales y ventrales. En el ne-matodo C. elegans, la simetra bilateral surge en el esta-dio de 8-12 clulas a consecuencia de las divisiones orto-

gonales a los ejes AP y DV, ya determinados, en los lina-jes epitelial y mesodrmico. Finalmente, en los protosto-mados Spiralia las clulas de las que deriva el ecto-mesodermo (2d) y el endomesodermo (4d), se dividen bi-lateralmente dando grupos simtricos de descendientes.

Relaciones entre segmentacin inicial, gastrulacin y eleje Oral-Aboral (O/AB) en diploblsticos

El zigoto de la mayora de Cnidarios y Ctenforos esde tipo centrolectico con una delgada capa externa de

citoplasma rodeando a una masa central rica en vitelo.Diversos experimentos han demostrado la ausencia deinformacin axial preexistente en el zigoto. En la mayo-ra de casos, el eje principal (el Oral-Aboral o O/AB) lodefine el primer surco de segmentacin dando lugar enambos filos al polo oral (Goldstein y Freeman, 1997;Martindale y Henry 1998). La polaridad resultante es detipo global; es decir, no hay una determinacin regionalimmediata. El lugar de inicio de la segmentacin es tam-bin, en aquellas especies que gastrulan por invaginacin,la zona donde se invaginan las clulas. Es decir, corres-pondera al blastoporo de los bilaterales. En la larva re-

sultante, denominada plnula, esta zona da lugar a supolo o regin posterior que a su vez genera, despus dela metamorfosis, la zona oral (hipostoma y tentculos)del plipo adulto mientras que la regin anterior de laplnula deviene la regin aboral (pi y pednculo) del


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plipo (Fig. 3). En los Ctenforos, que no poseen unestadio larvario definido como en Cnidarios, el lugar deinicio de la segmentacin coincide tambin con la reginoral del adulto, y la zona ms lejana con la regin aboral.

En resumen, el lugar de inicio de la segmentacin enCnidarios y Ctenforos: 1) genera una polaridad globaloral-aboral (a menudo denominada posterior-anterior); 2)coincide con el lugar de gastrulacin, lo que permitehomologarla laxamente al blastoporo de bilaterales, y 3)se corresponde con la regin oral del futuro plipo(Cnidarios) y adulto (Ctenforos). Sin embargo, es inte-resante resaltar que el polo oral del Cnidario adulto deri-va del polo posterior de la larva plnula y no del anterior.Esto indica la existencia de una inversin de las propie-

dades axiales entre la larva y el adulto en Cnidarios, mien-tras que dichas relaciones se mantienen entre el embrininicial y el adulto (Fig. 3).

El origen del mesodermo en bilaterales

Adems de los ejes AP y DV, la tercera caractersticaque distingue a los organismos bilaterales con respecto alos radiales es la presencia, entre el ectodermo y el endo-dermo, de una tercera hoja embrionaria: el mesodermo.Los tejidos de origen mesodrmico constituyen el grueso

del volumen corporal de los bilaterales. Por otra parte, y adiferencia de las clulas epiteliales, las clulas mesodr-micas se mueven, migran, y se segregan y agregan for-mando conjuntos slidos o diversos epitelios internos.Estas caractersticas tornan la innovacin del mesoder-

mo como un paso crucial en la evolucin de los bilatera-les. De aqu que no pocos autores consideren que la evo-lucin de los dos ejes ortogonales (AP y DV) y la delmesodermo estn ntimamente relacionadas.

En los bilaterales actuales el mesodermo se originapor mecanismos muy dispares. En los deuterostomadosderiva del endodermo por evaginacin de su parte distal(p.ej. Equinodermos) o del ectodermo por induccin delendodermo (vertebrados Anfibios). En los protostomados,deriva bien por invaginacin de la parte vegetal (ventral)del embrin (p.ej.Drosophilay otros Artrpodos), biendel ectodermo (blastmero 2d u otros del segundo o ter-cer cuarteto) en Spiralia (Anlidos y Moluscos) dandolugar al ectomesodermo, o por induccin del ectodermo

sobre clulas endodrmicas muy especficas (4d en losSpiralia) dando lugar al endomesodermo. Esta extremadiversidad justifica que el origen del mesodermo se con-sidere polifiltico. Pese a esta variedad, el ectomesodermose considera una estructura derivada propia de algunosgrupos de protostomados, siendo el endomesodermo msancestral.

La transicin diploblsticos-triploblsticos y los ejesO/AB, AP y DV. Hiptesis

Las hiptesis acerca de la transicin entre organismosradiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos se re-montan a Haeckel, Lankester y Metchnikoff entre otros(ver revisiones y sus referencias en Willmer 1990; Niel-sen 1995; Holland 2000; y Rieger y Ladurner 2001). B-


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sicamente, podemos dividirlas en cuatro clases: 1) la teo-ra planuloide-aceloide, cuyo origen se retrotrae a Metch-nikoff, y defendida ms recientemente por Hyman (1951)y Salvini-Plawen (1978). Supone al primer bilateral comoun organismo slido, vermiforme, con un nivel de orga-

nizacin similar a la larva plnula de los Cnidarios actua-les pero capaz de reproducirse. De ellos habran derivadoel resto de diploblsticos y todos los bilaterales via Pla-telmintos acelos. 2) La teora de la gastrea-bilaterogas-trea. Su origen est en la gastrea de Haeckel, sostenidapor la escuela alemana (ver Remane 1963), y en su refor-mulacin como bilaterogastrea por Jagersten (1959). Es-tas teoras suponen un endomesodermo derivado, comoen los deuterostomados actuales, a partir de evaginacio-nes del arquenteron (endodermo) en un organismo delnivel de organizacin de un diploblstico actual. De estamanera, sea en un ancestro pelgico (Haeckel, Remane) o

bntico (Jgersten) las evaginaciones endodrmicas die-ron lugar simultneamente al mesodermo y al celoma. Enambos casos el primer bilateral (o Urbilateria) sera ce-lomado originando el concepto de arquicelomado. Uncorolario importante de este concepto es que los acelo-mados y pseudocelomados actuales se habran originadopor simplificacin a partir de ancestros celomados. Unavariante reciente de esta teora, basada en datos embrio-lgicos y moleculares, es la hiptesis de las set-asidecells (Peterson et al. 1997). Segn esta hiptesis los bila-terales actuales procederan de larvas microscpicas, si-milares a la trocfora y a la diplurula, que habran elabo-rado los planos corporales macroscpicos a partir de gru-pos de clulas apartadas (set aside) para este menes-ter. 3) La teora de la Trochaea (ver Nielsen, 1995 parauna revisin general) se basa en las ideas de Jgerstensobre un ancestro con un ciclo vital bifsico: una larvapelgica microscpica dando lugar a un adulto macrosc-pico. De la larva de tipo acelomado o pseudocelomadohabran derivado, por prognesis, los filos actuales deacelomados y pseudocelomados, mientras que del adultoarquicelomado derivaran los fila actuales de celomados(Rieger, 1985; Tyler, 2001). Por ltimo, 4) la hiptesisdel Urbilateria o primer Bilateral, versin molecular dela hiptesis del arquicelomado, (De Robertis y Sasai 1996;Kimmel 1996; De Robertis 1997; Holland et al. 1997)basada en expresin gnica comparada y en la semejanzaentre las redes genticas que especifican la segmentacinAP y la regionalizacin DV en bilaterales. Segn esta hi-ptesis, el bilateral ancestral sera un organismo macros-cpico, segmentado, celomado, y que poseera algn tipode apndices o extremidades y aparato circulatorio. Estateora es claramente de corte arquicelomado ya que pos-tula adems que acelomados y pseudocelomados son filaderivados. Cmo un organismo tan complejo pudo surgirde un radial diploblstico mucho ms simple, es un as-pecto clave soslayado por todos sus defensores.

En la mayora de las hiptesis expuestas anteriormen-te, el origen de los ejes AP y DV a partir del eje O/AB ono se plantea, o las soluciones aportadas son en generalargumentos ad hoccon escaso fundamento. Dichas solu-

ciones pueden resumirse en dos mecanismos bsicos (Fig4; ver Holland 2000 y Rieger y Ladurner 2001 para revi-siones en detalle). El primer mecanismo (Fig 4a) postulaen su origen un organismo diploblstico (el planuloide,por su presunta semejanza a la larva plnula). Este ances-

tro adoptara una disposicin bntica (giro de 90 grados),tal como sucede en no pocas plnulas actuales de loco-mocin bntica. Seguidamente, la regin oral (ahora enposicin posterior) se desplazara hacia la regin ventralpara devenir boca y ano, o ambos a la vez, dando lugar aun organismo denominado aceloide, similar a los Platel-mintos acelos actuales. En esta modalidad, el eje O/ABcoincide ya con el eje AP y es el eje DV el de nuevo cuo.En el segundo mecanismo (Fig. 4b) el ancestro sera si-milar en organizacin a la gstrula del desarrollo embrio-nario (gastrea). Dicho ancestro, adoptara una vida bnti-ca comprimiendo su eje O/AB. Seguidamente, la placa

neural apical se desplazara hacia la futura regin anteriorcoetneamente a una elongacin del blastoporo que, alcerrarse posteriormente por su regin central, dara lugara la boca y el ano (Fig. 4b). En este esquema el eje O/ABcoincidira con el futuro eje DV y el eje AP sera de nue-vo cuo generado por la elongacin. Este tipo de cierreblastoporal dando lugar, ms o menos simultneamente aboca y ano, es similar al cierre blastoporal de algunosprotostomados actuales (p.ej. algunos anlidos y artrpo-dos). El mecanismo de la Fig. 4b es similar al imaginadopor Remane (1963) y otros autores para formar, a partirde Cnidarios adultos con simetra bilateral o biradial, unbilateral celomado, segmentado, y con intestino comple-to (boca y ano). En este caso, el cierre de los mesenteriosdara lugar al mesodermo y cavidades celomticas, mien-tras que la elongacin y cierre central de la faringe daralugar al intestino con la boca y el ano derivando de lossifonoglifos.

Finalmente, ambos mecanismos postulan que el pri-mer bilateral sera protostomado, siendo los deuterosto-mados derivados de estos a travs del fenmeno de in-versin DV (Holland 2000), hoy en da muy discutido.Variantes del segundo mecanismo, planteados a partir deancestros tipo Cnidarios o tipo Ctenforos, han sido dis-cutidos por Martindale y Henry (1998).

La aproximacin gentico-molecular al origen de

los bilaterales. Patrones de expresin de genes AP y DV

en bilaterales y en diploblsticos

Superar el impasse de ms de 125 aos transcurridosdesde las hiptesis de Haeckel y Metchnikoff requierenuevas estrategias. Una de ellas es identificar marcadoresgenticos y moleculares de los ejes AP y DV y delmesodermo, homlogos entre todos los bilaterales, y ana-lizar su expresin temporal y espacial. Una vez detecta-dos, y bajo la premisa que los genes han evolucionadoantes que la estructura a la que prestan su funcin, po-dramos preguntarnos dnde se expresan y cal es su fun-cin en organismos con un solo eje y sin mesodermo: los


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diploblsticos. De esta manera podramos inferir su fun-

cin ancestral y, a la vez, trazar la evolucin de la propiaestructura.

En todos los organismos bilaterales estudiados hastala fecha, el patrn estructural a lo largo del eje AP lo es-pecifican los genes del complejo Hox (genes Hox) y losgenes que se expresan en las regiones terminales (extre-mos) del eje AP: la cabeza, y el abdomen/cola. La carac-terstica ms destacada de los genes Hox es su posicincontigua en el genoma y sus patrones espaciales de ex-presin colinearmente solapados. Individualmente, cadagen Hox se expresa desde un lmite anterior muy definidoen el eje AP, con o sin un lmite posterior definido. Los

lmites anteriores de expresin de los genes Hox conse-cutivos en el complejo se ordenan en el embrin de ante-rior a posterior en idntico registro (colinear) al de susposiciones 3' a 5' a lo largo del genoma (Duboule 1994).Sin embargo, es importante resaltar que los genes Hox no

determinan directamente morfologia alguna; slo deter-

minan posicin axial que se traduce, a travs de la regula-cin posterior de una mirada de genes estructurales, enmorfologias distintas a distintos niveles axiales para cadagrupo de organismos. Recientemente (Brooke et al. 1998),se ha descrito un nuevo complejo de genes, hermano delcomplejo Hox, denominado ParaHox, ambos presunta-mente derivados de un complejo Hox ancestral o Proto-Hox. El complejo ParaHox, descrito por vez primera enel anfioxo (Branchiostoma floridae), lo forman 3 genescontiguos cuya expresin es colinear y aparentementeendodrmica. En otros organismos (Drosophila, C. ele-gans,) los genes ParaHox no permanecen contiguos.

La funcin ancestral del complejo ParaHox, presente yaen Cnidarios (Finnerty y Martindale 1999; Finnerty 2001),es desconocida.

Los genes Hox en bilaterales no se expresan en susestructuras corporales terminales. En la regin terminal


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anterior, que comprende la parte ms anterior de la cabe-za, se expresa otro tipo de genes descritos inicialmenteenDrosophilay hallados posteriormente en otros bilate-rales. En la regin terminal posterior, que comprende laregin posterior del abdomen y del intestino posterior (a

la que cabe aadir la cola en Cordados) se expresa otrogrupo de genes, descritos tambin inicialmente enDroso-philay ms tarde en el resto de bilaterales. Tanto los ge-nes terminales anteriores como los posteriores presentanpatrones de expresin relativamente similares en embrio-

nes de una mplia gama de filos, tanto protostomadoscomo deuterostomados (Holland 2000; Technau 2001).La expresin bsica de los genes Hox y los genes termi-nales AP se resume en la Fig. 5.

La determinacin del eje DV enDrosophila/Vertebra-

dos depende de grupos de genes de expresin comple-mentaria (dorsal o ventral) e inhibicin mtua pertene-cientes a familias de factores de crecimiento y de sendasde traduccin de seales (DeRobertis y Sasai 1996) (VerFig. 5). Sorprendentemente, mientras enDrosophiladpp


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determina dorsal y sog determina ventral, los genes ho-mlogos en los Vertebrados (BMPs y chordin) determi-nan respectivamente ventral y dorsal. Esta inversinmolecular, corroborada en otros grupos de protostoma-dos y deuterostomados, se corresponde con la inversinDV de numerosas estructuras entre ambos grupos de or-ganismos: sistema nervioso, vasos sanguneos, etc., (Aren-dt y Nbler-Jung 1994; DeRobertis y Sasai 1996). Sinembargo, investigaciones recientes utilizando estos y otros

marcadores moleculares en deuterostomados basales (p.ejhemicordados enteropneustos), cuya estructura dorso-ven-tral es ms ambigua (tienen un cordn nervioso dorsal yotro ventral) cuestionan el alcance de esta inversin, li-mitndola slo a los Cordados (Nielsen 1999; Gerhart2000).

Tradicionalmente, el eje O/AB de los diploblsticosha sido considerado homlogo al eje AP de los bilatera-les. Si as fuera, queda por ver a que extremo del eje O/AB corresponde el polo o regin anterior (ceflica) en losbilaterales (Fig. 6). Esta supuesta homologa, otrora in-tratable y fuente de innumerables hiptesis, es actualmente

parcialmente accesible y analizable gracias al hallazgo endiploblsticos de no pocos genes homlogos a los bilate-rales, tales como genes Hox (Finnerty y Martindale 1999;Finnerty 2001), genes marcadores de regiones terminalesanterior y posterior (revisin en Galliot y Miller, 2000) y

genes DV (Hobmayer et al. 2000; Samuelet al. 2001). Sus patrones de expresin sehan analizado a la largo y ancho del eje O/AB durante el desarrollo, la reproduccinasexuada y la regeneracin (Fig. 7). Sor-

prendentemente, tanto los genes anteriorescomo posteriores, al igual que los genes DV,se expresan en la regin oral (O) que com-prende el hipostoma o boca y la base de lostentculos (Fig 7a,b). Por contra, slo dosgenes presentan expresin terminal poste-rior en cnidarios: manacle (Bridge et al.2000) del tipopaired-likeen el disco basaly shin guard (Bridge et al, 2000) una tirosi-na quinasa en el pednculo (Fig 7b).

Por lo que respecta al nmero, organi-zacin y expresin de los genes Hox y Pa-

raHox en diploblsticos, el grado de cono-cimiento es an incompleto. Los CnidariosAntozoos (Finnerty 2001) presentan un genHox del grupo anterior (tipo labial/probos-cipediao PG1/2), y uno de tipo posterior(tipoAbdBo PG9/10), a los que puede aa-dirse dos genes ParaHox, uno de tipo ante-rior (Gsx) y otro de tipo posterior (Cdx ocaudal). La expresin de los genes Hox enlos plipos de Cnidarios parece similar a laque presentan los bilaterales: lab/pb en laregin oral (O) y Abd-B en la regin aboral(AB), apoyando la homologa entre el ejeO/AB y el eje AP (Fig 7c). Finalmente, enel otro flo importante de diploblsticos, losCtenforos, pese a tener un claro eje O/AB

y simetra biradial o rotacional (Martindale y Henry 1998),no se han descrito an genes Hox, y apenas hay datosacerca de genes terminales anteriores y posteriores y ge-nes DV.

Una reevaluacin de las hiptesis sobre el origen de los

bilaterales. Genes, ejes, mesodermo y simetra bilateral

La coincidencia de los dominios de expresin de lainmensa mayora de genes terminales anteriores y poste-riores, de genes DV, y de genes Hox y ParaHox de bilate-rales en la regin oral de Cnidarios (Fig. 7), junto a lasdiscrepancias en los patrones de expresin de los genesHox y ParaHox entre diversos grupos de cnidarios dificul-tan establecer correspondencias slidas entre el eje O/ABde Cnidarios y los ejes AP y DV de bilaterales (Fig. 8).

La regin oral en Cnidarios presenta un parecido su-gerente con la regin del organizador en Anfibios y conla zona de gastrulacin en algunos grupos de bilaterales(Arendt et al. 2001; Technau 2001). Esta zona suele coin-

cidir con el denominado polo vegetal, y es donde se origi-na el endomesodermo en bilaterales protostomados. Enesta zona coincide tambin la expresin de Brachyury(Bra). En la mayora de bilaterales, este gen se expresaalrededor de la zona del blastoporo y es un marcador tem-


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prano del mesodermo y del endodermo posteriores o cau-dales. En el plipo del Cnidario Antozoo Nematostellavectensis,Brase expresa en los mesenterios de dos regio-nes opuestas de la cavidad digestiva (Technau 2001). Deaqu se ha postulado que el mesodermo pudo originarse apartir de un subconjunto de clulas de la regin blastoporalque expresaran Bra y que adquirieron la capacidad desegregarse, migrar, y extenderse entre ectodermo yendodermo a lo largo del eje O/AB, formando la tercera

capa u hoja embrionaria. Segn este esquema, el eje O/AB de diploblsticos sera paralelo al eje AP de bilatera-les, siendo su regin oral (O) equivalente a la regin pos-terior (P). Este esquema encajara bastante con la hipte-sis del planuloide-aceloide (Fig. 4a) ya que la reginblastoporal del embrin de Cnidarios homloga a la re-gin oral del plipo coincide a su vez con la regin poste-rior (Aboral) de la plnula que se correspondera con laregin posterior del aceloide. Sin embargo, los datos so-breBrachyurypueden interpretarse tambin segn la teo-ra enteroclica (del arquicelomado) de Remane (1963)tal como recientemente ha propuesto Holland (2000).

Pese al avance que estos datos suponen sobre el ori-gen evolutivo del mesodermo, queda por dilucidar el ori-gen del eje DV y de la concomitante simetra bilateral. Sinos atenemos a las especies actuales mejor estudiadas, esevidente que la expresin de los genes AP y DV en los

actuales bilaterales es ortogonal entre s. Si asumimos queel eje O/AB se corresponde al AP, parece claro que laexpresin de los genes DV habra de devenir ortogonalcon respecto a la de los genes AP durante la transicindiploblsticos-triploblsticos. En un diploblstico Cten-foro, un gen NK, de expresin ventral en bilaterales, seexpresa en dos regiones opuestas de la lnea media esof-gica (M. Q. Martindale, comunicacin personal). De aqu,podra postularse un posible mecanismo de gnesis de

asimetras DV: inhibir la expresin de este gen en una deestas dos regiones mediante la expresin de novo en ellade un nuevo gen, inhibidor del primero. Esta nueva distri-bucin delineara una regin (a la que podemos llamarDorsal o D) complementaria a otra a la que podramosdenominar Ventral (V), generando un nuevo eje, el ejeDV. Una vez formado el eje DV, la simetra bilateral serauna de sus consecuencias, tal como sucede en los bilate-rales actuales (ver prrafo final del segundo apartado)

La necesidad de una slida filogenia previa de

los bilaterales. Estado actual

Disponer de un marco filogentico slido que una losbilaterales a sus ancestros radiales es un aspecto clave, yen cierto modo previo, para interpretar los datos sobre


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expresin gnica e inferir de ellos cmo surgieron los pla-nes corporales y la transicin de la radialidad a la

bilateralidad. Las razones bsicas son tres. En primer lu-gar, permitira inferir la estructura de las grandes radia-ciones, como la radiacin Cmbrica, y sus antecedentesprecmbricos cuando surgi el primer organismo bilate-ral. En segundo lugar, una buena filogenia permite distin-guir las homologias de las convergencias evolutivas(homoplasias) aparecidas en distintos linajes, uno de losproblemas clsicos en evolucin. Finalmente, y tal vez loms importante, permitira decidir la direccin de la evo-lucin de determinadas caractersticas del desarrollo. Enotras palabras, determinar la polaridad del cambio parainferir el mecanismo de dicho cambio y en qu grupo de

organismos tuvo lugar.La mayora de rboles filogenticos de Metazoos ba-sados en caracteres morfolgicos se dividen en dos tiposbsicos correspondientes respectivamente a las hiptesisdel planuloide-aceloide y del arquicelomado (Ver Fig. 4).

Ambos asumen que los Radiales (o Diplo-blsticos) son los ancestros de los bilatera-les. Segn el primer tipo de rboles (Fig.9a) el primer bilateral sera de tamao ycomplejidad similar a los platelmintos ace-

los actuales de los que derivaran el restode organismos acelomados y pseudocelo-mados y, posteriormente, los celomadosprotostomados y deuterostomados que for-man el grueso de los bilaterales. El segun-do tipo (Fig. 9b) postula, por contra, un bi-lateral ancestral grande y complejo (consegmentos, celoma, y apndices y aparatocirculatorio incipientes) de los que habranderivado los celomados protostomados ydeuterostomados. De esta manera, los or-ganismos acelomados y pseudocelomados,

ambos no segmentados, habran derivadopor simplificacin estructural y funcional apartir de celomados de ambos grupos.Como mecanismos bsicos de simplifica-cin se han sugerido repetidamente la neo-tenia y la prognesis (Rieger 1985).

En los ltimos 15 aos la sistemtica yfilogenia moleculares, basadas principal-mente en la secuenciacin del gen ribos-mico 18S, han modificado profundamentela filogenia de los Metazoos. Aunque algu-nos aspectos, como la pertenencia de las es-ponjas (Porifera) dentro de los Metazoos, yel monofiletismo de los bilaterales se man-tienen, los cambios principales aportadosson: 1) desaparece el clado Articulata quedesde Cuvier una a los Artrpodos y losAnlidos en base a su similar segmentacin;2) los Lofoforados, tradicionalmente aso-ciados a Deuterostomados, se unen a losEutrochozoa, formando el nuevo supercla-do Lophotrochozoa (organismos con larvatrocfora y/o lofforo) (Halanyck et al.

1995); 3) los Asquelmintos, que agrupan a la mayora delos pseudocelomados, no forman un grupo monofiltico

ya que junto a los Artrpodos y grupos afines forman elnuevo superclado de los Ecdysozoa (organismos que pre-sentan cutcula y muda) (Aguinaldo et al. 1997) o se dis-persan dentro de los Lofotrocozoos; y 4) los Deuterosto-mados, sin los Lofoforados, forman un superclado mo-nofiltico.

La consecuencia principal de la nueva filogenia esla divisin de los bilaterales en tres grandes superclades:deuterostomos, ecdisozoos y lofotrocozoos (Fig. 10). Asu vez, acelomados y pseudocelomados no pueden consi-derarse grupos naturales (de hecho, nunca fueron consi-derados como tal; Jenner 2000) de bilaterales basales sino

grupos derivados distribuidos dentro de Ecdisozoos yLofotrocozoos. En especial, los Platelmintos, un filo con-siderado en bastantes esquemas filogenticos como el mssimple de los bilaterales, sera en realidad un Lofotrocozoo(Carranza et al. 1997), situado en la base de este


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a) b)


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superclado, o como grupo terminal derivado por simplifi-cacin a partir de algn flo ms complejo de celomados(Balavoine 1998). Una consecuencia final es que el bila-teral ancestral sera ms parecido a un celomado comple-jo (hiptesis del arquicelomado; Ver Fig 4b) que a unacelomado simple (hiptesis planuloide-aceloide; Fig 4a).Coetneamente, el estudio de caracteres diferenciales delos genes del cluster Hox en algunos filos de bilaterales,ratific la divisin en tres superclados (De Rosa et al,1999). Al tiempo, confirm que los Platelmintos tenanun cluster Hox (Sal et al. 2001) similar al de otroslofotrocozoos (Anlidos, Moluscos), que un filo de

lofoforados como los Braquipodos eran lofotrocozoos yno deuterostomados, y que los Nematodos pertenecan,junto a los Artrpodos, a los ecdisozoos.

Recientemente, este nuevo status quoha sido cuestio-nado al extenderse el anlisis molecular a grupos antespoco estudiados. En particular, las secuencias de genesribosomales 18S en Platelmintos acelos y nemertoderm-tidos ha demostrado que los Platelmintos son polifilti-cos y, ms importante an, que ambos grupos son los bi-laterales actuales ms cercanos al bilateral ancestral (Ruiz-Trillo y col. 1999; Jondelius y col. 2002) (Fig 11). Prue-bas adicionales de la ancestralidad de acelos y nemerto-

dermtidos y de su no pertenencia a los Platelmintos sonsu tipo de segmentacin (en duetos y de tipo simtricoversuslos cuartetos en alternancia espiral de los Spira-lia), el hecho de poseer slo endomesodermo, la carenciade protonefridios, y su muy incipiente grado de cefaliza-

cin. Por otra parte, anlisis ms com-pletos dentro de cada uno de los tresgrandes superclados, han demostradoque los grupos acelomados y pseudo-celomados tienden a colocarse en posi-

ciones basales dentro de cada uno deellos.

Si estos resultados se confirman em-pleando secuencias de otros genes o si-napomorfias moleculares, seran unaprueba harto convincente que la teoraplanuloide-aceloide (Fig 4a) es la co-rrecta frente a cualquiera de las versio-nes englobadas dentro del concepto ohiptesis del arquicelomado, incluyen-do su versin moderna, la del Urbila-teria (De Robertis y Sasai 1996; De

Robertis 1997; Holland 2000). Si asfuera, la teora planuloide-aceloide noha de interpretarse en el sentido literaldado por los autores que la propusieron(Metchnikoff, Graff) y sus ulterioresdefensores (Hyman, Salvini-Plawen, ...)ya que no parece muy plausible que unorganismo con la estructura de una pl-nula actual y reproductivamente activohubiera existido. Por contra, es ms ra-zonable pensar que a partir de una larvaplnula de un Cnidario ancestral delPrecmbrico, se hubieran desarrollado

por fenmenos de prognesis (desarrollo precoz de la l-nea germinal y cese del desarrollo somtico) organismosjuvenilizados similares a los acelos y nemertodermtidosactuales (Jondelius et al. 2002).

Estrategias futuras

Pese al innegable progreso alcanzado en las dos lti-mas dcadas en taxonoma y filogenia de los Metazoos ypese al extraordinario avance en el conocimiento de losgenes que controlan el desarrollo de los ejes corporales en

radiales y bilaterales, la naturaleza del primer bilateral ylos mecanismos que transformaron un organismo radialen otro de bilateral son casi tan misteriosos como en lapoca de Hyman (Hyman 1951). Cmo reconstruir talancestro y, muy en especial, la senda que a l condujo?Hay cuatro estrategias posibles para intentarlo. En primerlugar, es imprescindible obtener una filogenia global deMetazoos asumida por la generalidad de investigadores.Para ello, lo ideal es una aproximacin multignica (Giri-bet et al. 2001) que a la enorme coleccin de secuenciasdel 18S aporte las secuencias de otros genes nucleares hastaalcanzarse unas 10-20 kilobases de DNA por especie. A

partir de ellas, y empleando los mtodos ya desarrollados(y por desarrollar) de inferencia filogentica, podra cons-truirse una filogenia suficientemente robusta para detec-tar el grupo ms basal de bilaterales y el grupo de diplo-blsticos ms cercano a aqul. Otras estrategias multig-


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nicas en curso son la secuenciacin total del genoma mi-tocondrial para deducir la ordenacin de sus genes, y pro-ducir genotecas con BACs (cromosomas artificiales bac-terianos) para analizar el nmero, diversidad y ordenacinde los genes del cluster Hox y de los genes ParaHox en

grupos selectos de diploblsticos y triplo-blsticos.En segundo lugar, es conveniente estudiar la expre-

sin de genes clave del desarrollo en aquellos grupos debilaterales presuntamente basales. Si acelos y nemerto-dermtidos son aceptados como tales, aislar sus genesHox, ParaHox, D/V, y aquellos especficos del sistemanervioso y del endomesodermo, es el paso previo paraestudiar su expresin durante el desarrollo embrionario ycomparado con la conocida (o en curso de estudio) endiploblsticos basales (p.ej. Cnidarios Antozoos y Cten-foros) y en los presuntos clados basales de ecdisozoos,lofotrocozoos y deuterostomados. Un problema potencial

de esta estrategia es que los genes aislados, especialmen-te los expresados en el sistema nervioso y el endomesoder-mo, pueden tener funciones distintas entre ancestros ydescendientes. Hay numerosos casos en evolucin en losque genes o redes enteras han sido co-optados para ejer-cer funciones distintas. Para solventar este problema se-ra interesante iniciar estudios funcionales empleandonuevas metodologas como el RNA interference (RNAi)para generar fenotipos de falta de funcin de genes deter-minados del desarrollo.

La tercera aproximacin, que si fuera exitosa sera lamejor, es la paleontologa. Al igual que en el estudio de laevolucin humana, o en las series fsiles conocidas devarios mamferos y numerosos invertebrados (Moluscos,Trilobites,), el hallazgo de fsiles que documentarandetalladamente la transicin entre radiales y bilaterales,sera la respuesta definitiva a las hiptesis planteadas, almenos en lo que refiere a su morfologa externa (y quizsinterna). De aqu el inters renovado en estudiar las faunasdel Precmbrico y el Cmbrico inicial. Sin embargo, ladificultad en obtener fsiles de estos perodos, aunada asu presunto pequeo tamao, y a la escasez de las deno-minadas faunas de transicin, tornan este objetivo comoaltamente improbable aunque no imposible.

La cuarta y ltima estrategia radica en pensar en todoaquello (conceptos, mtodos, ) en lo que nadie ha pen-sado a pesar de estar delante de nuestros ojos. Entre otros,en nuevas molculas, en nuevas sinapomorfias morfol-gicas y moleculares, en mtodos novedosos de inferir fi-

logenias, en informacin histrica oculta en la propia es-tructura del genoma (diversidad de secuencias en cis, di-versidad, tipos, y nmero de elementos de las redes gni-cas, nmero de entradas por gen, etc.), o en llevar a cabolo que Sydney Brenner denomina gentica de composi-cin (Brenner 1993), es decir, introducir, activar o forzarla expresin de nuevos genes en especies que carecen deellos o no los activan en determinados perodos o lugarespara ver cmo se altera su desarrollo y, eventualmente, sufenotipo final. Esta ha sido sin duda, la manera como laevolucin ha procedido a lo largo de los tiempos. Tresejemplos factibles para finalizar. Primero, si segn la ver-

sin moderna de la teora planuloide-aceloide, un ances-tro tipo larva plnula origin por prognesis un bilateralancestral tipo acelo, qu sucedera si se indujera prema-turamente la madurez sexual en una plnula activando losgenes de su lnia germinal? Segundo, qu sucedera siactivsemos asimtricamente alguno de los genes DV enun sector de la columna gstrica de un plipo adulto o,mejor an, en una plnula? Produciramos de golpe unorganismo bilateral? Finalmente, si tal como postula lahiptesis del arquicelomado/Urbilateria los acelomadoscon intestino ciego como los Platelmintos son organis-mos derivados por prognesis a partir de celomados seg-

mentados con intestino completo como un Anlido, qusucedera si se activara en una trocfora de Anlido losgenes de su lnea germinal? Generara de golpe algoparecido a una larva de Platelminto con una sola aberturadigestiva, sin celoma y sin segmentos? O dara, ms pro-bablemente, una trocfora celomada y parcialmente seg-mentada, a partir de la cual derivaran por reduccionesprogresivas acelomados no segmentados? Y si esta lti-ma opcin fuera correcta, qu programa gentico ha deimplementarse y que presiones selectivas han de operarpara llevarlo a cabo?

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leerse.

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