Bol. San. Veg. Plagas, 25: 321-334, 1999

El género Heterodera en hortalizas en España

A. BELLO, M. ESCUER, R. SANZ

Se señala que los nematodos del género Heterodera, aunque son generalmenteespecíficos, pueden presentar algunos hospedadores comunes, por ello es de gran inte-rés la identificación correcta de las especies y conocer el rango de hospedadores, parapoder establecer medidas de control basadas en la rotación de cultivos. Se consideraque, los nematodos formadores de quistes del género Heterodera, pueden originar pro-blemas graves en los cultivos de hortícolas, cuando el uso del suelo es intensivo y noexiste un sistema de rotación adecuado.

Se estudian en este trabajo poblaciones de H.cruciferae encontradas sobre brasicasen Llutxent y Paiporta (Valencia) y en San Pedro del Pinatar (Murcia) y de H.schachtiisobre acelgas de Villa del Prado (Madrid) y Pamplona (Navarra) y se cita H.goettin-giana sobre habas en La Herrera (Albacete). Se dan claves politómicas para la identifi-cación de estas especies. Se señala su distribución en España, los hospedadores de inte-rés agronómico de las tres especies y aspectos relacionados con su biología y métodosde control.

A. BELLO, M. ESCUER, R. SANZ: Dpto de Agroecología, Centro de Ciencias Medioam-bientales, CSIC. Serrano 115 dpdo, E-28006 Madrid.

Palabras claves: nematodos fitoparásitos, rotación de cultivos, H. cruciferae,H. goettingiana, H.schachtii

INTRODUCCIÓN

La importancia económica de los nemato-dos formadores de quistes se ha centradofundamentalmente en nuestro país en losnematodos de la papa {Globodera pallida yG.rosthochiensis), de la remolacha {Hetero-dera schachtii) y los nematodos de los cere-ales {H.avenae), aunque existen otras espe-cies que parasitan a los cultivos hortícolas yfrutales.

Los nematodos del género Heterodera,debido a su especificidad, no han llegado aconstituir problemas graves para nuestroscultivos hortícolas, aunque la intensificaciónde cultivos y el diseño de sistemas de rota-ción de cultivos que no tienen en cuenta laposible presencia de estos nematodos, sonuna de las causas de que aparezcan proble-mas aislados causados por H.cruciferae en

cruciferas, H.goettingiana en leguminosas,H.schachtii en acelgas, aunque también esposible que se planteen en el futuro proble-mas de Globodera en tomates y berenjena,así como de H.carotae en zanahoria (POTTERyOLTHOF, 1993).

La mayoría de citas en España del géneroHeterodera sobre hortalizas se pueden consi-derar erróneas, si tenemos en cuenta su espe-cificidad, y únicamente son válidas las citasde H.goettingiana en habas de Andoaín (Gui-púzcoa) y Sangüesa (Navarra) (ROMERO etal. 1973), en guisantes y habas en El Carpióde Tajo (Toledo) (SÁNCHEZ y BELLO 1984),así como en varias localidades de los vallesdel Guadalfeo, Guadiana Menor, Genil y enla Vega de Granada (TOBAR-JIMÉNEZ 1963,TOBAR-JIMÉNEZ y GUEVARA-POZO, 1967) y lade H.cruciferae en un campo de coles enMuro de Aguas en La Rioja (ROMERO 1982).

Debido al rango de hospedadores comu-nes que pueden presentar estas especies(Cuadro 1) y a la similitud morfológica ymorfométrica existente entre H.cruciferae,H.goettingiana y H.schachtii (Cuadro 2), sehace indispensable una identificación correc-ta. En este trabajo se describen las poblacio-nes de H.cruciferae de Llutxent y Paiporta(Valencia), y San Pedro del Pinatar (Murcia);de H.schachtii en acelga de Villa del Prado(Madrid) y Pamplona (Navarra). Se dan cla-ves politómicas para la identificación de losnematodos formadores de quistes asociadosa plantas hortícolas, se señalan los hospeda-dores de interés agrícola comunes a las tresespecies (Cuadro 1), así como diferentesaspectos de su biología y se describen losmétodos de control.

DESCRIPCIÓN DE LAS ESPECIES DEHETERODERA ENCONTRADAS

En este trabajo se describen los nematodosparásitos de plantas hortícolas Heteroderacruciferae, H.goettingiana y H.schachtii,indicando los caracteres morfológicos y mor-fométricos de las tres especies y remarcandolas diferencias existentes entre ellas (Cuadro2), aportando medidas de las poblacionesmás abundantes de Paiporta (Valencia) sobrecoliflor para H.cruciferae y la población deVilla del Prado (Madrid) sobre acelga paraH.schachtii y se eligen las medidas de STONE& COURSE (1974) por ser los autores de laultima revisión de H.goettingiana. Se señalael rango de hospedadores de cada especie, ladistribución en el mundo y se dan aspectos

Cuadro 1. - Plantas huésped de H.cruciferae, H.goettingiana y H.schachtii en climas templados

Anethum graveolens EneldoApium graveolens cv dulce ApioBeta vulgaris RemolachaBrassica napobrassica cv arvensis NaboB. oleracea cv acephala Col RizadaB. oleracea cv botrytis BrócoliB. oleracea cv botrytis ColiflorB. oleracea cv capitata ColB. oleracea cv caulorapa »B. oleracea cv gemmifera Coles de BruselasB. pekinensis Col ChinaCichorium intybus cv foliosum AchicoriaC. intybus cv sativum »Cicer arietinum GarbanzoLens esculenta LentejasLupinus albus LupinoL. luteus AltramuzLycopersicon esculentum TomatePhaseolus vulgaris JudíaPisum sativum GuisanteRaphanus sativus RábanoSpinacia oleracea EspinacasViciafaba HabaV. sativa ArvejaV. villosa »

Fig. 1. - Cono vulvar, región anterior y caudal de juveniles: A,B,C, Heterodera cruciferae; D,E,F,. H. goettingiana;G.H.I. H. schachtii. Escala de medidas A,C AF,G,I. 50 \xm B,E,H. 15 um.

relativos a su biología. Por último se analizanlas técnicas de control y se señala la distribu-ción de estas especies en España.

Heterodera cruciferae Franklin, 1945(Figs 1,2)

FLANKLIN (1945) al describir H.cruciferaela diferencia de H.schachtii en la longitud delos juveniles, en el tamaño de los quistes, elcono vulvar menos desarrollado y el rango dehospedadores. MILES (1951) duda de la vali-dez específica de H.cruciferae y consideróque la separación de esta especie respecto aotras, especialmente H.schachtii, era imposi-ble teniendo en cuenta solo los caracteresmorfológicos. OOSTENBRINK y DEN OUDEN(1953) y COOPER (1955) demostraron que eraposible una identificación y diferenciaciónde ambas especies teniendo en cuenta lascaracterísticas de los quistes. La relación deH.cruciferae con otras especies del género yel rango de hospedadores, que incluye casisólo especies de la familia cruciferae y algu-nas labiadas, quedó definido claramente en eltrabajo de STONE Y ROWE (1976). H.schachtiies mucho más polífaga ya que parasita plan-tas pertenecientes a unas 25 familias diferen-tes (RASKI, 1952), entre ellas se incluyenAmarantaceae, Caryophylaceae, Chenopo-diaceae, Cruciferae, Labiatae, Phytolaccace-ae, Polygonaceae, Portulacaceae, Scrophula-riaceae, Solanaceae y Tropaeolaceae.

Medidas de una población de Paiportasobre coliflor. Quistes: n = 30; L = 555 um(427-624); anchura = 399 urn (326-464);longitud de la fenestra = 38.9 um (22-58.8);anchura de la fenestra = 38.4 um (30-50);semifenestra = 15 um 11-19.4); longitud ori-ficio vulvar = 36.9 um (28.8-47.7); anchurapuente = 6.3 um (3.3-8.3). Machos: n = 11; L= 1149 um (1081-1283); a = 44.5 (34.3 -43.8); St = 27.1 um (25-28); Espícula = 32.2um (25.4-32.3). Juveniles: n = 30; L = 438um (407-479); a = 22.4 (20-25.2); b = 3.4(2.7-7.4); c = 9 (7.1-12.5); St = 23.5 m (21.9-25.4); longitud de la cola = 49.2 m (34.1-58.9); zona hialina = 27.3 m (20.7-33.9);OGE = 5.2(3.8-8.6).

Descripción. Hembras: Cuerpo casiesférico con el cuello y el cono vulvar pro-yectados. Región labial con 2 ó 3 estrias.Cuerpo con la superficie reticulada, sinestrias ni banda lateral. Vulva transversalrodeada ventral y dorsalmente por un área deparedes finas, la fenestra que está divididapor el puente vulvar de paredes más gruesas.Hendidura vulvar más larga que el puente.Las hembras son blancas cuando jóvenes yde color castaño cuando se transforman enquistes. El saco ovígeno está rodeado poruna matriz gelatinosa que puede llegar a sercasi de igual tamaño que la hembra y está lle-no de huevos. Quistes: Casi esféricos o conforma de limón. Apertura vulvar del tipoambifenestrada con los arcos de la fenestrabajos y separados por un puente vulvar estre-cho. El arco vulvar «underbridge» largo yfino. Bullae ausente. Pared de quiste casta-ño oscuro con una estructura reticular y conpuntuaciones. El saco ovígeno, que en lamayoría de los quistes se suele perder, con-tiene alrededor de 200 huevos y en algunoscasos machos atrapados. Machos: Vermi-formes. Cuerpo curvado en estado de relaja-ción, parte posterior del cuerpo girada en 90-180°. Cutícula estriada con cuatro líneas enla banda lateral, la parte externa aerolada.Región labial con 5-6 estrias. Estilete biendesarrollado. Espículas curvadas y unidaspara formar un tubo. Terminación de lasespículas bidentada o tridentada. Guberná-culo simple. Juveniles: Vermiforme. Cutí-cula regularmente estriada con las 7-8 pri-meros estrías más anchas que las del restodel cuerpo. Banda lateral con 4 líneas.Región labial diferenciada con 3-4 estriasdirigidas hacia delante. Cola atenuada uni-formemente. Terminación caudal redonda.Zona hialina cerca del 50% de la longitudde la cola y casi de igual longitud que elestilete.

GRUJICIC y KRNJAIC (1966) estudian deta-lladamente la morfología y morfometría delquiste, huevos y juveniles de una poblaciónde H.cruciferae encontrada en Yugoslavia,señalando que el quiste es pequeño de 563.9x 416.3 m y los juveniles 410 m de longitud

Fig. 2.A. Quistes con saco ovigeno de Heterodera

cruciferae sobre col;B. Quistes de H.schachtii y H.cruciferae;C. Cono vulvar de H.cruciferae;D. Cono vulva de H.schachtii.

media. Según WEBSTER y HOOPER (1968)H.cruciferae, H.goettingiana y H.carotaeforman un grupo serológicamente indetermi-nado y YEATES (1970) encontró que estasespecies no se cruzan. STONE (1975) compa-ra los caracteres morfológicos de las tresespecies con H.urticae, formando un subgru-po distinto dentro del género.

H.cruciferae está ampliamente distribuidaen las áreas de cultivo de Brassica en Ingla-terra, incluyendo Bedfordshire, Gales, Lin-colnshire y Norfolk (STONE y ROWE, 1976).Ha sido citada ampliamente en Europa: Ale-

mania, Armenia, Azerbaiyan, Bélgica, Bul-garia, Croacia, España, Francia, Holanda,Hungría, Irlanda, Letónia, Lituânia, Polonia,Portugal, Suiza, Turquía, Ucrania, Yugosla-via y parte de Rusia Central. STIRLING yWICKS (1975) citan esta especie en Australia,En EEUU SIDDIQUI et ai (1973) citan H.cru-ciferae en California, donde causa daños sig-nificativos en cultivos de cruciferas y apare-ce frecuentemente asociada a H.schachtii.

Todas las especies y variedades de Brassi-ca estudiadas por FRANKLIN (1945, 1951) yJONES (1950) fueron huéspedes de H.crucife-rae. Algunos géneros de la familia Crucife-rae tienen especies que son parasitadas por elnematodo, aunque Aethionema, Hesperis yMatthiola no son susceptibles (WINSLOW,1954). De las plantas herbáceas de la familia

de labiadas WINSLOW (1954) señala queLamium album, ¿.purpureum y Stachysannua son buenos hospedadores y HESLING(1963) observa que Stachys arvensis tambiénlo es, por lo que considera que las labiadaspodrían ser un reservorio importante.

H.cruciferae es excepcional entre lasespecies formadoras de quistes de las zonastempladas ya que, a diferencia de las otrasespecies de Heterodera, parasita cultivos deinvierno. En el Norte de Europa, el númerode generaciones producidas en un cultivodepende de la época de crecimiento del culti-vo y la fecha de siembra. Puede presentarseun máximo de tres generaciones, a lo largodel año, sobre cultivares tardíos en coles deBruselas {Brassica oleracea cv gemmifera),coliflor de primavera (B. oleracea cvbotrytis) y col de primavera, pero una solageneración en cultivos de verano de coliflo-res y coles. En el Sur de Gales, H.cruciferaesobre repollo cv Winningstadt puede produ-cir dos generaciones entre abril y primeros deseptiembre, pero los juveniles infestivos deseptiembre solamente llegan a desarrollarsecomo hembras inmaduras en diciembreLEWIS (1971). Los juveniles no invaden alhuésped a temperatura por debajo de 4°C,pero los nematodos dentro de la raíz continú-an desarrollándose lentamente durante elinvierno.

H.cruciferae es anfimíctica, no hay infor-mación acerca del efecto que los factoresmedioambientales tienen sobre la proporciónde machos y hembras. El número de cromo-somas bivalentes es 9 como en otros nemato-dos formadores de quistes (SHEPHERD, 1965).H.cruciferae eclosiona ante el estímulo pro-ducido por sustancias excretadas por Brassi-ca spp, pero no por las excretadas por otrascruciferas o por la labiada huésped Lamiumpurpureum (SHEPHERD, 1965). THOMAS(1956) intentó estimar la proporción deH.cruciferae y H.schachtii en poblacionesmezcladas usando este efecto diferencial,pero no llega a ninguna conclusión debido aque H.schacthii eclosiona bajo el estímulo demuchas cruciferas distintas de Brassica spp.

El ácido flavínico a concentración de 0.6-3

mmolar en solución acuosa es efectivo comoagente eclosionante de H.cruciferae, pero noson efectivos los ácidos anhydrotetrónico,picrolónico y pícrico que si lo son para algu-nas especies de Heterodera (CLARKE y SHEP-HERD, 1967). DONCASTER y SEYMOUR (1973)describen el comportamiento de los juvenilesde segundo estadio cuando eclosionan y bus-can los lugares de penetración y confirmanque los machos no se alimentan. Los juveni-les de H.cruciferae eclosionan fácilmente enlos quistes y masas de huevos cuando seexponen al aceite de semillas de colza(HOSHY y EVANS, 1986). La eclosión dis-minuye de modo importante cuando las hem-bras son blancas o castañas a las cuales se lesha quitado las masas de huevos. La eclosiónse produce a 8°C de temperatura, es mayor a12,16,20,24°C, aunque el mayor porcentajede eclosión se produce a una temperatura de16°C. El desarrollo del nematodo entre lasraíces de la colza se da a temperatura entre 8-24°C, siendo más rápido a mayor temperatu-ra. A temperatura de 5°C el ciclo completo dejuvenil a juvenil requiere una media de 680grados día. Se requieren tan solo 210 gradosdía para la aparición de las masas de huevosen la hembra adulta. En Escocia se puedenproducir dos generaciones seguidas, lasegunda no alcanzaría la madurez debido aque solo hay 850 grados día, en el sur deInglaterra donde se logran 1100 grados día lasegunda generación se completaría totalmen-te. Los quistes contienen alrededor de 220huevos y las masas ovígenas unos 150.

H.cruciferae no es considerada un proble-ma importante, FRANKLIN (1951) sugiere quepuede estar implicado un hongo cuando seproducen fallos en el cultivo relacionadoscon H.cruciferae. LEAR et al. (1966) obser-van la existencia de un efecto sinérgico entreel nematodo y el hongo Plasmodiophorabrassicae. Los daños causados por H.cruci-ferae pueden ser muy similares a los causa-dos por H.schachtii, aunque esta última espe-cie es de mayor importancia económica(OOSTENBRINK y DEN OUDEN 1953). DON-CASTER (1952) no encontró síntomas patentesen las plántulas de coles, con una densidad de

población de 125 juveniles g 1 de suelo.SYKES y WINFIELD (1966) señalan que porencima de 25 huevos g"1 hay perdidas signifi-cativas y daños severos por encima de 75huevos g"1 de suelo en Lincolnshire, donde el20 % de los campos infestados tienen densi-dades de población suficiente para causardaños económicos. Las plantas de Brassicaparasitadas muestran un crecimiento pobre,pigmentación roja en las hojas, un desarrollodesmesurado de las raíces laterales y no seobservan síntomas de clorosis (LEWIS, 1971).

Debido a su especificidad y al limitadorango de hospedadores H. cruciferae puedeser controlada por medio de rotaciones decultivos. Se ha demostrado que son tambiéneficaces los tratamientos químicos para sucontrol, LEAR et al. (1966) aumentan la pro-ducción de coles de bruselas fumigando con551 ha1 de D-D o 100 ppm de DBCP en aguaaplicado en el momento del transplante,STIRLING y WICKS (1975) observaron unincremento de la producción de coles al tratarcon 2251 ha'1 de D-D, 451 ha"1 de DBCP ó 221 ha1 de Fenaminos, siendo el D-D el pro-ducto con el que se obtuvo mejores resulta-dos y un incremento mayor de la producción,KORUNIC (1974) encuentra que 750 1 ha"1 deTerabol fue más eficaz que el D-D y Basamiden el control de H.cruciferae en Yugoslavia.

Distribución en España

H.cruciferae está poco extendida en Espa-ña se ha encontrado en Muro de Aguas (LaRioja) sobre Brassica y en suelo de un cam-po de cebada próximo al anterior (ROMERO,1982), siendo nueva las citas sobre coliflor ycoles en Llutxent y Paiporta (Valencia), y enSan Pedro del Pinatar (Murcia).

Heterodera goettingiana Liebscher, 1892(Fig. 1)

Medidas (según STONE y COURSE, 1974).Quistes: L = 521 um (468-574); anchura =372 um 328-416); longitud de la fenestra =

35.3 um (29.4-41.2); anchura de la fenestra =37.4 um (33.1-41.7); semifenestra = 16.3 um12.4-20.2); longitud orificio vulvar = 39.9um (47.1-32.7); anchura puente = 3 um 2.13-3.9). Macho: L= 1270 um (1158-1382); a =51.4 (46.8-56); St = 26.8 um (25.8-27.8);Espícula = 26.5 um (22.2-30.8). Juveniles:L = 486 um (464-508) a = 25.1 (24-26.2); St= 26.4 um (23.8-25.4); longitud de la cola =60.1 um (54.8-65.4); zona hialina = 37 um(33.8-40.2); OGE = 5.3 (4.6-6).

Descripción. Hembras: cuerpo con for-ma de limón. Región labial con uno a tresestrias, parte anterior del cuello irregular-mente estriado y el resto del cuerpo sinestriación ni banda lateral. Superficie delcuerpo se halla cubierta con marcas reticula-res que tienen aspecto de ladrillos. Regiónvulvar y caudal con un cono proyectado enposición opuesta a la región labial, con el anoen posición dorsal. Las hembras son blancascuando emergen de la raíz y castañas cuandoestán muertas. Quistes: Tiene forma delimón con el cuello y el cono vulvar saliente.Cono vulvar ambifenestrado. La regiónvulvar puede estar intacta en los quistes nue-vos pero en los viejos la delgada pared de lacutícula de la región terminal se pierdedejando una fenestra abierta que esta cruzadapor el puente vulvar con la apertura vulvardividiendo la fenestra en dos orificios semi-circulares. «Underbrige» bien desarrollado.Bullae ausente. Quiste con la superficiecubierta de marcas reticulares que tienenaspecto de ladrillos. Capas subcristalinas novisibles al microscopio óptico. Machos: Ver-miformes. Cuerpo curvado en estado de rela-jación, parte posterior del cuerpo girada en90-180°. Cutícula estriada con cuatro líneasen la banda lateral. Estilete bien desarrolladocon los nodulos redondos y el margen dirigi-do hacia atrás. Espícula curvada y unida paraformar un tubo. Terminación de la espículabidentada. Gubernáculo simple. Juveniles:Vermiforme. Cutícula regularmente estriada.Banda lateral con 4 líneas. Región labialdiferenciada con 2-3 estrias. Estilete robusto,nodulos básales muy desarrollados ligera-mente redondeados o con el margen dirigido

hacia delante. Cola atenuada uniformemente.Terminación caudal redonda. Zona hialinacerca del 60% de la longitud de la cola y de1.5 veces la longitud del estilete.

H.goettingiana está ampliamente distri-buida en Europa (OOSTENBRINK, 1951;GAROFALO, 1964 a, JONES, 1965), Rusia(KIRJANOVA y KRALL, 1971), EEUU (THOR-

NE, 1961). JONES (1965) da detalles de la dis-tribución en Inglaterra y Escocia y señala quela mayoría de las infestaciones se dan en loshuertos, jardines y campos de cultivo. El hos-pedador de mayor importancia económica esel guisante (Pisum sativum), además, parasi-ta las habas (Vicia faba), arvejas (Vicia sp),soja (Glycine max), y lentejas (Lens sculen-ta). La mayoría de los hospedadores deH.goettingiana pertenecen a la familia de lasleguminosas (WISLOW, 1954). Se han señala-do numerosas plantas como hospedadoresentre ellas nueve especies de Lathyrus sp,tres especies de Pisum spp y diecisiete deVicia spp. JONES (1950) y GOODEY et al.

(1965) dan información detallada de lasplantas hospedadoras de H.goettingiana.

El desarrollo y biología es similar a otrasespecies de Heterodera sp, el primer estadiojuvenil tiene lugar dentro del huevo, la formainfestiva J2 es móvil y el desarrollo a adultorequiere otras tres mudas. GUEVARA BENÍTEZ

et al. (1970) señalan que la máxima invasiónen las raíces de Vicia sativa se dá 65 días des-pués de iniciarse el crecimiento; el mayornúmero de juveniles mudando se observa a71-98 días después, mientras que los prime-ros machos no aparecen hasta 58-98 días,alcanzándose el máximo a los 117-129 díasde iniciarse el crecimiento. En guisantes deuna población de 4 huevos g"1 de suelo sóloel 50% de los huevos llegó a hembras, perocon una población de 359 huevos g"1 sólo seoriginó 1% de hembras (JONES et al. 1965).Numerosos autores han demostrado que elnematodo puede permanecer en el suelo enausencia del cultivo susceptible hasta 10-12años. La eclosión de los juveniles en camposólo es estimulada por la presencia del culti-vo (SHEPHER, 1962). WINSLOW (1955 a)obtuvo 15% de emergencia en agua destilada

de quistes recientemente extraídos de un cul-tivo con guisantes. Extractos de raíz del hos-pedador y numerosos compuestos químicosno fueron efectivos como estimulantes de laeclosión, solamente se consiguió con hipo-clorito calcico al 5%, probablemente porquese disuelve la cascara del huevo.

Los guisantes infestados por H.goettingia-na presentan una reducción del crecimientopero sin que se produzca una excesiva forma-ción de raíces laterales característica de otrasespecies de Heterodera. Sólo se produce unageneración en la estación de crecimiento(DECKER, 1981). La infestación es muchomayor si los guisantes son sembrados en abrilcomparándolos con los sembrados en el mesde julio en los que solo llegan a desarrollarsealgunos quistes. Las plantas pueden presentarestrés hídrico aunque la población del nema-todo sea baja (MORIARTY, 1962). Con fre-cuencia se produce deficiencia de nitrógenoen guisantes debido a que la formación denodulos por las bacterias fijadoras de nitróge-no se ve reducida o no se presenta. La infesta-ción por hongos es frecuente y se agrava conla presencia del nematodo. GAROFANO (1964b) encuentra que el daño en guisantes y altra-muces cultivados en arena estéril es mássevero y aparece más pronto cuando la infes-tación se produce por H.goettingiana y Fusa-rium oxysporum, aunque los síntomas carac-terísticos aparecen también cuando se infestasólo con el nematodo. Infestando guisantesresistentes a Fusarium con juveniles deH.goettingiana previamente tratados con unasolución de hipoclorito al 5% para esterilizarsu superficie, OOSTENBRINK (1955) observóque el efecto primario en la aparición de lossíntomas se debían al nematodo.

En el campo las plantas enfermas aparecenen rodales, las hojas más bajas amarillean ylas plantas florecen mucho más pronto de lohabitual o no llegan a florecer. Los rodales sevan extendiendo en los años sucesivos si nose toman medidas de control. La relaciónentre la población inicial y el rendimiento esvariable. WINSLOW (1955 b) señala que laperdida de cosecha en guisantes fue total conuna población de 331 huevos g'1 y reducción

del 75 % con una población de 250 huevos g"1

en macetas comparándola con otra poblaciónque presentaba 18 huevos g"1. GRECO et al.(1991) encuentran que con una densidad depoblación de 0.5 huevos por g-1 de suelo hayuna reducción en el número de vainas y conuna población de 64 huevos g"1 no se produ-cen vainas. Aunque se han realizado pocosexperimentos en los que se demuestre que losproductos químicos son eficaces para el con-trol de H.goettingiana, WHITEHEAD et al.(1974) obtienen buenos resultados conpequeñas cantidades de aldicarb u oxamiloincorporado a los semilleros antes de sem-brar y en suelo areno-arcilloso encuentranque solamente fue efectivo el aldicarb.

Distribución en España

H.goettingiana se ha encontrado en Espa-ña sobre habas de Andoaín (Guipúzcoa) ySangüesa (Navarra) (ROMERO et al. 1973), enguisantes y habas en El Carpió de Tajo (Tole-do) (SÁNCHEZ y BELLO, 1984), así como envarias localidades de los valles del Guadal-feo, Guadiana Menor, Genil y en la Vega deGranada (TOBAR-JIMÉNEZ, 1963 y TOBAR-JIMÉNEZ y GUEVARA-POZO, 1967), nosotros lahemos encontrado sobre habas en La Herrera(Albacete).

Heterodera schachtii A. Schmidt, 1871(Figs 1,2).

Medidas de una población de Villa delPrado. Quistes: n = 30; L = 788 um (595-1027); anchura = 506 um (348-685); Longi-tud de la fenestra = 37.9 um (24.4-50);anchura de la fenestra = 32.8 um (20.1-38.8);semifenestra = 17 um (12-20); longitud orifi-cio vulvar = 32.9 um (22.2-46.6); anchurapuente = 5.8 um (3.3-8.8). Juveniles: n = 30L = 426.9 um (382.3-484.7); a = 22 (13-26);c = 10.3 (8.9-16.2); c' = 3.4 (2.4-3.9); St =23.3 um (21.1-25.8); longitud de la cola = 42um (27.5-48.6); zona hialina = 23.6 um(17.6-30.1). OGE = 5.3 (3.4-6.8).

Descripción. Hembras: Hembra blancacon forma de limón. Cono vulvar prominen-te con saco ovígeno cubierto por una matrizgelatinosa con pocos huevos, la mayoría sehallan en el interior de la hembra. Quistes:blancos cuando la hembra es joven y castañooscuro cuando está muerta. La superficie delquiste es rugosa y reticulada en forma de zig-zag y con puntos dispuestos irregularmente.Cono vulvar ambifenestrado, semifenestrasseparadas por el puente vulvar. El orificio dela terminación vulvar es aproximadamenteigual al puente vulvar. En el interior del conovulvar adherido a las paredes de la vagina sehalla el arco vulvar «underbridge» gruesocon los extremos no bifurcados y un númeroirregular de estructuras oscuras y grandes«bullae», que tienen forma de muela espe-cialmente en la zona anal, situadas en unsolo nivel y distribuidas irregularmente. Anovisible. El quiste se desprende de las raíces,conteniendo de 500-600 huevos, que perma-necen viables en el suelo hasta más de 6 años.Juveniles: vermiformes. Región labial sepa-rada del contorno del cuerpo, hemisféricacon cuatro estrias. Armazón labial hexaradia-do. Banda lateral con cuatro líneas. Regióncaudal cónica con la terminación redonda.Porción terminal de la cola hialina de 1-1.25veces la longitud del estilete. Fasmídio oscu-ro, postanal. Machos: Cuerpo con la regióncaudal girada unos 90-180 grados en posi-ción de relajación. Región labial separada delresto del cuerpo por una constricción, termi-nando en un disco y con tres a cuatro estrias.Estilete con los nodulos dirigidos haciadelante. Región caudal redondeada con unalongitud menor de la mitad de la anchura delcuerpo. Estrias diferenciadas, banda lateralcon cuatro líneas no aeroladas. Testículossimples. Espícula curvada, ligeramenteensanchada anteriormente y hendida poste-riormente. Gubernáculo simple.

Los climas templados parece que son másfavorables para el desarrollo de H.schachtii,aunque tiene un amplio rango de tolerancia aclimas cálidos. H.schachtii se halla amplia-mente distribuida en Europa desde Españahasta Finlandia y de Irlanda hasta Bulgaria.

También en Rusia, Turquía, Israel, en EEUUen los estados del este y del oeste, Canadá,Australia y Sudáfrica. Es una especie polífa-ga, principalmente de la familia de las que-nopodiáceas y cruciferas. De las quenopo-diáceas parasitan las variedades de Beta vul-garis y Spinacea oleracea, de las cruciferasBrassica oleracea y variedades de B.napus,B.rapa y Rhaphanus sativus. El nematodotambién infesta Rheum rhaponticum,muchas especies de Beta, Chenopodium,Brassica y Arabis. LÓPEZ-ROBLES y ROMERO

(1988) citan el nematodo parasitando Ama-rantus albus, A.hybridus,A.retroflexus, Cap-sella bursa-pastoris, C.rubella, Chenopo-dium album, Polygonum aviculare, P.persi-caria, Portulaca oleracea, Sisymbrium irio,Solanum nigrum y Stelaria media. Muchasde estas plantas son malas hierbas y puedenactuar como hospedadores alternativos man-teniendo la infestación de cosecha a cosechasusceptible.

En la remolacha los juveniles penetran enlas raíces causando una paralización del cre-cimiento o la muerte de la planta. El dañoproducido en las raíces reduce el crecimientoy disminuye la producción. En los suelossecos y con fuerte insolación las plantas semarchitan rápidamente. Las plantas enfer-mas aparecen en rodales pero si se continúacultivando la planta sensible, las áreasaumentan rápidamente de tamaño llegandoen poco tiempo a extenderse a toda la parce-la. FRANKLIN (1972) señala que H.schachtiiestá en general asociado con la presencia deun inoculo inicial muy elevado, en EEUU,Canadá y Polonia un buen número de culti-vares de Brassica son afectados severamentepor el nematodo. Una fuerte infestación pue-de reducir la producción de coles y otras bra-sicas (BRZESKI et al. 1970), aproximadamen-te unos diez quistes por gramo suelen causarserios daños en el cultivo. Los daños puedenser más severos cuando se hallan asociadosal nematodo otros patógenos. Rhizoctoniasolani produce daños más severos por la pre-sencia del nematodo que sólo el hongo, pro-bablemente porque la penetración del hongose ve facilitada por la rotura del cortex de las

raíces y también porque las células gigantesson lugares favorables para el desarrollo delpatógeno.

Las solanáceas no son buenas hospedado-ras de H.schachtii, aunque se ha aislado entomate. GRIFFIH y WAITE (1982) sugieren queH.schachtii puede constituir una amenazapotencial para la producción de tomate máxi-me cuando se halla en combinación conespecies del género Meloidogyne. En Cali-fornia se viene cultivando en rotación toma-tes y remolachas durante muchos años y noson afectados por H.schachtii, a pesar de quese halle o no presente Meloidogyne.

Un control adecuado puede conseguirsecultivando plantas no sensibles. En Europauna rotación de seis años es satisfactoria. Lasleguminosas, especialmente la alfalfa, cau-san una reducción apreciable de las poblacio-nes del nematodo en EEUU (STEELE y PRICE,

1965). Se han realizado ensayos para laselección de variedades resistentes aH.schachtii en EEUU, Inglaterra y Polonia(CURTIS, 1970 y FRANKLIN, 1972). Los trata-mientos químicos son difíciles porque losjuveniles del nematodo se hallan dentro delos quistes que están distribuidos amplia-mente en el suelo. En Alemania encuentranque los tratamientos con aldicarb a dosis de50 kg ha1 reducen los daños en remolacha(STEUDEL y THIELEMANN, 1970) y en EEUUlos tratamientos con Temik fueron eficaces(JORGENSON, 1969), aunque este nematicidano es eficaz en todos los suelos. El D-D fuesatisfactorio en España (TOBAR JIMÉNEZ,

1966), pero en Inglaterra cuando se inyecta224 1 ha"1 en líneas, en diciembre en suelospantanosos no se controla el nematodo, aun-que la producción de azúcar en el añosiguiente se incrementa. La aplicación deTelone a la dosis de 375 1 ha"1 en líneas,cuando se aplica inmediatamente antes desembrar, reduce un 70% el número de hem-bras en las raíces de remolacha y aplicando36 kg ha"1 de Temik se reduce un 58% elnúmero de hembras en raíz (WHITEHEAD yTITE, 1967). La utilidad de los nematicidaspara el control del nematodo de la remolachadepende del tipo de suelo y del valor del

siguiente cultivo. Como los nematicidas nopueden erradicar el nematodo en el campo, larotación de cultivos debe ser practicada almismo tiempo que las medidas de controlquímico. ALTMAN y THOMASON (1971) danuna tabla en la que muestran el efecto de lostratamientos nematicidas después de variasrotaciones en campos de remolacha azucare-ra en Colorado, EEUU.

Aunque H.cruciferae tiene hospedadoresen común con H.schachtii el rango de hospe-dadores está limitado principalmente a lascruciferas (STONE y ROWE, 1976 ). Algunasespecies de Alyssum, Cheirantus e Iberis seconocen como huéspedes de H.cruciferae yalgunas especies de Amaranthus y variascruciferas ornamentales y especies de Diant-hus, Gypsophila, Lupinus, Saponaria y Tro-paeolum se han señalado como hospedado-res de H.sachachtii (SOUTHEY, 1993).

MCCANN (1981) estudia los niveles depoblación a los cuales H.cruciferae yH.schachtii causan daño sobre col cv Firm-head, observando que a los doce días de serinoculada la col con H.schachtii, se produceuna reducción significativa en el peso secode las raíces, mientras que la reducción no seobserva en el caso de H. cruciferae. A los 24 y36 días la reducción en la masa radicular semanifiesta con las dos especies y se produceuna reducción de la masa radicular al incre-mentarse de inoculo.

Distribución en España

Desde la primera cita de una enfermedaden remolacha en la Granja Escuela de Zara-goza que BELLO (1985) considera causadapor H.schachtii, ésta especie se encuentracitada en España en más de cien trabajos,comunicaciones y tesis doctorales (LÓPEZ-ROBLES, 1995). La distribución de H.schach-tii en España es muy amplia y se localiza enla cuenca del Duero en la zona Norte, en lascuencas del Tajo y Guadiana en el centro y enla cuenca del Guadalquivir en el Sur y ade-más en las provincias de La Rioja, Navarra yZaragoza en la Cuenca del Ebro. BELLO

(1985) recoge las referencias de H.schachtiisobre remolacha, apareciendo en alrededorde 30 provincias peninsulares y en Betancu-ria (Fuerteventura) (BELLO y ROMERO,1973). LÓPEZ-ROBLES (1995) da la distribu-ción de esta especie en España e informaciónsobre su ecología. Nosotros la hemos encon-trado sobre acelgas en Villa del Prado(Madrid) y Pamplona (Navarra).

CLAVE PARA LA IDENTIFICACIÓNDE ESPECIES DE HETERODERADE HORTALIZAS

Los nematodos que forman quistes seincluyen en los géneros Globodera que tie-nen quistes redondos y en Heterodera quepresentan quistes en forma de limón. El hos-pedador, la forma y el color de los quistes sonlos primeros datos a tener en cuenta en elcampo. En el laboratorio se tendrá en cuentael tamaño de los quistes, determinado por lalongitud (L) y anchura (A). La superficie delquiste tiene interés por cuanto es irregular ypresenta marcas cuticulares que puedenvariar en las distintas especies. La forma delcono vulvar y estructuras asociadas soncaracteres que se usan en la identificación delas especies. En el extremo del cono se hallauna zona de pared fina (fenestra) dividida porla apertura vulvar con los labios vulvares queforman el puente vulvar. El puente vulvardivide la fenestra en dos semifenestras.Según la forma de fenestra pueden ser ambi-fenestradas (Fig. 1) si las dos semifenestrasestán separadas por un puente estrecho, sien-do la longitud de la fenestra aproximadamen-te igual a la anchura, y bifenestrada si elpuente es ancho y las semifenestras son casiredondas. La «bullae» son estructuras en for-ma de nodulos sencillos o ramificados que seencuentran aislados o en grupos dentro delcono vulvar. Los caracteres para la identifi-cación de las especies son los quistes: la lon-gitud de la fenestra (1) y la anchura (b) y enlos juveniles: la longitud del cuerpo (L),longitud de la cola, y de la zona hialina(Cuadro 2).

Cuadro 2. - Caracteres para diferenciar las especies de Heteroderas parásitas de hortalizas (*)

Caracteres

Quistes BullaeMarcas superficialesLongitudAnchura

Juveniles LongitudL. colaL.zona hialina

Hospedador principal

(*) Las medidas se dan en um y los rangos de variabilidad son los más aceptados en la bibliografía.

AGRADECIMIENTOS

A. GALA, C. MARTÍNEZ y JOSÉ M.a CARRE-ÑO por su ayuda técnica, a ALFREDO DEMIGUEL y MIGUEL GARCÍA MORATO de laConselleria de Agricultura, Pesca y Alimen-tación (Valencia), ALFREDO LACASA del Dptode Producción Vegetal (C.I.D.A. de Muría),

M.a JOSÉ MELO de la Estación Experimentalde Llutxent (Valencia), RICARDO BIURRUN

del ITGA (Navarra) y FRANCISCO TORROX deSurinver (Alicante) por su colaboración. Eltrabajo se ha realizado dentro del conveniode la Dirección de Sanidad de la ProducciónAgraria (MAPA) y el CSIC y el proyectoINIA-SR-97-130.

ABSTRACT

BELLO, A.; M. ESCUER & R. SANZ, 1999: The genus Heterodera on vegetables inSpain. Bol. San. Veg. Plagas, 25 (3): 321-334.

The cyst forming nematodes of the genus Heterodera are considered as potentialserious problem producers in vegetable crops due to the intensive use of the soil and thelack of an adecuated system of crop rotation. Although, the nematodes of the Hetero-dera genus are generally specifics, it is pointed out that some host are common and soit is of great importance the correct identification of the species and the class of hoststo stablish control measures based on crop rotation.

In this paper, populations of H. cruciferae found on cruciferas in Llutxent and Pai-porta (Valencia), and San Pedro del Pinatar (Murcia), Hschachtti on Swiss chard inVilla del Prado (Madrid) and Pamplona (Navarra) are studied and H.goettingiana onlima beans from La Herrera (Albacete) is cited. Politomic keys to identify these espe-cies are given, their distribution in Spain is marked out and also the host with agrono-mic interest of the three species and finally same aspects related to its biology and con-trol measures are pointed out.

Key words: Plant parasitic nematodes, crop rotation, H.cruciferae, H.goettingianaH.schachtii.

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