ECOLOGIA Y EVOLUCION DE LA INTERACCIONES PLANTA-ANIMAL

7/24/2019 ECOLOGIA Y EVOLUCION DE LA INTERACCIONES PLANTA-ANIMAL

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Captulo 1Redes complejas de interacciones mutualistas planta-animal

CAPTULO 1Redes complejas de interacciones mutualistasplanta-animal

PEDRO JORDANO, DIEGO VZQUEZ Y JORDI BASCOMPTE

1.1. Introduccin

Las interacciones de mutualismo constituyen la base para el funcionamiento de muchosecosistemas, dado que de ellas depende gran parte de la reproduccin y reclutamientoexitosos de muchas especies de plantas. Adems, gran nmero de especies animalesdependen estrechamente de los recursos que las plantas proveen alrededor de sus es -tructuras reproductivas ( ores, frutos, etc.) (Levey et al., 2002, Waser y Ollerton 2006).Sera difcil imaginar cmo funcionara un bosque tropical o un matorral mediterr -neo si careciese de las interacciones mutualistas de las que depende la polinizacin yla dispersin de las semillas. En estos hbitats, ms de un 60%, y hasta un 95%, delas especies leosas dependen de los animales para su reproduccin exitosa ( Jordano2000). Por lo tanto, estas interacciones sustentan la biodiversidad y funcionalidad de lascomunidades naturales y han tenido un papel central en la evolucin de la biodiversi -dad terrestre (Thompson 2006).

Cuando analizamos las interacciones de animales y plantas en una comunidad, pro -cedemos de forma similar a cuando muestreamos especies para caracterizar la diversi -dad (Magurran 1988). Esto es, acumulamos observaciones que nos permiten registrarlas especies animales con las que interacta cada especie de planta y viceversa. Ideal -

mente obtenemos una representacin, enumeracin, o catlogo de las interaccionesque podemos observar en una comunidad determinada. A pesar, de que los estudios deinteracciones a nivel comunitario no son infrecuentes ( Jordano et al., 2003), an esta -mos lejos de comprender cmo la coevolucin funciona en interacciones caracteriza -das por una alta diversidad y baja especi cidad, especialmente cuando nos referimos ainteracciones entre especies de vida libre tales como plantas y sus polinizadores, disper -sores de semillas, herbvoros, etc. (Thompson 2005). Aunque algunos trabajos pioneros

ya caracterizaron algunos patrones de interaccin en este tipo de ensambles de especies(e.g., Schemske 1983, Jordano 1987, Fonseca y John 1996), slo en aos recientes se hainiciado un programa de investigacin explcitamente enfocado a su estudio dentrouna aproximacin transdisciplinaria de redes complejas ( Jordano, 1987; Mller et al .,

1999; Memmott y Waser, 2002; Jordano et al ., 2003; Bascompte et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2003; Bascompte et al ., 2006; Lewinsohn et al ., 2006; Vzquez y Aizen, 2004;Vzquez, 2005; Vzquez y Aizen, 2006; Blthgen et al., 2006; Montoya et al ., 2006;Bascompte y Jordano, 2007).

El enfoque de redes complejas al estudio de interacciones ecolgicas megadiversasofrece herramientas integradoras de diferentes campos del conocimiento. Parte de unasuposicin simple: no podremos comprender el funcionamiento de sistemas mega-diversos centrndonos en el estudio de especies aisladas, ya que el comportamiento


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Ecologa y Evolucin de Interacciones Planta-AnimalConceptos y aplicaciones18

de todo el sistema muestra propiedades ms all de la suma de sus partes. Estas soncuestiones muy relevantes no slo en ecologa de las interacciones planta-animal, sinoen cuestiones mucho ms generales que se re eren a la evolucin, funcionamiento yestabilidad de los sistemas biolgicos complejos (Sol y Bascompte 2006, Levin 2006).Los sistemas complejos se caracterizan por estar formados por mltiples partes que in -teractan entre s, frecuentemente con la complejidad adicional de hacerlo a mltiplesniveles. Uno de los retos conceptuales de la ecologa y evolucin es comprender cmofuncionan estos sistemas y cul es su robustez a las alteraciones.

En este captulo pretendemos trazar una introduccin al estudio de las redes de in -teracciones mutualistas planta-animal, presentando una visin sencilla y amplia de losenfoques metodolgicos y preguntas centrales que se han abordado en aos recientes.Otras revisiones generales sobre redes en ecologa incluyen Newman (2003), Proulx etal. (2005), Bascompte y Jordano (2006), Jordano et al. (2006), Montoya et al . (2006), May(2006), Bascompte y Jordano (2007). Discutimos tambin las perspectivas de su estudiopara comprender cmo funcionan los procesos de coevolucin en estos ensamblajes deespecies caracterizados por su baja especi cidad y elevada diversidad de interacciones,

y cmo todo ello repercute en aspectos clave de su conservacin.

1.2. Representacin de las interacciones

Matrices de interaccin y su representacinPodemos representar un patrn complejo de interacciones por medio de una matriz (Tabla1.1). Los vectores la representan especies de animales (polinizadores o frugvoros); los vec -tores columna representan plantas (con ores o con frutos carnosos). Para cada especie ani -mal podemos mantener un registro de las especies de plantas con las que ella interacta: sila especie frugvora F 1 consume frutos de la planta P 1, entonces a ij= 1. Para las interaccio -nes no registradas tendremos a ij = 0. De igual forma podemos proceder para las plantas.Estas matrices, como veremos ms adelante, pueden contener informacin cuantitativa, esdecir, sobre el nmero de interacciones adems de su presencia o ausencia.

En la pequea matriz de nuestro ejemplo (Tabla 1.1) encontramos S = 11 especiesque interactan, lo cual supone un mximo posible de F x P = 4 x 7= 28 interaccionesentre F especies de frugvoros y P especies de plantas. Sin embargo, encontramos slo15 censadas, I = 15 interacciones: el frugvoro F 1 consume la especie de fruto P 2 pero nola especie P 6. En general, observamos slo una fraccin de las interacciones que pueden

Tabla 1.1. Ejemplo de una matriz de interacciones para una comunidad consistente en F= 7 especies frugvoras y P = 4 especies deplantas. Los elementos aij indican si existe ( a ij 0) o no ( a ij = 0) interaccin de las especies i y j.

Se registran 16 interacciones de las 28 posibles.

P1 P2 P2 P4 P5 P6 P7

F1 1 1 1 1 1 0 1

F2 1 1 0 1 1 1 0

F3 1 1 1 0 0 0 0

F4 0 1 1 0 0 0 0


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ocurrir. La Tabla 1.2 muestra una matriz de interacciones real en una comunidad defrugvoros y plantas con fruto carnoso en el suroeste de Espaa (Nava de las Correhue -las, P. Jordano, indito). Por tanto, una red de interacciones planta-animal, G , puede serde nida por una matriz de adyacencia R (Ecuacin 1.1):

que describe las interacciones tr cas y reproductivas entre el conjunto de A especies deanimales y P especies de plantas (e.g., polinizadores o dispersores de las semillas) en unhbitat bien de nido, tal y como se ilustr en la Tabla 1.1. De esta forma, los elementosde la matriz indican la presencia-ausencia de interaccin en la red G (Ecuacin 1.2):

donde, vi y v j son dos nodos cualquiera del conjunto de especies de animales y plantas,respectivamente y vi v j ( G ) indica la existencia de la interaccin entre las especies i y

j . Es decir, los elementos aij indican si se observa la interaccin de la especie de animali con la especie de planta j , tomando un valor de 1 cuando hemos registrado al menosuna interaccin entre las especies i y j y 0 cuando no hemos registrado interaccionesentre i y j . Por tanto, la matriz de interacciones R tiene I interacciones, con k i o k j interac -ciones/especie de animal o planta, respectivamente. Estos valores se denominan el grado de cada nodo y en las matrices de interaccin planta-animal indican la generalizacin-

especializacin de cada especie.Incluso en comunidades muestreadas con un buen esfuerzo y para las cuales dispo -nemos de una buena base de datos, tpicamente registramos slo una pequea fraccinde las interacciones posibles (Tabla 1.2).

La fraccin de interacciones registradas respecto al total posible es una variable ca -racterstica de cada comunidad que de ne la conectancia, C (Ecuacin 1.3):

donde I es el nmero total de interacciones observadas.A medida que incrementa la riqueza de especies de una comunidad ( P + A ), incre-

menta tambin el nmero de interacciones registradas, I , (Figura 1.1A). No obstante, laconectancia disminuye exponencialmente (Figura 1.1B) ( Jordano, 1987). Muy frecuen -temente la conectancia es baja, y las matrices de interaccin son matrices dispersas, conuna baja frecuencia de elementos no-nulos (Tabla 1.2). Este es un patrn muy generalen redes ecolgicas de especies que interaccionan: redes tr cas, redes de mutualismos,interacciones parsito-hospedador, etc. (Cohen, 1978; Dunne et al., 2002a; Pimm, 2002).

R = [ a ij ] A x P

1, v i v j ( G )a ij =

0, v i v j (G

)

{

I C = P x A

Ecuacin 1.1

Ecuacin 1.2

Ecuacin 1.3


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Tabla 1.2. Matriz de interacciones para Nava Correhuelas (SE Espaa), una comunidad deplantas con fruto carnoso y frugvoros con F = 33 especies frugvoras (las) y P = 25 especiesde plantas (columnas). I = 155 interacciones (elementos a ij 0). La la y columna marginales

indican el nmero de interacciones registradas para cada especie (en negrita). Ntese que para supresentacin, la matriz se ha traspuesto respecto a la representada en el Tabla 1.1.

1 1 1 1 1 0 1 1 1 1 1 0 0 0 1 0 0 1 1 0 1 0 0 1 1 161 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 141 1 1 0 0 1 0 1 1 0 0 0 1 1 0 1 1 1 1 0 1 0 0 0 0 130 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 111 1 1 1 0 1 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 101 0 1 0 1 1 0 1 1 0 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 91 1 1 0 1 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 71 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 71 1 1 0 1 1 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 71 1 0 1 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 51 1 0 1 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 51 1 1 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 51 1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 50 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4

1 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 31 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 31 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 31 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 41 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 30 1 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 30 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 20 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 20 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 20 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1

26 22 14 9 9 9 8 9 7 5 5 5 4 3 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 1 156

Muestreando interaccionesUna buena representacin de las interacciones que ocurren en una comunidad provie -ne, al igual que una buena representacin de las especies que la componen, de un mues -treo robusto, su ciente y bien diseado. La gran mayora de las matrices de interaccin

de las que disponemos ( Jordano, 1987; Jordano et al ., 2003; Vzquez, 2005; Bascompteet al., 2006; Guimares et al ., 2006) provienen de muestreos focalizados en las plantas(Vzquez et al., 2005), en los cuales se registran visitas e interacciones en individuos se -leccionados de acuerdo a un patrn determinado (e.g., al azar, estrati cadamente, etc.) yse acumulan horas de observacin registrando las interacciones. Son muestreos que po -dramos denominar tocntricos, pues las interacciones se registran para las plantas,es decir, ilustran el muestreoque las plantas individuales dentro de una poblacin enun rea concreta estn efectuando sobre el conjunto de animales disponibles. Otros


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muestreos, menos frecuen -tes, son zoocntricos, de -rivados del estudio de losanimales y de sus patronesde utilizacin de las plantas.Por ejemplo, los estudios decomposicin de la dieta de

vertebrados frugvoros fre -cuentemente proporcionanmatrices de interaccinobtenidas a partir de mues -treos de animales (e.g., conredes de neblina u observacin directa). A menudo estos estudios son incompletos, al noincluir todas las especies de una comunidad y centrarse en subcomunidades o subredes( Jordano 1987, Forup y Memmott 2005). En cualquier caso, ambas aproximacionesrequieren el muestreo reiterado de interacciones, que se van acumulando hasta obtener

una representacin robusta de la matriz de interaccin. Por representacin robustaentendemos aqu aquella que no ser alterada signi cativamente al incrementar el es -fuerzo de muestreo; es decir, si se aumenta el nmero de horas de observacin no seaadirn o se aadirn muy pocas interacciones nuevas.

Cun robusto es un muestreo de una matriz de interaccin? La nica forma deaproximarnos a este problema es anloga a la que tenemos en el caso de muestreos dediversidad de especies de una comunidad: anlisis de rarefaccin y curvas de esfuerzo demuestreo (Magurran 1988, Gotelli y Colwell 2001). La matriz de interaccin (Tabla 1.1)debe ser vectorizada, obteniendo as todas las posibles interacciones especie - especie quepodemos registrar entre plantas y animales. Una matriz de F especies de frugvoros y P es-pecies de plantas resultar en un vector columna con F * P las, cada una de ellas combi -

nando una especie animal y una especie de planta cuya interaccin puede ser registrada.En la Figura 1.2A, por ejemplo, se han acumulado 8 muestreos, en cada uno de los cualesse pueden registrar diferentes interacciones. La tarea del investigador es acumular horasde observacin, muestreo, registro, etc., su cientes como para caracterizar de forma ro -busta la matriz. Esto es, que la matriz observada sea una caracterizacin dedigna de lasinteracciones que realmente se dan en la comunidad estudiada. La curva acumulada deinteracciones registradas (Figura 1.2B) es anloga a la que obtenemos en muestreos dediversidad de especies. En este caso, no obstante, las interacciones de pares de especies sonlas nuevas especies que hemos de cuanti car (Figura 1.2A). Estas curvas acumuladas deinteracciones pueden estimarse bien en funcin del incremento del nmero de individuos(registros de interaccin) muestreados, bien en funcin del incremento en el nmero de

muestras obtenidas (perodos de observacin acumulados) (Gotelli y Colwell, 2001).Otra alternativa, en caso de no disponer de los datos brutos de campo especi cados

inventario a inventario, es submuestrear la matriz de interacciones (Jordano, 1987;Blthgen et al., 2006). Se simula una intensidad de muestreo decreciente para investigarcmo el esfuerzo de muestreo afecta la estimacin de los ndices de especializacin. Porejemplo, de un total de N = 5.000 interacciones registradas en un estudio de una red,se pueden extraer aleatoriamente grupos de ellas (e.g., de 10 en 10) y estimar los par -metros que caracterizan la red. El patrn observado se puede comparar con un modelo

Figura 1.1 Relacin entre enmero de especies en unacomunidad (total de especplantas ms animales, S =

A ) y el nmero de interacc

observado (A) y la conecta(B). La conectancia represel porcentaje de interaccioobservado respecto al totaposible ( M = P *A ). Puntonegros, redes de frugivorapuntos blancos, redes depolinizacin.


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nulo en el cual se hayan generado matrices de tamao creciente con pares de especiesque interaccionan aleatoriamente, partiendo de la base que la frecuencia de interac -cin sigue una distribucin lognormal (Blthgen et al., 2006). Recientemente Vzquez

y Aizen (2006) han utilizado submuestreos de la matriz de interacciones cuantitativapara evaluar si la relacin positiva observada entre nmero de interacciones/especie yfrecuencia de interaccin es resultado de artefactos de muestreo. Ellos indican que larelacin observada es robusta a variaciones en la intensidad y esfuerzo de muestreo.

Figura 1.2. Matriz de interacciones y su representacin vectorial para un anlisis del esfuerzo de muestreo. Una matriz de tamao S = P * A (Tabla 1.1) da lugar a una representacin vectorizada de la misma (A) que tiene P * A las. Este vector ilustra todas las interacciones quepodemos registrar entre cada par de especies. En una tabla de datos podemos incluir sucesivas columnas que indiquen das de muestreo,horas de observacin, muestras examinadas, etc., de forma que podemos obtener una curva acumulada de interacciones registradas enfuncin del incremento en esfuerzo de muestreo. (B) Curvas acumuladas de interacciones registradas en funcin de incrementos en esfuerzode muestreo (das de observacin) para las especies de frugvoros y de plantas con fruto carnoso en Nava de las Correhuelas (Sierra deCazorla, Jan, sureste Espaa). El rea sombreada ilustra el intervalo de con anza para el nmero de interacciones registradas tras unaintensidad de muestreo determinado, y los boxplots indican la media, desviacin tpica y rango para los conjuntos de plantas y animales.


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Los muestreos de redes o subredes son razonablemente robustos ( Jordano 1987, y re -ferencias all citadas) (Basilioet al., 2006; Blthgen et al., 2006), aunque no se han llevadoa cabo estudios detallados de robustez a variaciones ligeras del rea muestreada o en rela -cin a variacin estacional (vase no obstante Basilio et al, 2006). Es tambin infrecuenteque los trabajos documenten los datos adecuados para valorar el esfuerzo de muestreo ysu robustez para los objetivos abordados. Por otra parte, an desconocemos cules, si loshay, son los sesgos intrnsecos a muestreos tocntricos o zoocntricos de estas comunida -des, e.g., hasta qu punto estarn sesgadas las estimaciones de conectividad para uno uotro de los conjuntos de especies si realizamos un tipo de muestreo u otro?

Tipos de redesLas matrices de interaccin pueden ser representadas gr camente como una red. Estasrepresentaciones ayudan no slo a visualizar la red completa, sino que proveen herra -mientas de bsqueda de patrones que resultan de gran utilidad. Una red es un conjuntode dos tipos de elementos: nodos o vrtices y los enlaces entre ellos. Adems, puedenexistir otras estructuras como subredes o cliques, que son subconjuntos de nidos denodos (Figura 1.3). Existen dos tipos diferentes de redes que pueden representarse condistintos tipos de grafos: redes unipartitas o uni-modales ( one-mode networks ), ya que losenlaces se pueden establecer entre cualquiera de los nodos de la red, y redes bipartitas obi-modales ( two-mode networks ). Ambas, a su vez, pueden ser redes no dirigidas (o simples)

y redes dirigidas (Figura 1.3). Las redes no dirigidas y dirigidas slo di eren por el hechode que estas ltimas contienen informacin del ujo y direccin de la interaccin. Porejemplo, la mayor parte de las redes tr cas se pueden caracterizar por la direccinde transferencia de energa (de presa a depredador). Las redes bipartitas ilustran lasconexiones entre nodos de dos grupos distintos, de tal modo que no existen conexionesentre nodos del mismo grupo (Borgatti y Everett, 1997; Newman et al., 2006). Estas re-

Figura 1.3. Tipos de redes. Los nodos son los elementos de la red, conectados por enlaces que pueden o no contener informacin acerca dela direccin de transferencia entre nodos (e.g., transferencia de energa). Las redes bipartitas estn compuestas por dos grupos de nodos y lenlaces se establecen slo entre nodos de los dos conjuntos diferentes. En cualquiera de estas redes los enlaces pueden contener informaciacerca de la intensidad de la transferencia, siendo entonces redes cuantitativas o ponderadas. Los grupos de nodos ms conectados entre sque con el resto de los nodos se denominan cliques o subredes.


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des son la representacin gr ca de una matriz de adyacencia como la que se ilustra enla Tabla 1.1. Por otra parte, cualquiera de estas redes puede ser una red cuantitativa oponderada si, adems de la informacin sobre presencia-ausencia de los enlaces, la redcontiene informacin cuantitativa sobre la intensidad de los enlaces (Newman, 2004).Por ejemplo, la intensidad de tr co areo entre aeropuertos, el valor de las transac -ciones comerciales entre pases, y la cantidad de energa trasferida en interacciones deuna red tr ca.

Desde una perspectiva matemtica, las redes de interaccin planta-animal son redesbipartitas, o bi-modales que consisten en dos conjuntos distintos de nodos (especies):plantas y animales. Este tipo de representacin bipartita es muy adecuada, ya que ilus -tra el patrn de reciprocidad de interacciones inherente a procesos coevolutivos comolos que pretendemos estudiar (Bascompte y Jordano, 2007), tambin es til en el es -tudio de interacciones parsito-hospedador, planta-hormiga (Guimares et al., 2006),interacciones simbiticas de limpieza, etc. (Poulin y Valtonen, 2001; Guimares et al., 2007; Selva y Fortuna, 2007). Las redes bipartitas tienen un uso amplio en otros cam -pos, como en sociologa, donde se denominan redes de a liacin ya que representan las

relaciones entre individuos que estn a liados a grupos o actividades. Obviamente po -demos construir dos representaciones uni-modales de una red bipartita que ilustraran,por ejemplo, el patrn de uso de ores por la comunidad de polinizadores y el patrnde polinizadores compartidos por las especies de ores (Olesen et al., 2006).

No conocemos estudios explcitos de redes dirigidas en el caso de interacciones mu -tualistas, aunque los anlisis de redes cuantitativas implcitamente contienen esta infor -macin (Bascompte et al., 2006; Blthgen et al., 2006; Bascompte y Jordano, 2007). Enel caso de la representacin dirigida de una red bipartita, no obstante, hemos de teneren cuenta que cada interaccin implica reciprocidad y por tanto bi-direccionalidad delos efectos. Es decir, para representar la direccin en estas redes precisaremos de dos

vectores, como veremos ms adelante.

Conectividad y grado: la especi cidad de las interaccionesLlamamos topologa de la red de interacciones a la forma en que se distribuyen losenlaces entre las especies, esto es, la distribucin del grado, k , o del nmero de interac -ciones por especie. Examinar la topologa de la red es interesante por varias razones.En primer lugar, muchos estudios recientes de redes complejas han mostrado que ladistribucin de enlaces en redes reales di ere mucho de la que cabra esperar si las redesse hubiesen generado por procesos aleatorios, es decir, di eren signi cativamente deredes aleatorias y muestran pautas invariantes de conectividad. En segundo lugar, estaspropiedades guardan relacin con aspectos de su dinmica, tales como cun sensiblesson a la prdida de nodos, o cmo se enlazan los nuevos nodos que entran a formarparte de la red.

Una red construida de acuerdo a un procedimiento aleatorio muestra un nmerode enlaces/nodo caracterstico: no hay demasiados nodos poco conectados y no existennodos hiper-conectados, de manera que la mayor parte de los nodos tienen un nmerocaracterstico de conexiones, esto es, la red tiene una escala caracterstica que vienedada por el nmero medio de conexiones/nodo, < k >. Si representamos la distribucinde frecuencias de k obtenemos una curva normal, caracterizada por su media, < k >.


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Sin embargo, la distribucin de conectividad o grado en redes complejas realesdi ere de este patrn (Barabsi y Albert, 1999; Amaral et al., 2000; Strogatz, 2001; Al -bert y Barabsi, 2002; Stumpf et al., 2005a; Montoya et al., 2006; Newman et al., 2006).Encontramos una alta frecuencia de nodos con muy pocos enlaces y tambin nodossuper-enlazados, los hubs, que no existen en las redes aleatorias. La distribucin de fre -cuencias de k es libre de escala porque no hay una escala caracterstica que las de na,como ocurre en las redes aleatorias. De igual modo, en redes de interacciones planta-animal encontramos tambin un patrn fuertemente leptocrtico en la distribucin defrecuencias de k (Figura 1.4), con numerosas especies que tienen pocas interacciones ymuy pocas que tienen muchas. En una red bipartita podemos obtener dos distribucio -nes de k , la de valores k i para los animales y la de k j para las plantas. Estudios recienteshan mostrado que las distribuciones de k para diferentes comunidades en diferentesambientes y tanto para redes de polinizacin como de dispersin de semillas siguenpautas similares, caracterizadas por una distribucin de frecuencias que se aproxima auna ley de potencia ( power-law ) (Ecuacin 1.4) (Jordano et al., 2003):

Figura 1.4. Red bipartita quilustra las interacciones entrconjunto de especies de plasus polinizadores en Japn (et al., 1990), con las especieordenadas a lo largo de los verticales en funcin del ndecreciente de interaccione

distribucin de frecuencia dnmero de interacciones poo grado(k ) para el conjuntpolinizadores. Ntese el sesdistribucin, con numerosascon muy pocas interaccionemuy pocas especies altamenconectadas. (B) Distribucide probabilidad ( P (k )) de nod(especies) conk interaccionecorrespondiente al panel (Ala escala log en los ejes. Larepresentan los ajustes a dif

tipos de distribuciones terinegro, ley de potencia (pow( P (k ) k - ); segmentada, ley potencia truncada ( P (k ) k - punteada, exponencial P (k )ajuste a la ley de potencia cencima de los puntos observpor causa del alto nmero despecies conk < 5.

P ( k ) k Ecuacin 1.4


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la cual proporciona un ajuste lineal sobre ejes log-log. O bien, en el caso de truncajeen P ( k ), leyes de potencia truncadas (Ecuacin 1.5), que es el patrn observado msfrecuentemente.

En estas ltimas, a partir de un valor crtico de k , k c, la frecuencia de nodos con alto valor de k es ms baja que lo que cabra esperar de una ley de potencia, generando unacada exponencial en la distribucin de frecuencias acumulada (Figura 1.4). La ley depotencia truncada es una distribucin de escala amplia ( broad-scale ) en la que se puedenencontrar valores altos de P ( k ), aunque no tan extremos como en una distribucin librede escala (Amaral et al., 2000; Stumpf et al., 2005a). Estas distribuciones revelan quela probabilidad P ( k ) de encontrar una especie con k interacciones decae a medida queaumenta k , pero, a diferencia de lo que ocurre en redes aleatorias, la probabilidad deencontrar especies supergeneralistas no es cero (pero sigue siendo ms baja que en redes

de escala libre). En cualquier caso, las redes naturales de interacciones mutualistas secomponen de un gran nmero de especies que interactan con muy pocas especies delotro conjunto y por unas pocas especies supergeneralistas. De esta peculiaridad se de -rivan otras propiedades que slo en aos recientes se han empezado develar y que nosayudan a entender la manera en que evolucionan las interacciones de mutualismo.

Desarrollos recientes basados en la teora de la informacin (Blthgen et al., 2006)permiten comparar el grado de especi cidad de las interacciones tanto a nivel espec code cada especie como a nivel de la red completa de interacciones, lo cual es til paraefectuar anlisis comparativos y evaluar hiptesis acerca de variaciones de la generali -zacin-especializacin en diferentes ecosistemas (Waser et al., 1996; Olesen y Jordano,2002; Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006). Blthgen et al ., (2006) propu-

sieron una medida de diversidad de interacciones d i para cada especie que es anlogaa una medida de amplitud de nicho clsica. Por ejemplo, se pueden comparar las dis -tribuciones de frecuencia de los valores de d i entre especies. Por otra parte, la medida

H 2 simplemente indica cul es la diversidad de interaccin considerando toda la matrizque representa la red bipartita (de ah el subndice 2), ya que usa la proporcin del totalde registros observados (e.g., visitas de frugvoros a plantas con fruto) que correspondea cada interaccin (Blthgen et al., 2006); valores ms bajos de H 2 indican mayor espe -cializacin global de las interacciones representadas.

Estos ndices requieren matrices cuantitativas, que veremos ms adelante, y las po -sibilidades de comparacin con datos cualitativos son ms limitadas (Olesen y Jordano,2002; Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006). Por ejemplo, se pueden compa -

rar las pendientes de las distribuciones (4) (5), donde una menor pendiente indicarauna comunidad con un patrn de interaccin ms aleatorio, con menor asimetra degeneralizacin-especializacin entre las especies. Las medidas basadas en comparacio -nes de la conectancia C deben ser efectuadas controlando por la variacin en tamaode las redes que se comparan y del esfuerzo de muestreo (Olesen y Jordano, 2002;Ollerton y Cranmer, 2002; Blthgen et al., 2006).

P ( k ) k e k/k c Ecuacin 1.5


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Ecologa y evolucin de la conectividadLas investigaciones recientes en mecnica estadstica y teora de redes complejas hanmostrado que existen patrones similares de topologa y estructura en diversos tipos deredes. Una distribucin del grado que se ajuste a funciones de potencia o de potenciatruncada es esperable cuando el desarrollo de la red sigue una pauta de enlace prefe -

rencial: los nuevos nodos que entran a formar parte de la red lo hacen enlazndosepreferencialmente con los nodos que ya estn ms enlazados. Esto es, los nodos ricosen enlaces devienen ms ricos an. El algoritmo sencillo de enlace preferencial explicaadmirablemente bien los patrones generales que podemos encontrar en redes reales(Newman, 2003) y requiere dos ingredientes simples: 1) crecimiento (adicin de nuevosnodos con el tiempo), y 2) enlace preferencial (un nuevo nodo se enlaza con nodos yaexistentes en proporcin al grado que stos tienen, de modo que los nodos con msenlaces reclutan ms enlaces).

Aunque las redes de interacciones mutualistas planta-animal presentan muchas si -militudes con otras redes complejas, tanto biticas como abiticas, tienen tambin dife -rencias importantes. Por ejemplo, las redes mutualistas exhiben una alta frecuencia de

distribuciones de grado P ( k ) truncadas ( Jordano et al., 2003), mientras que en muchostipos de redes abiticas estas distribuciones siguen una ley de potencia. Adems, hayuna gran similitud topolgica entre distintas redes mutualistas, que se demuestra con sufuerte agrupamiento en torno a una sencilla funcin de colapso que revela similitudesindependientemente del tamao de la red (Figura 3 en Jordano et al ., 2003). Es decir,estas redes complejas muestran propiedades compartidas con los sistemas capaces deauto-organizacin. Estas propiedades van ms all de la suma de las partes y su com -prensin requiere del anlisis de toda la red, no de nodos aislados o grupos de nodos.Cules son las razones de estas similitudes y por qu en nuestras redes biticas se ob -servan estos truncamientos de la distribucin P ( k )?

En redes de interaccin planta-animal podemos observar crecimiento cuando se aa -

den nuevas especies a la red. Esto puede ocurrir en tiempo evolutivo a medida que ladiversi cacin de especies origina, por ejemplo, nuevos tipos de ores o frutos. Tambinen tiempo ecolgico la red crece a medida que avanza la estacin y se produce la sucesinfenolgica de especies en or o en fruto, o la llegada y partida de especies de poliniza -dores o frugvoros que emigran. Es decir, hay una sucesin temporal de especies que in -teraccionan. Supongamos que una especie entra en la red. El enlace preferencial ocurresiempre que esta nueva especie tenga una probabilidad desproporcionadamente alta deinteractuar con algunas especies y no con otras. Es decir, que los enlaces interespec cosno se establezcan al azar sino de modo tal que otras especies ya conectadas devenganms conectadas an. El enlace preferencial puede ocurrir en redes biticas de interaccio -nes planta-animal, por ejemplo, en funcin de la abundancia relativa de las especies queinteraccionan. De este modo, nuevos frugvoros pueden consumir frutos de una especiedeterminada en proporcin a su abundancia, con el resultado neto de que la variacin dek entre especies estar correlacionada con la abundancia en el rea. Este es un mecanismoque se ha argumentado desde hace tiempo ( Jordano, 1987; Jordano et al., 2003, 2006)

y que simulaciones recientes (Vzquez, 2005; Vzquez y Aizen, 2003, 2004) y anlisisde redes reales (Jordano y Bascompte, 2009) han puesto de mani esto. Es decir, hay unabase biolgica para los patrones generales que observamos en las distribuciones de P ( k ).


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Pero por qu se observan las distribuciones de P ( k ) truncadas? Qu hace que obser - vemos menos especies supergeneralistas que lo que cabra esperar en redes construidasdel modo descrito? Una respuesta posible es que existan restricciones que impidan la inte -raccin entre ciertas especies. Si tenemos una distribucin P ( k ) de escala libre (de acuerdocon una ley de potencia) e imponemos restricciones a la probabilidad de que se establez -can nuevos enlaces, obtendremos consistentemente distribuciones de P ( k ) truncadas, deescala amplia ( broad-scale ) (Amaral et al ., 2000; Stumpf et al., 2005a). Disponemos de muypoca informacin acerca de las restricciones biolgicas que imponen reglas de conexina las especies que integran una red determinada. Las simulaciones de Vzquez (2005)muestran que modelos neutros que incorporan la frecuencia de interaccin reproducenbien los patrones truncados, lo cual sugiere que la abundancia es un factor fundamentalque estructura los patrones de interaccin que exploramos aqu ( Jordano, 1987; Jordanoet al., 2003; Burns, 2006). Por ejemplo, Stang et al . (2006) y Burns (2006) han mostradoque la abundancia es un buen predictor de los patrones de interaccin en sistemas de po -linizacin y dispersin de semillas, aunque la abundancia slo explica una fraccin de la

varianza en el patrn de interaccin y adems muestra correlaciones con los parmetros

de conectividad de signo y magnitud variables (Blthgen et al., 2006). Otros factores quese han esgrimido provienen de restricciones fenotpicas de las especies, relacionadas conla historia evolutiva ( Jordano, 1987; Jordano et al., 2003; Stang et al., 2006). Es razonablepensar que las caractersticas espec cas de cada especie limitan con cules otras especieses posible interactuar y que por tanto, acotan el mximo nivel de generalizacin que unaespecie que se incorpora a la red puede alcanzar. La idea es sencilla y parte de un hechoobservable en cualquier red de interaciones planta-animal: no todas las interacciones po -sibles son realmente observables en la naturaleza.

Independientemente del esfuerzo de muestreo que usemos, siempre existirn inte -racciones prohibidas ( Jordano et al., 2003) que no son observables. Es decir, elementosde la matriz de interacciones a ij = 0 que son realmente ceros estructurales, imposibles

de ocurrir (Figura 1.5).La matriz de interacciones observadas y no observadas entre plantas y frugvoros enel matorral Mediterrneo de Hato Ratn (N. del Parque Nacional de Doana, suroestede Espaa) (Figura 1.5) ilustra las principales causas de interacciones prohibidas (vase

Jordano et al., 2006; Medan et al., 2006; Stang et al., 2006; Cocucci et al., en este volumen,para ejemplos en matrices de interaccin planta-polinizador). La principal razn de laexistencia de interacciones prohibidas en esta comunidad son los desajustes fenolgicos:frugvoros que son migrantes trans-saharianos de larga distancia (e.g., Sylvia borin ) no pue-den interactuar con especies de plantas que fructi can en invierno. Otros desajustes sonde tamao: e.g., la pequeez de Sylvia undata impide que pueda usar e cientemente losfrutos ms grandes. Otras interacciones prohibidas se deben a desajustes de accesibilidad,

que impiden el forrajeo e ciente durante el consumo de frutos. En cualquier caso, las in -teracciones prohibidas son una realidad en comunidades naturales e indican limitacionesfenotpicas de las especies que pueden determinar la distribucin de k . Puede ocurrir tam -bin, por ejemplo, que dos especies muy raras en una comunidad tengan intrnsecamenteuna baja probabilidad de interaccin (MacArthur 1972), debido a que su baja abundan -cia puede resultar en una baja probabilidad de coincidencia espacial.

Un ltimo factor que se ha propuesto como determinante de las distribuciones deescala amplia de P ( k ) alude al tamao nito de las redes. Con redes de interaccin rela -


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Figura 1.5. Matriz deinteracciones planta-frugven Hato Ratn (ParqueNacional de Doana, vegede matorral Mediterrneo)las son especies de frugvlas columnas son especiesplantas con frutos carnosonegro, interacciones obsera ij = 1. En matices de gris codi can las interaccionesno observadas, a ij = 0, condiferentes tonalidades paradistintos tipos de interacciprohibidas. Gris oscuro (Pdesajuste fenolgico entredos especies; Gris interme(S), desajuste de tamao(tamao del fruto y anchur

de la boca en las comisuragris (E), desajuste estructuque limita la accesibilidadramas demasiado nas compara soportar el peso corpoestructura de la infrutescenetc.); gris claro (U), causasdesconocidas (e.g., abundamuy baja de las dos especilimita la probabilidad deinteraccin efectiva).

tivamente pequeas, como son las redes ecolgicas (Newman, 2003; Proulx et al., 2005;Montoya et al., 2006), las posibilidades de encontrar nodos hiper-conectados es baja,simplemente por limitantes del valor mximo de k . Guimares et al. (2005) argumentanque el tamao del ncleo inicial de una red y su grado de conectividad son determinan -tes de las cadas exponenciales y truncaje de la distribucin de P ( k ) que se observan enredes de interaccin. Todas estas evidencias sealan que la estructura de las interaccio -nes planta-animal en redes megadiversas obedece a una variedad de limitantes entre losque ocupan lugar destacado las propiedades espec cas de las especies ms otros que seoriginan a nivel de la comunidad en su conjunto.

Estructura: nestedness y otros patronesLos patrones topolgicos de las redes de interaccin que acabamos de discutir hacenreferencia sobre todo a la distribucin de la conectividad, esto es, al gradiente genera -lizacin-especializacin que es observable entre especies y para la red en su conjunto.Pero esta descripcin no contiene informacin sobre la identidad de las especies. Porejemplo, tienden las especies generalistas a interactuar entre s ms que lo esperadopor azar? cun recprocas son las interacciones ms especializadas? Estudios recientes

han revelado tambin similitudes en la estructura de las redes, esto es, en la forma enque las interacciones se distribuyen en la red (e.g., si hay partes de la matriz de interac -ciones con mayor densidad de elementos a ij = 1). Un patrn comn observado repe -tidamente es el de anidamiento o encajamiento ( nestedness ) (Figura 1.6) (Poulin y Valto-nen, 2001; Bascompte et al ., 2003; Dupont et al., 2003; Ollerton et al ., 2003; Blthgen et al ., 2006; Guimares et al., 2006; Jordano et al., 2006; Lewinsohn et al., 2006; Philippet al., 2006; Stang et al ., 2006; Bascompte y Jordano, 2007). El patrn de interaccionesencajado ocurre cuando las especies especialistas interactan slo con las generalistas,


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pero stas interactan tambin entre ellas. Ello da lugar a una marcada asimetra de laespeci cidad de las interacciones (Bascompte et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2004) y a unncleo de generalistas que interactan entre s adems de hacerlo con los especialistas.Los especialistas interactan con subconjuntos bien de nidos de las especies con las queinteractan los generalistas (Bascompte et al., 2003).

El grado de encajamiento se puede cuanti car midiendo la temperatura o gradode desorden de la matriz. Patterson y Atmar (1986) y Atmar y Patterson (1993) propo -nen un estadstico N que comienza reorganizando las las y columnas de la matriz deacuerdo a un orden decreciente de k entre las especies de forma que se maximice N . Secalcula para la matriz una isoclina de N mxima (Figura 1.6).

Las ausencias de interacciones al lado izquierdo de esta isoclina o las presencias al ladoderecho contribuyen a disminuir N . Estas seran interacciones inesperadas en una matrizperfectamente encajada y el algoritmo estima la distancia de cada una a la isoclina y lapromedia. La medida resultante proporciona la temperatura T o grado de desorden de lamatriz, con valores que oscilan entre 0 y 100 (Atmar y Patterson, 1993), en analoga conla temperatura de, por ejemplo, un gas. Valores prximos a 0 son indicativos de matrices

muy encajadas, y los prximos a 100 indican una matriz aleatoria. Dado que nuestro ob - jetivo es cuanti car N (el grado de orden), se de ne el anidamiento como (Ecuacin 1.6):

Figura 1.6. Nestedness en redesde interaccin planta-animal. Elpatrn encajado implica que lasespecies generalistas interactancon un amplio conjunto de especies,pero las ms especialistas slointeractan predominantementecon las generalistas. Una matriz deinteraccin perfectamente encajada(A) muestra un ncleo central degeneralistas y una alta cohesin, quedi ere de un patrn aleatorio (B).En (C) se representa una matriz de

interaccin real entre polinizadores y ores en tundra rtica deZackenberg (Groenlandia) (Elberling y Olesen, indito). Esta matrizno es perfectamente encajada,pero se desva signi cativamentede un patrn aleatorio. A, B, y Cmodi cado de Bascompte et al. (2003).

100 T N = 100

Ecuacin 1.6


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donde N toma valores prximos a 1 en matrices muy encajadas. La signi cancia esta -dstica de N puede evaluarse en comparacin a varios modelos nulos que considerande distinta forma tanto los valores espec cos de k (marginales de la matriz de interac -ciones, Tabla 1.2) como el nmero total I de interacciones de la ecuacin (1) (Atmar yPatterson, 1993; Guimares y Guimares, 2006).

El encajamiento implica una alta cohesin de las interacciones: en una matriz per -fectamente encajada no hay compartimentos o hay un nmero muy bajo (uno do -minante y uno o dos muy limitados). A medida que nos desviamos de esta situacin,podemos encontrar subconjuntos de especies que interactan ms entre s que con elresto, apareciendo cliques o subredes o mdulos. El encajamiento es una estructura po -sible dentro de un rango amplio de estructuras de interaccin (Lewinsohn et al., 2006),aunque es la prevalente en interacciones de alta diversidad entre especies de vida libre,como son las de polinizacin y dispersin de semillas y tambin en un amplio rango deinteracciones ecolgicas (Fonseca y Ganade, 1996; Poulin y Valtonen, 2001; Ollerton etal., 2003; Guimares et al., 2006; Selva y Fortuna, 2007).

El encajamiento es por lo tanto otro patrn prevalente cuya base biolgica e implica -

ciones slo recientemente estamos comenzando a entender (Bascompte y Jordano, 2007).El patrn encajado sugiere en primer lugar que la relevancia evolutiva de diferentes es -pecies en la red no es homognea: las especies del ncleo de la matriz probablementesean ms determinantes de los patrones coevolutivos en estas redes de alta diversidad,generando lo que John N. Thompson denomina vrtices coevolutivos (Thompson, 2005).Si existen grupos de especies que interactan ms frecuentemente y con mayor intensidadentre s que con otras especies de la red, es esperable que esto resulte en mayores efectosselectivos recprocos entre las especies involucradas. Es lo que se denominan mdulos ocompartimentos (Guimer y Amaral, 2005). En estas redes, la dinmica coevolutiva esta -ra ms favorecida dentro de esos mdulos, actuando como vrtices con mayor intensidadde interacciones y, por tanto, con mayor potencial coevolutivo. Estos vrtices coevoluti -

vos son probablemente ms frecuentes en redes de interacciones antagonistas, donde elpatrn de generalizacin de las interacciones es menor que en las redes de polinizacin y dispersin de semillas (Lewinsohn et al., 2006). Por ejemplo, las redes de interaccionesmutualistas hormigas-plantas muestran un patrn bastante ms estructurado en mduloso grupos de especies que interactan ms frecuentemente y con mayor intensidad entres (Guimares et al., 2006; Blthgen et al., 2007). Las evidencias ms recientes, cuando sehan estudiado comparativamente redes de interaccin de mayor especi cidad, sugierenque estos vrtices pueden funcionar como subredes que a su vez muestran una estructuraencajada (Lewinsohn et al., 2006). En segundo lugar, el patrn encajado podra favorecerla persistencia de especies ms especializadas, a travs de sus interacciones predominantescon las generalistas (Vzquez y Simberloff , 2002; Ashworth et al., 2004).

Redes cuantitativasLa informacin de las celdas de la matriz de interacciones, a ij (Tablas 1.1 y 1.2) puedecontener estimaciones de la intensidad o fuerza de la interaccin recproca de las es -pecies de planta y animal que interactan, ms all de su mera presencia o ausencia.Cada elemento a ij 0 puede tomar valores cuantitativos, de modo que a cada unocorresponderan dos valores de intensidad de interaccin estimables (Figura 1.7): la


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dependencia del animal por la planta, d P y la dependencia de la planta por el animal,d A, (Figura 1.7). Obviamente las redes cuantitativas contienen mucha ms informacinque las cualitativas (Jordano, 1987; Bascompte et al., 2006; Blthgen et al., 2006), de

forma anloga a cuando comparamos los ndices de diversidad basados en riqueza deespecies y aquellos que incluyen informacin sobre abundancia relativa. Por ejemplo,una especie frugvora que consuma frutos de dos especies en frecuencias de 98% y 2%ser distinguible de otra con 50% y 50%, mientras que en una red cualitativa ambasaparecen con a ij = 1.

En redes de interacciones mutualistas nos referimos a la intensidad o fuerza de inte -raccin como dependencia ( Jordano, 1987) para ilustrar el hecho de que las especiesque interactan obtienen un bene cio mutuo del cual depende el resultado neto de lainteraccin y cun dependiente es cada especie en esa interaccin. Ms genricamente,se trata de una intensidad de interaccin como la que se da en interacciones antago -nistas, en las cuales no podemos hablar propiamente de dependencia recproca. Laintensidad de dependencia puede ser estimada de diversas formas, aunque el caso msgeneral es estimarla a partir de las tasas de visita que se derivan de observaciones direc -tas. Por ejemplo, qu proporcin de todas las interacciones observadas para esa especiese producen con cada especie del otro conjunto (Figura 1.7, Ecuacin 1.7):

Figura 1.7. Redes deinteraccin con informacincuantitativa (redes ponderadaso weighted networks ). (A) Lasredes cuantitativas contieneninformacin sobre laintensidad de dependenciarecproca entre las especies.(B) Patrn de dependenciarecproca que se deriva alconsiderar simultneamente lasdependencias del animal y de laplanta en cada interaccin. Paracada interaccin de la matriza ij 0 podemos obtener dos

valores de dependencia, de laplanta por el animal, d P ij, y la delanimal por la planta, d A ji. Cadapunto en (C) representa una

interaccin, a ij 0, indicandolos valores de dependenciarecproca observados. Sehan acumulado todas lasinteracciones disponibles.Modi cado de Bascompte et al.(2006).

P N ij d ij = N i

ij

ji

Ecuacin 1.7


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donde N ij es el nmero de interacciones observadas entre estas dos especies y N i es elnmero total de interacciones registradas para la especie de planta i . Por ejemplo, enobservaciones focales de polinizadores en plantas con or acumulamos registros de visi -tas a ores por parte de las j diferentes especies de polinizadores y cules de ellas se pro -ducen a cada especie de planta ( N ij ). Es decir, estaramos estimando las proporciones de

visitas a lo largo de las las de la matriz de interacciones: Qu proporcin de las visitasque registramos para un polinizador se da sobre cada especie de planta? Obviamentepodemos derivar d A de forma anloga para las especies de polinizadores, calculando

valores para las columnas de la matriz; es decir, qu proporcin de las visitas que re -cibe cada especie de planta son realizadas por cada polinizador? El resultado siemprees que para cada interaccin observada, a ij 0, en la matriz de adyacencia (Tabla 1.1)obtendremos dos valores de dependencia, uno para el animal y otro para la planta.Los ndices desarrollados por Blthgen et al. (2006) basados en ndices de diversidadde Shannon estn fundamentados en este tipo de cuanti cacin, teniendo en cuentatambin el total de registros N ij para la matriz de interacciones.

Un meta-anlisis reciente de datos de interaccin planta-animal (Vzquez et al .,

2005) ha demostrado que esta informacin cuantitativa de frecuencia de visitas, ge -neralmente derivada de registros tocntricos de la actividad de los animales, proveeestimaciones robustas del efecto total de la interaccin y que, por tanto es utilizableen estudios de los patrones de interaccin (vase tambin Sahli y Conner, 2006).Es obvio que diferentes polinizadores o diferentes frugvoros varan en la calidaddel resultado de la interaccin con la planta, independientemente de su frecuenciade visitas (Schupp, 1993ab). Por ejemplo, el efecto de una especie frugvora no slodepende de la cantidad de visitas a la planta con frutos, sino que tambin es funcindel nmero de frutos que ingiere en cada visita y, por tanto, de la cantidad de semi -llas que son dispersadas de forma efectiva fuera de la planta madre. Es decir, unamedida integradora del efecto total derivado de una interaccin mutualista entre las

especies i y j requerira no slo cuanti car las visitas o interacciones, sino disponertambin de los efectos en cada visita (e.g., nmero de ores efectivamente polinizadaso nmero de frutos ingeridos, etc.) y de sus consecuencias a largo plazo. No obstantelo anterior, las estimaciones cuantitativas basadas slo en visitas son razonablementerobustas (Vzquez et al., 2005). La razn, brevemente, es que en la mayor parte de loscasos la varianza entre especies en la tasa de visita es tan elevada que las diferenciasespec cas son raramente compensadas por diferencias en calidad de la interaccin,las que muestran una menor variabilidad interespec ca. Del mismo modo, los estu -dios iniciales sobre la dependencia recproca en redes de frugivora ( Jordano, 1987)revelaron que las estimaciones para los animales son robustas independientementede que usemos la proporcin de visitas, la energa obtenida en la interaccin, o la

obtencin de nutrientes espec cos. Probablemente en redes de polinizacin ocurriraalgo similar si derivsemos para los polinizadores las estimaciones de dependenciaen trminos de frecuencia de visitas o, por ejemplo, rendimiento energtico o nutri -cional del nctar obtenido. En el caso de las plantas, las estimaciones se realizan deforma consistente a partir de datos de frecuencia de visita, complementados o no conefectos sobre fructi cacin (e.g., proporcin de ores visitadas que dan fruto en redesde polinizacin, o proporcin de frutos consumidos cuyas semillas son efectivamentedispersadas fuera de la planta madre en redes de frugivora).

ji


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Independientemente del estimador usado para derivar la dependencia de la planta porel animal, d A y la dependencia del animal por la planta, d P , el muestreo ha de ser robusto einsesgado. Si trabajamos con subredes de la red completa de interacciones, obtendremosestimaciones de dependencia slo para uno de los conjuntos de la matriz. Por ejemplo, siestudiamos las interacciones de colibres y ores en un rea determinada slo obtendre -mos estimaciones adecuadas de los patrones d A, ya que las plantas podran ser visitadas porotras especies de polinizadores, no slo por los colibres. En el caso opuesto, si estudiamosinteracciones de las especies de palmeras de un rea concreta con sus dispersores de semi -llas slo obtendremos estimaciones adecuadas de los patrones d P para las palmeras, ya quelos frugvoros que consumen sus frutos tambin pueden consumir y depender de los deotras especies. De este modo, no es posible estudiar patrones de dependencia recproca ensubredes ya que nuestras inferencias quedarn limitadas slo a uno de los dos conjuntosque caracterizan una red bipartita. De modo anlogo, propuestas recientes que sugierenestimar slo las interacciones ms importantes cuantitativamente (Kay y Schemske, 2004)daran una visin sesgada de la red, ya que los patrones de generalizacin-especializacinque obtenemos de muestrear subconjuntos de una red compleja no son indicativos del

patrn en la red completa (Stumpf et al., 2005b).

1.3. Patrones y especicidad de las interacciones

Por qu existen similitudes tan generales en la forma, patrn y estructura de las interac -ciones entre especies de vida libre? Hay razones biolgicas para esperar estos patronescompartidos? Qu consecuencias tienen estos patrones compartidos desde el punto de

vista de la evolucin de las interacciones y la robustez a la prdida de especies?En primer lugar, los patrones de conectividad de acuerdo con pautas libres de escala

( scale-free ) o de escala amplia ( broad-scale ) tienen consecuencias muy importantes para laestabilidad de la red de interacciones. Cualquier red compleja que muestre invarianza

de escala en la distribucin de k ser probablemente un pequeo mundo ( small-world )(Amaral et al., 2000). Ello signi ca que, independientemente de su tamao, complejidado densidad de interacciones, dos nodos cualquiera de la red estarn conectados por unnmero muy pequeo de enlaces. Por ejemplo, las redes tr cas muestran generalmen -te que entre dos especies seleccionadas al azar en la red encontramos slo 2-3 enlacesa travs de especies intermedias entre ellas (Williams et al., 2002). Es decir, si las redesecolgicas tienen un comportamiento de pequeo mundo, puede que sean muy sus -ceptibles a efectos en cascada tras la prdida de nodos (extincin local de especies). Elhecho que muchas redes de interaccin planta-animal compartan estas propiedades(Olesen et al., 2006) sugiere que pueden ser especialmente frgiles a la prdida de es -pecies clave, es decir a aquellas especies que contribuyen desproporcionadamente a la

estructura de la red al ser supergeneralistas. No obstante, la mayor parte de las redes deinteraccin examinadas hasta ahora muestran distribuciones de k de escala amplia, quelas hace ms robustas a la prdida de especies clave ( Jordano et al., 2003). La truncacinde la distribucin de k hace que la red no muestre unas pocas especies supergeneralistase hiperconectadas, sino un conjunto ms amplio de especies moderadamente generalis -tas. Es decir, se trata de una estructura de interaccin reveladora de cierta redundanciafuncional donde los efectos en cascada originados por la prdida de una especie clavehiperconectada se veran amortiguados.

ji ij

ij

ji


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En segundo lugar, los patrones encajados implican una alta cohesin de las interac -ciones y la existencia de un ncleo central de generalistas que puede tener efectos des -proporcionadamente altos en la coevolucin. Tambin revela una fuerte asimetra en laespeci cidad de la interaccin entre cualquier par de especies que seleccionemos: los ge -neralistas interactan entre ellos y tambin con los especialistas; pero los especialistas slosuelen interactuar con generalistas y no con otros especialistas (Bascompte et al., 2003;Vzquez y Aizen, 2004; Ashworth et al.,2004; Guimares et al., 2006). Paradjicamente lared incluye elementos de simetra y asimetra de la especi cidad y eso con ere interesan -tes propiedades que ayudan a la persistencia de especies y a la robustez ante su extincin.

Por ltimo, las condiciones de estabilidad en tiempo evolutivo de la matriz de inte -racciones y la persistencia de un alto nmero de especies estn mediadas por la asime -tra de las interacciones, tanto por la asimetra en especi cidad de la interaccin que yahemos considerado, como por la asimetra de dependencia mutua.

Si estimamos las dependencias recprocas que se establecen en cada interaccin segnla ecuacin (1.7), podemos estimar cun asimtrica es la interaccin segn (Ecuacin 1.8):

donde d P y d A son las dependencias y max( d P , d A ) se re ere al valor mximo de ambas. Laasimetra de dependencia observada en redes reales (Figura 1.7) es mucho ms alta de loque cabra esperar de acuerdo a un modelo nulo (Bascompte et al ., 2006). Las especiesespecialistas dependern estrechamente de las generalistas con las que interactan, perostas no dependern mucho de los especialistas. El anlisis comparado de Bascompte etal. (2006) revela que cuando existe mayor simetra de dependencia estamos en presencia

de una interaccin dbil (baja dependencia recproca); las interacciones con elementos dedependencia fuertes estn asociadas a relaciones asimtricas que, muy frecuentemente,involucran a un especialista y a un generalista. Este es un patrn con alto sentido biolgi -co que puede originarse, por ejemplo, siempre que los efectos de la interaccin guardenrelacin, aunque sea marginal, con la abundancia local de las especies que interactan ocuando las caractersticas fenotpicas de una especie acoten las posibilidades de interac -cin a slo unas pocas especies del otro conjunto.

Los resultados recientes de modelos dinmicos sencillos (Bascompte et al., 2006) revelan que la asimetra es una propiedad que con ere estabilidad a las redes complejasde interaccin planta-animal, permitiendo que un mayor nmero de especies coexistangracias a su mayor robustez a las perturbaciones como prdida de especies. La asimetra

en la intensidad de interaccin, que es una propiedad ubicua en estas redes complejas,puede estar causada por propiedades o atributos ecolgicos de las especies, tales comoabundancia en el hbitat, duracin de las fenofases, etc., que son variables ecolgicasque explican cuan intensa puede ser una interaccin interespec ca: a mayor abundan -cia de un mutualista potencial, mayor tasa de visita, y mayor efecto total derivado dela interaccin. Dos estudios recientes ponen de mani esto que la abundancia es una

variable clave para determinar la gran asimetra en la fuerza de interaccin (Vzquezet al. 2007; Krishna et al., 2008). El papel de las combinaciones no aleatorias de fuerzas

P A

|d ij d ji |AS ij = P A

max ( d ij , d ji )

ij ji ij ji

Ecuacin 1.8


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de interaccin como elemento clave estabilizador tambin se ha puesto de mani estoen redes tr cas (Neutel et al., 2002; Bascompte et al., 2005). Muy probablemente lasinteracciones de alta especi cidad recproca son las primeras en desaparecer en casode perturbaciones que impliquen extinciones (Ollerton et al., 2003), de tal modo queprogresivamente se iran ltrando por prdida hasta quedar las basadas en generalistas(Ashworth et al., 2004). Ello explicara su extrema rareza en comunidades naturales(Figura 1.7C,D), en las que las interacciones de alta especi cidad recproca muestranfrecuencias extremadamente bajas (


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Una tendencia consistente, aunque no generalizada, es que a medida que aumenta ladistancia logentica entre dos especies tambin aumenta la diferencia en su patrn deinteraccin (aumenta la diferencia entre las listas de especies con las que las especiesinteractan) (Rezende et al., 2007b). Ello sugiere, como apunta Thompson (2005), quelos procesos de convergencia pueden ser centrales en la coevolucin de conjuntos mega -diversos de especies mutualistas de vida libre. Las combinaciones de rasgos fenotpicosespec cos de cada especie acotaran las posibilidades de interaccin a un subconjuntodeterminado de las especies mutualistas, aquel con mayor complementariedad de ras -gos que rinda mayores efectos sobre el tness. Si este proceso ocurre, invariablementeresultar en convergencia y en una mayor relevancia de la trayectoria logentica endeterminar el patrn de interacciones.

Dentro de una red compleja, por tanto, la posicin y caractersticas de cada espe -cie como nodo de la red (e.g., su grado o conectividad, su centralidad en la red, etc.)

vendrn en cierta forma dadas por su patrn de coancestra logentica. Es decir, cabeesperar que, al igual que los rasgos fenotpicos de las especies, sus posiciones en la redmuestren tambin un componente o seal logentica. En un estudio reciente, Jordano

y Bascompte (2009) muestran que tanto el grado como la centralidad de las especies enla red muestran correlaciones signi cativas con caractersticas fenotpicas claves parala interaccin. En dos redes de interaccin planta-frugvoro en el S. de Espaa se en -

Figura 1.8. Una perspectiva logentica en el estudio de las redede interaccin. El patrn de interaccin puede re ejar en mayor(A) o menor (B) medida la estructura logentica de las especiesinteractan. El tamao de los nodos es proporcional al nmero dinteracciones, k . Si estimamos la distancia logentica entre cadde especies y su dis-similaridad de patrn de interaccin (e.g., cdiferentes son las especies con las que interactan) ( C ) podemopruebas de correlacin matricial para poner a prueba hiptesis qespecies logenticamente ms emparentadas exhiben patrones interaccin ms similares entre s (Rezende et al., 2007ab; Jord

y Bascompte, 2009). En (C) se representa una matriz de interaccreal (Tabla 1.2) con las logenias correspondientes a plantas yfrugvoros. Modi cado de Rezende et al. (2007b) y Jordano yBascompte (2009).


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contraron correlaciones signi cativas entre el grado y centralidad de las especies con variables como amplitud del rea de distribucin geogr ca, duracin de la fenofase defructi cacin de las plantas o del perodo de permanencia en el rea para los animales,la abundancia local, etc. Es decir, la posicin de las especies en la red compleja de in -teracciones es predecible en trminos de variables ecolgicas, independientemente delos efectos logenticos sobre estas caractersticas. Dadas las correlaciones de las posi -ciones de las especies que interaccionan, es de esperar que la propia estructura de lasinteracciones, descrita por la matriz de interaccin, est muy determinada por las his -torias logenticas de los dos conjuntos de especies (Figura 1.8C). Usando las tcnicasdesarrolladas por Ives y Godfray (2006) para interacciones de herbvoros, parasitoides

y plantas, los anlisis de Jordano y Bascompte (2009) muestran que existe un efectosigni cativo de las logenias de los dos grupos de especies en determinar el patrn deinteraccin. No obstante, los efectos de la logenia de las plantas son mayores que losde la logenia de los frugvoros (vase tambin Ives y Godfray 2006). Es decir, el patrnde interacciones no resulta slo de una acumulacin de especies con historias evolutivasms o menos dispares, sino que rescata la seal logentica de esas historias de tal for -

ma que se puede explicar una fraccin signi cativa de ese patrn.

1.4. Redes de interaccin, coevolucin y conservacin

El estudio de sistemas complejos y megadiversos de redes de interaccin va a ser unode los retos futuros de la investigacin ecolgica. Del mismo modo, slo entenderemoscmo coevolucionan conjuntos hiperdiversos de especies de vida libre cuando com -prendamos los procesos que estructuran las redes de interacciones. An se mantienenimportantes retos metodolgicos por resolver, como cules son las condiciones precisaspara obtener estimaciones robustas de la estructura de las redes y de los patrones deespeci cidad. Pero es evidente que el avance ha sido importante en aos recientes.

Los estudios que hemos revisado en este captulo muestran no slo importantes as -pectos de la forma de interaccin, sino que han sido reveladores de aspectos clave parala persistencia de la diversidad que albergan y la robustez ante la prdida de especies.Los patrones estructurales de redes mutualistas que hemos discutido en secciones ante -riores pueden tener importantes implicaciones dinmicas para las especies que compo -nen la red y por lo tanto pueden in uir en sus respuestas a las perturbaciones (Dunne etal., 2002b; Melin y Bascompte, 2002; Memmott et al., 2004). Por ejemplo, si conside -ramos slo la distribucin de conectividad, los anlisis recientes de simulacin en redescomplejas han mostrado que las redes con distribuciones del nmero de interaccionespor especie, k , de acuerdo con escala-libre son muy robustas a la prdida de nodos: he -mos de eliminar una proporcin muy alta de los nodos para que la red colapse (Albert

et al., 2000). Lo mismo ocurre con las redes que muestran truncaje de la distribucin dek . Ahora bien, las grandes redes complejas con invarianza de escala en la distribucinde k son muy sensibles a prdidas de los nodos ms conectados. Si la prdida de nodosse produce de forma que se pierdan primero los nodos ms conectados, entonces lared colapsar con slo unos pocos nodos eliminados (Amaral et al., 2000). Es decir, lasredes de interacciones mutualistas seran bastante robustas a prdidas de especies quese produjesen aleatoriamente y ms sensibles a prdidas de especies clave, altamente co -nectadas. No obstante, la robustez de la red de interacciones depende tambin de otras


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propiedades de estructura, como el encajamiento o agregacin de mdulos o subredes.Estos aspectos slo se estn comenzando a examinar en aos recientes.

Pocos estudios hasta la fecha han examinado de qu manera las perturbaciones afec -tan la estructura de las redes mutualistas y qu relacin existe entre la estructura de lared y su resistencia a las perturbaciones. Los resultados esperables pueden deberse, porejemplo, a la modi cacin de unas pocas interacciones muy frecuentes. Sin embargo,deben examinarse en detalle qu propiedades estructurales de la red cambian comoconsecuencia de la perturbacin. Esto ltimo es importante, ya que ciertos aspectosestructurales de una red (por ejemplo, la distribucin del grado o el encajamiento) po -dran permanecer sin cambios a pesar de fuertes modi caciones de la frecuencia relati -

va de las distintas interacciones y la identidad de las especies interactuantes.Algunos estudios han evaluado cmo la estructura de la red in uye en su respuesta a

las perturbaciones. Memmott et al. (2004) simularon extinciones de polinizadores en dosde las redes de polinizadores ms grandes que han sido descritas hasta la fecha (Clements

y Long, 1923; Robertson, 1928). Suponiendo que las plantas dependen completamen -te de los polinizadores para su reproduccin (lo cual puede ser cuestionable; ver Bond,

1994; Ashman et al., 2004), estos autores simularon las extinciones secundarias de plantasresultantes de las extinciones de polinizadores. Memmott et al. (2004) encontraron quecuando los polinizadores se extinguan en orden decreciente de generalizacin (i.e., delms generalizado al ms especializado), las extinciones de plantas ocurran antes y conmayor velocidad que cuando las extinciones de polinizadores ocurran aleatoriamente oen orden decreciente de generalizacin. Este resultado fue consecuencia de la estructuraaltamente encajada de las redes analizadas. La asimetra en la especializacin de las espe -cies interactuantes resultante del encajamiento de la matriz de interaccin hace que mien -tras persistan las especies ms generalizadas de polinizadores, la mayora de las plantas

van a permanecer conectadas a la red (ver tambin Vzquez y Simberlo, 2002; Ashworthet al., 2004). Adems, dado que las especies generalistas tienden a ser ms abundantes que

las especialistas (Dupont et al., 2003; Ollerton et al., 2003; Vzquez y Aizen, 2006) y quelas especies raras pueden ser ms susceptibles a la extincin que las especies abundantes(Lawton y May, 1995), los generalistas pueden ser ms resistentes a las perturbaciones quelos especialistas, lo cual conferira ms robustez a la red.

Como ya hemos sealado, el estudio de Memmott et al. (2004) es poco realista alsuponer una dependencia completa de las plantas en los polinizadores para su repro -duccin y al no incluir informacin sobre la efectividad relativa de los visitantes oralesen la polinizacin (de este modo suponiendo que todos los polinizadores son igualmenteefectivos). Morris (2003) intent resolver este problema incorporando explcitamente laefectividad de los polinizadores. Basado en datos publicados sobre la efectividad de lospolinizadores para especies de plantas, este autor simul la prdida del servicio de poli -

nizacin a medida que los polinizadores se extinguan. Los resultados de Morris (2003)indican que una gran proporcin de las especies de polinizadores podran extinguirseantes de que ocurra una prdida importante del servicio de polinizacin a las plantas.Este resultado es explicado por otra propiedad estructural de las redes discutida msarriba: la distribucin altamente sesgada de la frecuencia de interaccin y de la efecti -

vidad de los mutualistas, de modo que los mutualistas frecuentes tienden a ser tambinlos que ms contribuyen a la reproduccin de las plantas, independientemente de suefectividad por interaccin (Vzquez et al., 2005).


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En resumen, los resultados de Memmott et al. (2004) y Morris (2003) sugieren quelas redes mutualistas son robustas a las perturbaciones debido a (1) el alto grado de asi -metra y encajamiento de las redes, (2) la contribucin desproporcionadamente alta delos mutualistas ms frecuentes a la reproduccin de las plantas, y (3) la relacin positivaentre abundancia y generalizacin, lo cual puede conferir mayor resistencia a la extin -cin a las especies ms conectadas.

En un estudio reciente, Rezende et al . (2007a) han mostrado cmo, usando mto -dos logenticos, la relacin logentica entre las especies participantes en redes deinteraccin predice en casi un 25% el nmero de interacciones de las redes estudiadas

y la identidad de los mutualistas en un 50% de los casos. Como consecuencia de losefectos logenticos en los patrones de interaccin, Rezende et al. (2007a) muestranque las simulaciones de prdida de especies tienden a producir cascadas de co-ex -tincin de especies logenticamente ms relacionadas. Ello resulta en una prdidano-aleatoria de especies en el rbol evolutivo y una prdida de diversidad taxonmicams pronunciada que lo que cabra esperar en ausencia de seal logentica en elpatrn de interacciones.

En resumen, independientemente de la robustez de las redes de interaccin a laprdida de especies o a la invasin por nuevas especies (e.g., exticas), pueden esperarsecambios sustanciales de la composicin y diversidad de las redes, especialmente en lariqueza de linajes evolutivos, que pueden perderse por completo tras la extincin deuna especie mutualista. Los modelos y simulaciones de esta ndole en redes complejaspueden ilustrar muy bien la magnitud y alcance esperables en estas cascadas de co-extincin.

1.5. Consideraciones nales

El estudio de las redes complejas de interaccin nos proporciona herramientas analti -

cas y conceptuales para afrontar la complejidad de interacciones que podemos obser - var y registrar en la naturaleza. Por ejemplo, para comprender cmo la coevolucinocurre en estos sistemas caracterizados por una alta diversidad de especies y una bajaespeci cidad de las interacciones. Los estudios que revisamos en este captulo ofrecenun amplio abanico de avances recientes en este sentido, aunque an faltan investiga -ciones ms profundas en muchos aspectos. En particular, an no comprendemos biencmo las redes de interaccin, como conjunto, responden a alteraciones debidas a laprdida de especies componentes. Aunque es relativamente fcil simular procesos deprdida de especies, no es tan sencillo prever cmo las otras especies de la red reorgani -zan las interacciones en respuesta a estos cambios. Desde la perspectiva inversa, cmocambian los patrones de interaccin tras la introduccin de especies nuevas?, por ejem -

plo, tras la entrada de especies exticas en una red determinada.Otra de las fronteras de conocimiento en redes complejas de interacciones planta-

animal est marcada por los efectos de la heterogeneidad espacial en la estructura delas redes. An no comprendemos bien qu proporcin de la varianza observada enel patrn de interaccin se debe a caractersticas propias de cada especie y cunto alhecho que estas especies interactan en un paisaje heterogneo. La heterogeneidad delpaisaje permite que pueden estructurarse diferentes grupos de especies interactuandoms entre s que con otras especies que no comparten el mismo hbitat.


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Los avances en nuestra comprensin de los procesos de coevolucin en estos sistemascomplejos van a depender de nuestra capacidad de modelar respuestas de mltiples es -pecies a un patrn de interaccin determinado, no respuestas de pares de especies queinteractan. Es decir, deberemos ser capaces de explorar respuestas evolutivas en especiesdadas sus ubicaciones espec cas en el seno de estas redes complejas. Si usamos herra -mientas logenticas en el estudio de las redes de interaccin, deberemos ser capaces deestimar los efectos de la historia evolutiva de cada grupo de especies sobre el patrn deinteraccin, pero tambin deberemos discernir qu papel ha jugado y juega el patrn deinteraccin sobre la historia evolutiva de las especies involucradas.

Agradecimientos

PJ y JB agradecen a los miembros del IEG por sus continuas sugerencias, ideas y discu -siones, que han contribuido enormemente a modelar nuestras ideas sobre redes de in -teracciones y muy especialmente la colaboracin de Jens M. Olesen, sus sabias crticas yenorme sabidura de historia natural, que han sido una in uencia clave. DPV agradecea los numerosos colegas de distintas regiones del mundo con quienes ha desarrollado sutrabajo con redes mutualistas. Nuestro trabajo ha sido nanciado por el Ministerio deEducacin y Ciencia (proyectos REN2003-00273 y CGL2006-00373 a PJ, REN2003-04774a JB), un EURYI Award de la Unin Europea (JB) y RNM-305 de la Junta de Andaluca(PJ y JB), y por la Fundacin BBVA ( BIOCON03-162) y la Agencia Nacional de PromocinCient ca y Tecnolgica de la Argentina ( PICT 20805, DPV). DPV es miembro de lacarrera de investigador cient co del CONICET. El Programa Iberoamericano de Ciencia

y Tecnologa para el Desarrollo, CYTED 6 (Proyecto XII6), ha nanciado una fruct -fera red internacional de interacciones entre diferentes grupos de trabajo que ha sidoel germen de este captulo y de otras colaboraciones. Por ello estamos especialmenteagradecidos de Regino Zamora por su labor de coordinacin y a todos nuestros colegas

dentro de la red por las numerosas discusiones y sugerencias.

ECOLOGIA Y EVOLUCION DE LA INTERACCIONES PLANTA-ANIMAL

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