DIVERSIDAD DE GRUPOS FUNCIONALES BASADOS EN LA …

Marciales-Caro Lili Joana et al.

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DIVERSIDAD DE GRUPOS FUNCIONALES BASADOS EN LA MORFOLOGÍA DEL

FITOPLANCTON EN HUMEDALES DE LA ORINOQUIA COLOMBIANA

FUNCTIONAL GROUP DIVERSITY BASED ON THE MORPHOLOGY OF

PHYTOPLANKTON IN WETLANDS OF THE COLOMBIAN ORINOQUIA

Diversidad de grupos funcionales en humedales de la Orinoquia Colombiana

Lili Joana Marciales-Caro1, Santiago R. Duque2& Emilio Realpe1

1. LAZOEA, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Bogotá-Colombia. [email protected], [email protected]. 2. Imani, Sede Amazonia. Universidad Nacional de Colombia. [email protected]


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RESUMEN

La Orinoquia Colombiana se caracteriza por su gran extensión de áreas inundables y humedales,

sobre los cuales han sido pocos los estudios de aspectos biológicos y ecológicos realizados,

siendo esta situación precaria para el caso de microorganismos. El objetivo de este trabajo fue

establecer diferencias tanto en la física y química de los humedales como en la estructura del

fitoplancton allí presente, en las tres regiones de estudio (Meta, Casanare y Arauca) en dos

épocas del año (lluvias y sequía), abordando el tema desde la perspectiva de los grupos

morfológicos-funcionales y comparando con los acercamientos tradicionales basados en

abundancias de individuos y número de morfoespecies. Los resultados muestran que estos

humedales se caracterizan por sus bajos valores de pH, conductividad y concentración de

nutrientes, y presencia de macrófitas, con variaciones más evidentes espacial que temporalmente.

Dadas estas condiciones, el fitoplancton se encuentra ampliamente representado por el orden

Zygnematales, tanto en riqueza como en biomasa, estimada como abundancia y biovolumen.

Predomina el grupo funcional IV en todos los humedales, incluye tanto a las Zygnematales como

a algunas Chlorococcales, y son organismos sin características especiales evidentes, detamaño

mediano con adaptaciones a estrés por nutrientes.

Palabras claves: Orinoquia, fitoplancton, Desmidias, Grupos funcionales basados en la

morfología.


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ABSTRACT

The Colombian Orinoco region is characterized by its large expanse of flood plains and wetlands,

which have had few studies on biological and ecological aspects, with this precarious situation

specially for microorganisms. The aim of this study was to establish differences in both physics

and chemistry of wetlands and the structure of phytoplankton, in Meta, Casanare and Arauca, in

two seasons (wet and dry) addressing the issue from the perspective of morphological-functional

groups and comparing with traditional approaches based on abundances of individuals and

number of morphospecies. These wetlands are characterized by low values of pH, conductivity

and nutrient concentration, and presence of macrophytes, with more evident spatial than

temporary variations. Given these conditions, phytoplankton is widely represented in the order

Zygnematales, both in richness and biomass, estimated as abundance and biovolume. Functional

group IV is predominant, which includes both Zygnematales as some Chlorococcales.

Key words: Orinoquia, Phytoplankton, Desmids, Morphology-based functional groups.


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INTRODUCCIÓN

La abundancia y distribución del plancton en los ambientes naturales está regulada por factores

ambientales que varían su efecto e importancia en el tiempo y en el espacio. Las especies

pertenecientes al fitoplancton se agrupan de acuerdo a su habilidad para captar luz y retener

recursos minerales dentro de la masa de agua (Reynolds, 2006). Esta habilidad está relacionada

con las diferencias en la morfología, que comprende tanto la relación superficie/volumen como la

complejidad estructural (Lewis, 1976; Reynolds et al., 2002; Weithoff, 2003; Reynolds, 2006;

Naselli-Flores et al., 2007), propiedades relacionadas con el concepto de “caracter morfológico-

funcional” del fitoplancton.

Caracteres morfológico-funcionales como la proporción superficie/volumen (S/V), la cual se

encuentra alométricamente relacionada tanto con características fisiológicas como ambientales

(Huszar & Caraco, 1998; Naselli-Flores et al., 2007; Naselli-Flores & Barone, 2007; Morabito et

al., 2007; O’Farrell et al., 2007; Kruk et al. 2010), y el volumen celular o biovolumen, estimador

directo de biomasa calculado a partir de medidas de dimensiones lineares microscópicas

(Steinman et al., 1991; Sommer, 1998; Hillebrand et al., 1999; Sun & Liu, 2003), permiten

obtener información relacionada con la variedad de ambientes disponibles en un ecosistema

acuático y la agrupación o agremiación del fitoplancton en dichos ambientes, en lo que Kruk et

al. 2010 han definido como “grupos funcionales basados en la morfología” (Morphology-

based functional groups, abreviado como MBFG), obtenidos a partir de un sistema de

clasificación denominado por los autores como “clasificación funcional basada en la

morfología” (Morphology-based functional classification, abreviado como MBFC).

Igual que otros sistemas de clasificación del fitoplancton propuestos anteriormente (Reynolds

1984, 1988, 2002, 2006), este nuevo sistema, realizado a partir de información de 211 lagos de


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cuatro zonas climáticas en Suramérica, Europa y América del Norte, tiene como objetivo

relacionar la estructura de los ensambles fitoplanctónicos con aspectos como funcionamiento y

organización de los ecosistemas y respuestas de estos organismos a cambios en condiciones del

ambiente, entre otros (Wetzel, 1981; Margalef, 1983; Wetzel & Likens, 2000).

Esta herramienta de clasificación funcional, complementada con información tradicional de

diversidad de especies y abundancia de individuos permite un acercamiento completo a la

estructura del fitoplancton en humedales, brindando una herramienta adicional para la evaluación

de cambios espaciales y temporales, relacionados directamente con las condiciones ambientales.

En el caso de los humedales de la Orinoquia, los acercamientos al conocimiento del fitoplancton

se han centrado principalmente en estudios de estructura y composición de organismos

planctónicos y su relación con la estacionalidad; las investigaciones para la Orinoquia

Venezolana relacionan el efecto de inundaciones periódicas sobre la abundancia de individuos y

como factor de disturbio ambiental (Vásquez & Sánchez, 1984; Sánchez & Vásquez, 1986,1989;

San José et al., 2001; Delgado & Sánchez, 2007), enfocado hacia la protección de zonas de

transición acuático – terrestre. Las condiciones de mineralización de los ecosistemas de la

Orinoquia, evidenciado en los bajos valores de conductividad y pH ácido, hacen de estos sistemas

favorables para algunos grupos de algas, en especial las Zygnematophyceae, razón por la cual

existen numerosos reportes taxonómicos de este grupo para la Orinoquia Venezolana (Salazar &

Guarrera, 1988, 2000a, 2000b), y estudios relacionados con la distribución altitudinal y

biogeográfica de este grupo de algas, así como patrones de distribución en relación con rutas

migratorias de aves (Coesel, 1992, 1996; Coesel et al., 1988), en donde se incluyen algunos


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reportes para la Orinoquia Colombia, al igual que en otros trabajos de desmidias en Colombia

(Coesel et al., 1986; Coesel, 1987). En cuanto a morfología del fitoplancton, Sánchez (2008)

realiza un estudio relacionado con la variación de la biomasa del fitoplancton en la cuenca baja

del río Orinoco, a partir del cálculo del biovolumen a nivel de grandes grupos taxonómicos

(Clases).

Sin embargo, sigue siendo escasa la información relacionada con las condiciones limnológicas de

ambientes de la Orinoquia en Colombia, contando solo con información física, química y

biológica de algunos cuerpos de agua leníticos en el Meta (Puerto López; Galvis et al., 1989;

Losada-Rodríguez, 1992; González-González et al., 2006), estudios relacionados con

caracterización del fitoplancton en esteros de Casanare (Salcedo-Rodríguez, 2008) y una

caracterización física y química de los principales ríos, quebradas y humedales asociados al

Orinoco, en la región de Vichada (Rivera-Rondón et al.,2010). En cuanto a estudios relacionados

con caracteres morfológicos-funcionales en el fitoplancton en Colombia, Gómez (2008) y Palma

(2011) realizaron las primeras aproximaciones en ecosistemas de la Amazonia. Para el lago de

Yahuarcaca, la primera autora reporta las respuestas morfológicas del fitoplancton frente a

cambios presentados en este lago durante varios períodos hidrológicos, a partir de la

cuantificación de la relación área superficial/volumen (S/V) en este grupo de organismos. Palma

(2011) realiza una clasificación de los organismos del fitoplancton en grupos funcionales de 20

lagos y cinco ríos, arroyos o quebradas para dos períodos hidrológicos sobre la cuenca

colombiana del río Amazonas, encontrando predominancia de individuos con baja relación

superficie/volumen, equivalente al grupo V, según lo propuesto por Kruk (2010). Hernández et

al. (2011, 2012) realizan una completa descripción de rasgos morfológicos del fitoplancton en


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lagos tropicales en Colombia y su consecuente clasificación en grupos funcionales basados en la

morfología, encontrando claras diferencias en cuanto a dominio de grupos funcionales en las

regiones Caribe, Andina y Amazónica.

Para los ecosistemas acuáticos de la Orinoquia Colombiana no existe hasta ahora reporte alguno

relacionado con caracteres morfológicos-funcionales del fitoplancton y clasificación de

organismos a partir del mismo. El presente trabajo pionero en el tema para la Orinoquia, plantea

abordar el estudio de la ecología del fitoplancton a partir de la descripción de grupos funcionales

en diferentes ecosistemas ubicados en los departamentos de Meta, Casanare y Arauca, con el

objetivo de establecer diferencias tanto en las características físicas y químicas de estos

ambientes, como en la estructura del fitoplancton allí presente, entre las tres regiones de estudio

(Meta, Casanare y Arauca) en dos épocas del año (lluvias y sequía), abordando el tema desde la

perspectiva de los grupos morfológicos-funcionales y comparando con los acercamientos

tradicionales basados en abundancias de individuos y número de morfoespecies.


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METODOLOGÍA

Área de estudio

Para el estudio se consideraron tres regiones de la Orinoquia colombiana (Figura 1), i) la parte

sur que abarca parte del departamento de Meta en cercanías a la ciudad de Villavicencio y el

municipio de Puerto López (cuencas de los ríos Ocoa y Metica, respectivamente); ii) la región

central que comprende el departamento del Casanare en el municipio de Maní en la cuenca del

río Cusiana y iii) la región norte ubicada en el departamento de Arauca, en cercanías a la ciudad

de Arauca en las microcuencas de los ríos El Lipa y Cravo (cuenca del río Arauca).

Figura 1: Ubicación geográfica del área de estudio (Tomado de Duque et al. 2012)


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De los lagos señalados en la figura 1, fueron muestreados i) Meta: Floramarilla y Mateyuca; ii)

Casanare: Costa Azul, y iii) Arauca: Corocoro y la Maporita, humedales que fueron

seleccionados teniendo como criterio el hecho de que mantienen su espejo de agua en la época

seca. Se realizó una clasificación de los sitios visitados en dos tipos diferentes de humedales,

según lo previamente reportado por Duque et al. (2012) para estos sistemas (Figura 2). La

georeferenciación de estos humedales se encuentra en la tabla 1.

Esteros o depresiones de poca profundidad y extensión. Predomina vegetación acuática o macrófitos, sin presencia de arbustos o árboles.

Morichales de mayor profundidad con clara presencia de rodales de la palma moriche (Mauritia flexuosa).

Figura 2: Tipos de humedales encontrados durante el estudio (Duque et al. 2012).

Tabla 1: Humedales estudiados y su georeferenciación

Departamento Humedal

Coordenadas

Latitud (N) Longitud (W)

Meta Flor Amarilla 3°59´30.9´´ 73° 3´ 35.9´´

Meta Mateyuca 3°58´10´´ 73° 7´ 15.3´´

Casanare Costa Azul 4°50´18´´ 72°4´37.7´´

Arauca La Maporita 6° 55´ 54.4´´ 70° 27´ 48.3´´

Arauca Corocoro 6° 49´ 35.8´´ 70° 53´ 59.1´´


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Procedimientos de Campo

En cada estación de muestreo se tomaron mediciones in situ de temperatura del agua, oxígeno

disuelto, conductividad, sólidos disueltos totales y pH con sondas multiparamétricas WTW; para

la determinación de nutrientes (NO2=, NO3

-, PO4-3, NH4

+, SiO2= y Carbono Orgánico Disuelto) se

filtraron 50 ml usando una bomba de vacío manual y filtros de fibra de vidrio de 0.45 µm, para

recolectar un mínimo de 15 ml en 10 tubos eppendorf. Las muestras fueron enviadas al

laboratorio de ecología de la Universidad de Vigo (España) para su lectura en un autoanalizador

BRAN + LUEBBE AII (Norderstedt, Germany). Adicionalmente fueron recolectadas muestras

biológicas cualitativas y cuantitativas. Para la muestra cualitativa se realizaron arrastres

horizontales y verticales con una red de 24 µm, y fueron concentrados en 100 ml, preservado con

solución Transeau. A partir de una muestra integrada de la columna de agua, recolectada con

botella Van Dorn de capacidad 2.5 L, se tomaron 100 ml como muestra cualitativa, la cual fue

preservada con solución de Lugol (Lund et al., 1958).

Procedimientos de Laboratorio

- Muestras cualitativas: Los organismos encontrados en estas muestras fueron observados

bajo el microscopio óptico para su determinación taxonómica hasta el nivel de

especie/morfoespecie, a partir de claves especializadas para cada clase taxonómica

encontrada (Anexo 1A-1B), a saber: Bicudo et al. (1982, 1984), Coesel (1983, 1985, 1991),

Comas (1996), Croasdale et al. (1983), Duque & Donato (1994, 1995), Duque (1995), Tell &

conforti (1986), Pestalozzi (1955), Prescott et al. (1975, 1977, 1981, 1982) y Sala et al.

(2002a, 2002b).

- Muestras cuantitativas: Se utilizó un microscopio invertido marca Leica DMIL, en el cual

se montaron muestras en cámaras de Sedgwick-Rafter, provenientes de la sedimentación de


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50ml de la muestra original durante 50 h en cámaras tipo Utermöhl modificadas. Se realizó el

conteo de individuos de cada morfoespecie, hasta encontrar entre 100 y 150 individuos para

la especie más abundante, para cada sitio y época de muestreo. A partir de los datos de

abundancias obtenidos por este método fueron calculados índices de equidad y dominancia

para evaluar la diversidad especifica en cada humedal y época de muestreo.

- Medidas morfométricas y cálculo de área superficial y biovolumen: A partir de fotografías

digitales tomadas con una cámara Canon evolt E-330 adjunta a un microscopio Olympus CX

31, fueron calculadas las dimensiones básicas de 10 a 20 individuos de las morfoespecies

abundantes para cada caso, por medio del programa Motic Advanced 3.2, de acuerdo con las

formas geométricas asociadas a cada taxón. Estos valores fueron ingresados en una matriz de

Microsoft Excel® con información relacionada con las fórmulas para el cálculo de área

superficial (S), volumen (V), dimensión linear máxima (MLD) y relación S/V a partir de

figuras geométricas básicas, realizada inicialmente por las investigadoras Karla Kruk

(Uruguay) y Esnedy Hernández (Colombia) y modificada y complementada con información

relacionada con la morfología de los individuos presentes en las muestras. A partir de esta

información, y con los datos de abundancias obtenidos previamente, se obtuvo un estimado

de la biomasa (µm3-mm3/L) de cada morfoespecie al multiplicar estos dos valores

(abundancia*V promedio), para cada sitio y época de muestreo. Para evaluar la diversidad

específica en cada humedal y momento de muestreo fueron calculados los siguiente índices:

Margalef (d), Simpson (λ), Shannon-Wiener (H’) y Pielou (J’).

- Establecimiento de grupos morfológicos-funcionales: Con las medidas morfométricas

obtenidas anteriormente fueron agrupadas las morfoespecies más representativas en los siete

grupos funcionales basados en la morfología propuestos por Kruk et al. (2010) y se


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realizaron las comparaciones correspondientes para cada caso.

- Tratamiento estadístico de datos: Se realizó un análisis de componentes principales ACP,

con lo cual se establecieron patrones de comportamiento de estas variables físicas y químicas

para los diferentes sitios y épocas de muestreos. Los datos fueron transformados con la

función Ln.

Se realizaron gráficas comparativas de los valores obtenidos de riqueza, abundancia y

biovolumen por clase taxonómica y grupo funcional, con el fin de establecer diferencias de

estas variables entre sitios y épocas de muestreo.

Se realizaron análisis tipo clúster a partir de la matriz de similaridad Bray-Curtis tomando

como método de agrupamiento el promedio ponderado, con los valores de abundancia y

Biovolumen (µm3-mm3/L) como indicadores de biomasa y con los valores de Biovolumen

de las morfoespecies (µm3-mm3) para evaluar las similaridades a nivel regional.

Adicionalmente fueron ejecutados análisis de correspondencia canónica (ACC) usando el

programa CANOCO 4.5 (ter Braak & Smilauer, 2002), con las variables ambientales y las

dos estimaciones de biomasa que se obtuvieron: Abundancias (org/L) y Biovolumen

(µm3/L); estos datos iniciales se transformaron con la raíz cuarta con el fin de reducir el peso

de las especies con valores altos de abundancia y biovolumen. Adicionalmente se evaluó la

significancia estadística de los dos primeros ejes mediante el test de permutación de Monte

Carlo.


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RESULTADOS

Variables físicas y químicas:

En la tabla 2 se resumen las variables físicas y químicas consideradas para los diferentes

humedales en los departamentos de Meta, Arauca y Casanare en dos épocas del año (lluvias y

seca).

Todos los humedales muestreados presentaron transparencia total, con profundidades promedio

de 1.96 ± 1.23 m en época de lluvias y 0.82 ± 0.5 m en el período de sequía. Dadas sus

características de transparencia, la temperatura no presenta variaciones ni diferencias

significativas en la columna de agua ni entre sitios y épocas. El oxígeno disuelto (OD) tampoco

presenta diferencias significativas en entre sitios y períodos, con valores promedio de 3.71 ± 1.92

mg.L-1 para la época de lluvias y 4.08 ± 1.35 mg.L-1 para los momentos de sequía.

Se observan en general registros de conductividad muy bajos tanto en la época de lluvias (19.38 ±

11.54 µs.cm–1) como de sequía (38.78 ± 30.41 µs.cm–1). En el caso de los nutrientes los valores

más altos se presentan en época seca para las variables NO3- (3.4 ± 2.9 µs.cm–1), NH4

+ (13.08 ±

16.0 µs.cm–1) y SiO2=

(49.36 ± 40.06 µs.cm–1).

La conductividad y concentración de NO2= y NO3

-, aumentan sus valores en época seca para

todas las regiones; el pH se incrementa en época seca para los humedales de Meta y Arauca, y

disminuye en Casanare. En el Meta y para niveles bajos de agua, los humedales muestran más

altos valores de NH4+, PO4

-3 y DOC y menor de SiO2=; en Casanare y en el momento de sequía se

ven incrementados el PO4-3, SiO2

=, DOC y el NH4+. Finalmente en Arauca hay aumento de NH4

+

y SiO2=

y disminución de PO4-3 y DOC, también para el momento de estiaje.


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Tabla 2: Promedio y desviación estándar de las variables físicas y químicas, en cada departamento. M1= época de lluvias, M2= época seca.

Época pH Cond. NO2

= NO3- PO4

-3 NH4+ SiO2

= DOC

µs. cm–1 (µM) (µM) (µM) (µM) (µM) (mg L–1)

Meta M1 5.44 ± 0.44 8.7 ± 2.26 0.13 ± 0.03 1.04 ± 0.3 0.16 ± 0.03 4.51 ± 3.86 33.71 ± 2.51 9.7 ± 4.3

M2 5.89 ± 0.16 11.85 ± 2.47 0.21 ± 0.22 2.16 ± 1.15 0.19 ± 0.11 17.17 ± 24.29 21.85 ± 25.19 10.2 ± 5.24

Casanare M1 6.72 17.2 0.12 1.08 0.13 9.79 27.17 13.82

M2 5.98 34 0.42 2.07 0.91 5.10 104.84 8.08

Arauca M1 6.20 ± 0.01 31.15 ± 4.17 0.17 ± 0.12 0.77 ± 0.61 0.43 ± 0.20 1.20 ± 1.51 37.2 ± 5.56 25.54 ± 23.41

M2 7.30 ± 1.07 68.10 ± 22.34 0.34 ± 0.39 5.31 ± 4.49 0.25 ± 0.01 12.98 ± 18.35 49.12 ± 34.55 6.95 ± 1.09

A partir del ACP (Figura 3), se pueden observar relaciones entre las variables físicas y químicas y

los sitios muestreados en las dos épocas del año. Para este estudio, el ACP explica el 76.6% de

varianza de los datos en sus tres primeros componentes; el primero (35.32%) está correlacionado

negativamente con la variable DOC y positivamente con el Nitrógeno (NH4+, NO2

= y NO3-), el

segundo componente (23.53%) se correlaciona negativamente con la Conductividad, el pH y

SiO2=. A partir de estos componentes o nuevos ejes se puede observar la formación de tres grupos

de humedales (Figura 3): el grupo I formado por los humedales Maporita, Corocoro y Costaazul

en la época de lluvias (M1) y Corocoro y Mateyuca en la época de lluvias (M2), con bajos

valores de conductividad y nutrientes; el grupo II formado por los sistemas Floramarilla, y

Mateyuca en la época de lluvias, con altos valores de DOC y bajas concentraciones de nitrógeno;

y el grupo III que corresponde a Costaazul, Floramarilla y Maporita en época seca, caracterizado

por los valores más altos de PO4-3 y SiO2

=, siendo bastante evidentes sus diferencias dadas las

distancias en el plano.


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Figura 3: Análisis de componentes principales de las variables físicas y químicas contempladas en el estudio. El factor 1 explica el 35% y el factor 2 el 23% de la variación de los datos.


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Estructura del Fitoplancton:

Para los cinco humedales estudiados en las dos épocas de muestreo, se determinaron

taxonómicamente 202 morfoespecies (Anexo 1A y1B), con presencia de 164 taxones en época de

lluvias y 166 en estiaje, siendo los órdenes Zygnematales, Euglenales y Chlorococcales los que

presentan una mayor riqueza a nivel de morfoespecies (Tabla 3).

Tabla 3: Riqueza (No. morfoespecies), Abundancia (Ind.L-1) y Biovolumen (mm3.L-1) por grupo taxonómico en cada periodo de muestreo. M1: lluvias; M2: sequía.

GRUPO Riqueza Abundancia (Ind.L-1)

Biovolumen (mm3.L-1)

M1 M2 M1 M2 M1 M2 Pennales 4 5 120 300 0.00355 0.00412 Chlorellales 1 0 100 0 0.00006 0.00000 Chlorococcales 15 19 4240 4180 0.21684 0.08045 Chroococcales 1 1 60 80 0.00010 0.00006 Cryptomonadales 1 1 700 200 0.00068 0.00000 Euglenales 19 27 3500 4960 0.01626 0.03244 Nostocales 2 2 860 300 0.00516 0.00062 Ochromonadales 1 1 120 20 0.00005 0.00000 Oedogoniales 1 1 120 240 0.00134 0.01168 Oscillatoriales 2 2 320 1180 0.02224 0.00900 Peridiniales 3 4 1240 960 0.01241 0.01150 Volvocales 2 2 920 360 0.01329 0.01079 Zygnematales 111 97 27940 20440 2.92929 2.09856

TOTAL 164 166 40240 33220 3.22126 2.25921

Los humedales con mayor riqueza son: Maporita en época seca (72) y Costaazul en época de

lluvias (67) y el humedal con menor número de morfoespecies es Costaazul en época seca (29).

Los demás humedales presentan una riqueza promedio de 60 morfoespecies (Figura 4). Dentro de

las Zygnematales, se destacan en cuanto a número de morfoespecies los géneros: Cosmarium

(27), Staurastrum (19), Staurodesmus (16), Euastrum (16) y Micrasterias (9). El género

Trachelomonas, dentro de Euglenales, también tiene alta variedad con 14 morfoespecies.


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Figura 4: Riqueza (No. morfoespecies) por grupo taxonómico, en los sitios de muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.

En cuanto a la abundancia de individuos, se contabilizaron en total 73460 ind.L-1, siendo mayor

la abundancia en época de lluvias (40240 ind.L-1) con relación a la sequía (33220 ind.L-1), con

mayor abundancia total en Zygnematales (48380 ind.L-1), Chlorococcales (8420 ind.L-1) y

Euglenales (8460 ind.L-1, Tabla 3). Los humedales con mayor abundancia fueron Costaazul para

la época de lluvias, Maporita para la época seca y Corocoro en los dos períodos; en menor

abundancia estuvieron Mateyuca para las dos épocas de muestreo y Costaazul en estiaje (Tabla

4). Teniendo en cuenta los datos discriminados por cada humedal y muestreo, las Zygnematales

presentan la mayor abundancia absoluta y relativa para todos los sistemas, con excepción de

Maporita en época seca, en donde la clase Euglenales fue la más abundante. Por último, está

Costaazul en época de lluvias con alta abundancia de Chlorococcales (Figuras 5 y 6).


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Tabla 4: Riqueza, Abundancia, Biovolumen, Dominancia y diversidad para cada humedal, en dos épocas de muestreo

Época Sitio Riqueza Abundancia Biovolumen

Riqueza especies

Margalef)

Equitatividad Pielau)

Shannon-Wiener Simpson

(No. morfoespecies) (Ind.L-1) (mm3.L-1) d J' H' (log2) λ

Lluvias

Costaazul 67 10420 0.33712 7.13 0.90 5.48 0.03

Corocoro 65 11040 1.70076 6.87 0.93 5.60 0.03

Maporita 62 7340 0.24604 6.85 0.95 5.65 0.02

Floramarilla 47 6940 0.79553 5.20 0.92 5.08 0.04

Mateyuca 58 4500 0.14181 6.78 0.96 5.61 0.02

Sequía

Costaazul 29 5080 0.27294 3.28 0.86 4.16 0.09

Corocoro 52 8500 1.22846 5.64 0.91 5.16 0.04

Maporita 72 8320 0.10916 7.87 0.93 5.77 0.02

Floramarilla 63 6000 0.50585 7.13 0.96 5.72 0.02

Mateyuca 60 5320 0.1428 6.88 0.95 5.60 0.03

Figura 5: Abundancia absoluta (Ind.L-1) por grupo taxonómico en los sitios de muestreo.

a: época de lluvias; b: época de sequía.


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Figura 6: Abundancia relativa (% sobre el total) por grupo taxonómico en los sitios de

muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.

En Zygnematales, los géneros con mayores valores de abundancia en época de lluvias son

Staurastrum (7820 ind.L-1), Cosmarium (5120 ind.L-1), Xanthidium (3140 ind.L-1) y

Staurodesmus (2280 ind.L-1); para la época seca las que presentan mayor abundancia son

Cosmarium (5760 ind.L-1), Staurastrum (3140 ind.L-1), Euastrum (1680 ind.L-1) y Xanthidium

(1580 ind.L-1). Las especies con mayor abundancia para la época de lluvias fueron, nombradas de

mayor a menor valor de abundancia: Staurastrum leptacanthum, Xanthidium hastiferum,

Eutetramorus sp., Peridinium sp1., Staurastrum urinator cf. var. brasiliense, Staurastrum

leptocladum, Eudorina elegans, Trachelomonas volvocina, Trachelomonas volvocinopsis,

Hyalotheca dissiliens var. dissiliens, Staurodesmus cuspidatus, Cosmarium cf. isthmochondrum y

Bambusina brebissonii. Para la época seca fueron: Xanthidium sp3., Phormidium sp.,

Trachelomonas volvocinopsis, Staurastrum leptocladum, Cosmarium lundelli y Hyalotheca

dissiliens var. dissiliens (Tabla 5).


20

Tabla 5: Abundancia (Ind.L-1) y Biovolumen (mm3.L-1) para las especies representativas en el estudio. M1: lluvias; M2: sequía.

* y ** al final de la tabla: Para efectos comparativos, corresponde a los promedios totales de estas variables, presentados como promedio ± desviación estándar.

DIVISIÓN CLASE ORDEN ESPECIE ABUNDANCIA BIOVOLUMEN

M1 M2 M1 M2

Cyanophyta Nostocophyceae (Cyanophyceae) Oscillatoriales Phormidium sp1 80 1080 0.0006 0.002

Euglenophyta Euglenophyceae Euglenales Trachelomonas volvocina 800 260 0.001 0.0002 Trachelomonas volvocinopsis 720 740 0.004 0.003

Chlorophyta

Chlorophyceae Chlorococcales

Coelastrum indicum 360 540 0.06 0.008

Dimorphococcus lunatus 560 400 0.05 0.03

Eutetramorus sp. 1040 420 0.08 0.02

Volvocales Eudorina elegans 860 240 0.011 0.007

Zygn

emat

ophy

ceae

Zygnematales

Bambusina brebissonii 560 480 0.06 0.162

Cosmarium cf isthmochondrum 700 520 0.005 0.004

Cosmarium cf pseudopyramidatum 0 340 0 0.024

Cosmarium lundelli 240 800 0.03 0.03

Desmidium aptogonum 720 160 0.95 0.17

Euastrum spinulosum 240 160 0.09 0.06

Hyalotheca dissiliens var dissiliens 720 540 0.14 0.075

Hyalotheca dissiliens var tatrica 300 120 0.12 0.02

Micrasterias laticeps 300 360 0.045 0.031

Mougeotia sp1 320 200 0.06 0.04

Netrium sp1 180 380 0.005 0.05

Onychonema laeve 560 100 0.05 0.006

Phymatodocis alternans 40 180 0.06 0.33

Spondylosium pulchrum 400 300 0.76 0.79

Staurastrum brasiliense var lundellii 520 160 0.06 0.004

Staurastrum leptacanthum 1880 220 0.06 0.001

Staurastrum leptocladum 800 720 0.002 0.002

Staurastrum urinator cf var. brasiliense 840 260 0.004 0.001

Staurodesmus cuspidatus 680 420 0.004 0.001

Xanthidium hastiferum 1140 160 0.06 0.01

Xanthidium sp3 80 1300 0.0001 0.002 Dinophyta Pyrrophyta) Dinophyceae Peridiniales Peridinium sp1 900 540 0.003 0.003

* X= 36 ± 88.3Ind.L-1 * *X= 0.003 ± 0.03 mm3.L-1


21

Se obtuvo como generalidad humedales con altos índices de equidad (H’prom.=5.38; J’prom=0.93),

y un bajo índice de dominancia (λ.=0.03), lo cual índica una gran diversidad de especies en todos

los humedales y una baja dominancia en cada uno de los casos (Tabla 4).

Con el fin de evidenciar el cambio en la composición de especies entre los diferentes humedales

se realizó un análisis de ordenación tipo clúster a partir de índices de similaridad de Bray-Curtis

con los valores de abundancia en cada caso (figura 7). Los porcentajes de similaridad no superan

el 50%, por lo que se puede observar que no hay similaridades o agrupamientos por época de

muestreo. No obstante se aprecia una cercanía de los humedales Floramarilla y Mateyuca (Meta)

que conforman un primer grupo; los muestreos de Corocoro forman un segundo grupo, mientras

que los dos muestreos de Maporita y el de época lluviosa de Costazul constituyen un tercer

conunto. Esto resalta diferencias espaciales entre humedales.

Figura 7: Análisis Clúster a partir de los valores de abundancia, usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo. M1=

Lluvias, M2=Sequía.


22

Con relación al biovolumen como estimador de biomasa, se calculó en total 5.4805 mm3.L-1 con

un mayor biovolumen en época de lluvias (3.22 mm3.L-1) con respecto a la sequía (2.26 mm3.L-1),

resultados que coinciden con lo observado previamente para los valores de abundancia en cuanto

a valores menores en época de sequía. Los mayores valores de biovolumen se registraron en los

humedales Corocoro y Floramarilla para las dos épocas de muestreo; el humedal con menor

biovolumen registrado fue Maporita en época seca y Mateyuca en los dos momentos (Tabla 4).

Tal y como se observa para las variables riqueza y abundancia, el biovolumen está representado

principalmente por las morfoespecies de Zygnematales (5.03 mm3.L-1) y Chlorococcales (0.3

mm3.L-1) en lluvias y sequía (Figura 8). Las morfoespecies que aportan significativamente al

biovolumen en época de lluvias son, mencionadas de mayor a menor valor de biovolumen:

Desmidium aptogonum, Spondylosium pulchrum, Hyalotheca dissiliens var. dissiliens,

Hyalotheca dissiliens var. tatrica, Euastrums pinulosum, Eutetramorus sp, Bambusina

brebissonii, Coelastrum indicum, Mougeotia sp1, Phymatodocis alternans, Staurastrum

brasiliense var. lundellii, Staurastrum leptacanthum y Xanthidium hastiferum, Dimorphococcus

cf. lunatus; en época seca son Desmidium aptogonum, Phymatodocis alternans, Spondylosium

pulchrum, Bambusina brebissonii, Hyalotheca dissiliens var. dissiliens, Euastrum spinulosum y

Netrium sp. (Tabla 5).


23

Figura 8: Biovolumen (µm3.L-1) por grupo taxonómico, en los sitios de muestreo. a: lluvias; b: sequía.

De igual manera que con los valores de abundancia (Figura 7) se realizó un análisis de

ordenación tipo clúster a partir de índices de similaridad de Bray-Curtis con los valores de

biovolumen (µm3.L-1) en cada caso (Figura 9). En este caso, se mantienen cercanos los humedales

de Floramarilla y Mateyuca (Meta) en un primer grupo; Corocoro (Arauca) en un segundo grupo

y a diferencia del cluster basado en abundancias Costaazul (Casanare) forma un tercer grupo,

siendo el humedal Maporita el que presenta diferencias entre épocas del año. Nuevamente se

reflejan diferencias espaciales a nivel regional entre humedales, y una gran similaridad en cada

humedal en las dos épocas del año.


24

Figura 9: Análisis Clúster a partir de valores de biovolumen (µm3.L-1), usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo.

M1= Lluvias, M2=Sequía.


25

Se realizaron ACC con los valores de abundancias y biovolumen por clase taxonómica para

evidenciar el posible efecto espacial y/o temporal de las variables físicas y químicas en la

estructura del fitoplancton; estos análisis no fueron significativos según el test de Montecarlo

para ningún caso (Pabundancia= 0.34; PBiovolumen= 0.48), sin embargo, se observan en las gráficas

tendencias a agrupar espacialmente los ecosistemas, evidente para el caso del Meta, para los

humedales Mateyuca y Floramarilla en las dos épocas muestreadas (Figura 10).

Figura 10: ACC con los valores de a.) abundancia y b.) biovolumen por grupo taxonómico, en los cinco sitios de muestreo en dos épocas de muestreo. M1: lluvias; M2: sequía.


26

Grupos funcionales:

Adicional al biovolumen (V), con las medidas obtenidas de área superficial (S), dimensión

máxima linear (MDL) y la relación S/V, fueron clasificadas las especies en grupos funcionales a

partir de la morfología según lo propuesto por Kruk et al. (2010). En la tabla 6 se muestran los

promedios de estos parámetros para las especies representativas según los estimadores de

biomasa usados en este estudio (abundancia y biovolumen).

Tabla 6: Promedios de V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V para las especies representativas en el estudio. M1: lluvias; M2: sequía.

ESPECIE GRUPO FUNCIONAL

BIOVOLUMEN (V) (µm3)

ÁREA SUPERFICIAL (S) (µm2)

DIMENSIÓN MÁXIMA LINEAR

(MDL) (µm)

S/V

M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2

Phormidium sp1 GF III 8168.55 6623.85 9698.8 6745.31 913.98 558.22 1.19 1.32

Trachelomonas volvocina

GF V

2234.82 992.73 740.31 454.9 14.44 11.69 0.47 0.54 Trachelomonas volvocinopsis 5460.05 4206.48 1468.86 1240.06 21.4 19.69 0.29 0.31 Peridinium sp1 3106.31 6639.55 1001.3 1665.04 20.16 25.01 0.36 0.28

Coelastrum indicum GF IV 154370.97 19264.38 12726.32 3324.22 60.05 31.73 0.12 0.2

Dimorphococcus cf. lunatus GF VII

151101.93 75827.62 13069.26 9981.72 62.48 55.4 0.11 0.2 Eutetramorus sp. 80695.4 41451.69 8467.82 5273.05 49.91 38.79 0.13 0.17 Eudorina elegans GF V 15314.87 32583.15 2752.92 4832.97 28.19 38.78 0.24 0.16

Bambusina brebissonii

GF IV

80420.28 313608.25 22739.26 79256.72 507.91 1591.99 0.34 0.26

Cosmarium cf isthmochondrum 6163.43 7102.31 2173.31 2628.63 22.7 25.75 0.35 0.38 Cosmarium cf pseudopyramidatum 0 55176.64 0 6815.32 0 49.58 0 0.17 Cosmarium lundelli 130552.44 38513.05 13346.39 7634.09 75.93 50.02 0.2 0.2

Desmidium aptogonum 980572.3 1087394.74 148321.45 151199.25 1763.46 1723.58 0.15 0.15

Euastrum spinulosum 376691.83 359011.42 31421.6 31644.03 104.17 107.58 0.1 0.09 Hyalotheca dissiliens var dissiliens 142763.09 131578.48 44235.79 34871.31 1152.18 730.61 0.35 0.28 Hyalotheca dissiliens var tatrica 405926.91 180577.78 90688.96 29737.71 1594.67 364.33 0.22 0.16

Micrasterias laticeps 197031.77 84586.31 56445.78 23372.53 190.01 133.05 0.28 0.28

Mougeotia sp1 183485.59 197289.87 31931.11 42131.61 312.78 737.21 0.28 0.46 Netrium sp1 25923.69 125550.71 6334.7 14225.08 107.28 109.78 0.26 0.17 Onychonema laeve 99748.57 63905.55 54061.18 36174.77 482.88 419.9 0.54 0.57

Phymatodocis alternans 1446867.31 1725611.82 213492.48 296666.73 613.35 999.45 0.15 0.17

Spondylosium pulchrum 1971560.92 2500405.89 387626.04 515325.49 2305.53 2800.9 0.19 0.21 Staurastrum brasiliense var lundellii 104064.96 26697.97 25214.08 11400.56 64.53 76.03 0.24 0.43 Staurastrum leptacanthum 32182.44 29316.31 16188.49 13679.68 54.28 50.89 0.64 0.54

Staurastrum leptocladum 3138.78 2831.44 2571.01 2309.23 53.22 54.02 0.82 0.84

Staurastrum urinator cf var. brasiliense 4783.26 5722.24 3395.93 3853.68 52.42 54.36 0.72 0.68 Staurodesmus cuspidatus 6009.82 2739.27 3424.17 2310.64 75.73 42.94 0.76 1.01 Xanthidium hastiferum 52631.57 71074.08 11837.74 14149.12 71.74 84.64 0.23 0.2

Xanthidium sp3 2068.63 1572.2 1224.23 1005.83 24.15 21.35 0.59 0.65


27

Los grupos funcionales basados en la morfología propuestos por Kruk et al. (2010) son los

siguientes:

• Grupo I: Organismos pequeños con alta relación S/V, bien adaptados para una rápida

adquisición de recursos (Reynolds 2006). Altas tasas de crecimiento poblacional que le

permite recuperarse después de intensos sucesos de pastoreo (Sommer et al. 2003)

• Grupo II: Pequeños flagelados que les permite evitar el hundimiento y la consecución

efectiva de nutrientes, con estructuras de silicio en el exoesqueleto (Solo Chrysophyceae).

• Grupo III: Grandes filamentos con aerótopos, con crecimiento lento y alta relación S/V que

les ofrece gran tolerancia a condiciones limitadas de luz (Naselli-Flores & Barone 2007).

• Grupo IV: Organismos de tamaño mediano que carecen de rasgos especializados, con

organismos con tolerancia moderada a la limitación de recursos y una tasa de hundimiento

entre moderada y baja. Contiene un espectro de especies con estrategias de selección r y K.

• Grupo V: Flagelados Unicelulares de tamaño mediano a grande. La presencia de flagelo,

moderado tamaño y relación S/V reducen las perdidas por hundimiento en este grupo.

• Grupo VI: Organismos no flagelados con exoesqueleto de silicio (Solo diatomeas); la

presencia obligada de pared de sílice es la característica más relevante de este grupo, la cual

les confiere ventajas contra algunos tipos de herbívoros.

• Grupo VII: Grandes colonias con mucílago, las cuales tienen propiedades de control de

flotabilidad. El mucilago les permiten mantener un adecuado microambiente para las células

y ayuda a evitar la depredación (Reynolds 2007).

Todos los grupos funcionales fueron evidenciados en las muestras analizadas, siendo el humedal

Floramarilla el que tiene representación de todos los grupos funcionales dentro de las especies

encontradas (Tabla 7). Para todos los humedales, tanto en época seca como en época de lluvias


28

predomina la biomasa de especies pertenecientes al grupo funcional IV (0.51114 mm3.L-1,

Figura 11), correspondiente en su mayoría a especies pertenecientes a la división Chlorophyta,

clases Zygnematophyceae y Chlorophyceae. El grupo funcional menos representativo en estos

humedales fue el grupo II (0.000005 mm3.L-1, Figura 11), correspondiente únicamente a

Dinobryon sp, y presente solamente en Floramarilla para la época de lluvias (Tabla 7).

Tabla 7: Taxones representativos y Biovolumen promedio (µm3.L-1) por cada grupo funcional. Se mencionan los humedales y épocas en donde se registran especies de cada grupo funcional. M1:

lluvias; M2: sequía. GRUPO FUNCIONAL Taxones representativos Humedales Biovolumen (mm3.L-1)

GF I Merismopedia sp. Floramarilla M1 y M2 0.00002

GF II Dinobryon sp. Floramarilla M1 0.000005

GF III Cylindrospermopsis sp., Aphanizomenon sp.,

Dolichospermum sp., Oscillatoria sp., Phormidium sp.

Todos los humedales 0.00370

GF IV

Coelastrum indicum, Bambusina brebissonii, Cosmarium cf isthmochondrum,

C. pseudopyramidatum, C. lundelli,

Desmidium aptogonum, Euastrum spinulosum,

Hyalotheca dissiliens var dissiliens, H. dissiliens var tatrica, Micrasterias laticeps, Onychonema laeve,

Phymatodocis alternans, Spondylosium pulchrum,

Staurastrum brasiliense var lundellii, S. leptacanthum, S. leptocladum,

S. urinator cf var. brasiliense, Staurodesmus cuspidatus, Xanthidium hastiferum.


GF V Cryptomonas sp., Eudorina elegans.,

Trachelomonas volvocina., Trachelomonas volvocinopsis


GF VI Eunotia cf. triodon, Pinnularia sp., Floramarilla M1 y M2,

Mateyuca M1 y M2, Costaazul M1

0.00077

GF VII Botryococcus sp., Dimorphococcus lunatus, Selenastrum rinoi

Todos excepto Corocoro M1 0.02268


29

Figura 11: Biovolumen (µm3.L-1) por grupo funcional, en los sitios de muestreo. a: época de lluvias; b: época de sequía.

Se observa una reducción del biovolumen de los grupos funcionales III, IV y VII en época seca,

y un leve aumento en el biovolumen de los grupos funcionales V y VI (Tabla 8). El parámetro de

abundancia de individuos como indicador de biomasa disminuye en época seca para los grupos

funcionales IV, V y VII (Tabla 8). El cambio más drástico en cuanto a morfoespecies por grupo

funcional se observa para los grupos IV y V, disminuyendo y aumentando 12 especies para la

época seca respectivamente (Tabla 8).

Tabla 8: Riqueza (No. morfoespecies), Abundancia (Ind.L-1), Biovolumen (mm3.L-1) y promedio de medidas morfométricas V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V por Grupo Funcional, en cada

período de muestreo. M1: lluvias; M2 sequía.

GF RIQUEZA ABUNDANCIA

(Ind.L-1) BIOVOLUMEN

(mm3.L-1) V

(µm3) MLD (µm)

S (µm2) S/V

M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2

I 1 1 60 80 0.0001 0.00006 1728.83 734.18 48.63 34.40 3626.05 1579.57 2.10 2.16

II 1 0 120 0 0.00005 0 401.34 31.10 3466.19 8.54 III 4 4 1180 1480 0.0274 0.00962 58645.80 31761.46 708.52 524.91 20761.39 13514.82 0.73 0.76

IV 111 99 28760 22360 2.9883 2.12309 77407.22 116324.81 183.11 206.66 18246.36 26022.96 0.53 0.56

V 19 31 6220 6140 0.04263 0.05473 13108.13 14877.82 31.30 32.33 2479.10 2568.37 0.32 0.34

VI 4 4 120 260 0.00355 0.00412 29599.36 21661.34 2604.19 17029.38 6637.97 4923.71 0.29 0.31

VII 8 10 3060 2040 0.15923 0.0676 63778.01 38109.63 47.27 39.30 7521.41 5974.48 0.37 0.47


30

En cuanto a las variables morfométricas se observa de modo general una disminución en el V, S

y MLD en época seca para los grupos funcionales III, VI y VII, y un comportamiento inverso en

los grupos IV y V. En el caso de estos últimos grupos, si se realiza una comparación con los

valores de Biovolumen, hay una disminución en la biomasa general en época seca, pero un

aumento en las medidas de estos individuos (Tabla 8).

Aunque para la época de lluvias se registran 111 morfoespecies pertenecientes al grupo funcional

IV, si se discrimina la información por humedal se observa que el máximo de morfoespecies

observado para este grupo funcional es de 48 taxones en Corocoro, lo que nos indica que aunque

domina este grupo funcional en todos los humedales, hay una diferenciación a nivel de especie.

Se observa el mismo comportamiento en el grupo funcional V (Tabla 9).

Para la época de seca se observa el mismo fenómeno para el grupo funcional IV, registrando un

total de 99 y un máximo de 42 morfoespecies de este grupo en Floramarilla (Tabla 9). En la

tabla 9 se pueden observar los valores promedio de biovolumen (V), área superficial (S),

dimensión máxima linear (MDL) y la relación S/V, discriminados por humedal y época de

muestreo para cada grupo funcional.

Por último, se realizó un análisis cluster a partir de los valores promedio de biovolumen por cada

morfoespecie, para evaluar la similaridad de los humedales con relación al tamaño del

fitoplancton. Se mantiene la semejanza al interior de los humedales, pero en comparación con los

cluster realizados a partir de abundancia y biovolumen (Figuras 7 y 9), separa a los humedales

pertenecientes a una misma región, agrupando Floramarilla y Corocoro, y Maporita y Mateyuca.

Costaazul es el humedal más disímil en cuanto a tamaños del fitoplancton en dos épocas del año.


31

.

Figura 12: Análisis Clúster a partir de los valores promedio del biovolumen para cada morfoespecie (µm3), usando la matriz de similaridad Bray-Curtis, para los humedales objeto de estudio en dos épocas de muestreo. M1= Lluvias, M2=Sequía


32

Tabla 9: Valores promedio de V (µm3), S (µm2), MLD (µm) y S/V para cada grupo funcional en los humedales de estudio, en dos épocas de muestreo. M1: Lluvias, M2: Sequía.

Grupo funcional Humedal

No. Morfospp V (µm3)

MLD (µm)

S (µm2) S/V

M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2 M1 M2

I Floramarilla 1 1 1728.83 734.18 48.63 34.40 3626.05 1579.57 2.10 2.16

II Floramarilla 1 -‐-‐ 401.34 -‐-‐ 31.10 -‐-‐ 3466.19 -‐-‐ 8.54 -‐-‐

III

Costaazul 3 3 8613.30 1098.64 474.86 115.61 7178.18 1233.76 0.89 1.23

Floramarilla 2 2 75160.70 37407.22 886.01 639.12 24584.44 14391.46 0.73 0.63

Corocoro 1 1 3041.91 3531.43 228.22 158.90 2978.33 2697.12 0.97 0.77

Maporita 1 1 147767.28 85008.56 1244.97 1186.00 48304.62 35736.93 0.33 0.42

IV

Costaazul 35 15 39705.06 184227.29 148.32 195.95 10969.98 50016.74 0.57 0.74

Floramarilla 31 42 154770.96 138173.77 252.86 238.91 26921.55 25954.30 0.36 0.37

Mateyuca 40 43 35268.48 28508.00 92.91 112.39 14982.48 8625.49 0.44 0.50

Corocoro 48 38 118562.80 205997.53 316.53 395.93 27655.48 40041.59 0.47 0.49

Maporita 42 30 38728.81 24717.47 104.93 90.13 10702.31 5476.71 0.80 0.68

V

Costaazul 7 4 4607.73 9854.65 19.82 22.38 1219.70 1846.44 0.35 0.35

Floramarilla 2 5 21483.79 29996.06 32.61 37.54 3424.67 4157.08 0.22 0.21

Mateyuca 8 6 6610.79 17730.15 25.56 32.05 1622.05 2936.91 0.29 0.25

Corocoro 9 5 12624.53 3736.19 27.27 21.45 2214.07 1154.72 0.33 0.49

Maporita 10 26 11713.39 8048.87 39.74 38.27 2655.62 2024.75 0.44 0.40

VI

Costaazul 1 -‐-‐ 7618.06 -‐-‐ 7618.06 -‐-‐ 2419.00 -‐-‐ 0.31 -‐-‐ Floramarilla 2 4 44656.61 9371.88 116.15 107.95 9553.20 4207.13 0.33 0.45

Mateyuca 1 1 36523.42 33950.81 78.35 33950.81 7941.71 5640.29 0.23 0.17

VII

Costaazul 7 4 38678.78 19109.99 45.08 25.14 6059.91 3337.62 0.33 1.05

Floramarilla 2 2 92976.39 26357.08 55.20 46.25 9752.65 7570.51 0.11 0.32

Mateyuca 3 3 101088.00 80044.36 48.46 50.91 9162.52 8566.67 0.19 0.12

Corocoro -‐-‐ 1 -‐-‐ 30672.78 -‐-‐ 39.10 -‐-‐ 4806.50 -‐-‐ 0.16

Maporita 4 6 22368.90 34363.96 40.36 35.09 5110.57 5591.08 0.85 0.71


33

DISCUSIÓN

Física y química en humedales de la Orinoquia

La conductividad, los nutrientes y el pH son las variables que determinan las principales

diferencias espaciales y temporales a escala regional en la Orinoquia Colombiana, relacionado

con dos momentos del período hidrológico (época de lluvias y sequía) entre los humedales objeto

de estudio. En general, se observa en los humedales estudiados una marcada tendencia a

presentar valores muy bajos de conductividad, coherente con bajos valores de nutrientes y pH

ácidos (Tabla 2) definiéndoles inicialmente como humedales oligotróficos (Duque et al,. 2012).

Esto concuerda con lo reportado por varios autores para humedales de la Orinoquia tanto

venezolana (Salazar, 1989; Marrero, 2011) como colombiana (Galvis et al.., 1989; Donato, 1998;

Correa et al., 2005; González-González et al., 2006; Rivera-Rondón et al., 2010) relacionado con

la naturaleza de su origen en suelos del escudo Guayanés, muy pobres en estos elementos

químicos (Sarmiento y Pinillos, 2001; Berrio et al., 2002; Cortés, 2004; Romero et al., 2004).

Los valores de conductividad y pH presentan variaciones temporales aumentando en época seca

en cada humedal, consecuente con una reducción en el volumen de estos cuerpos de agua y con

una característica importante común a los humedales estudiados, como es la presencia de

macrófitas enraizadas sumergidas o flotantes en el espejo de agua, las cuales pueden influir

puntualmente en el aumento en la acidez como consecuencia de procesos de descomposición de

materia orgánica vegetal inducida por microorganismos (Salazar, 1989), siendo de gran

importancia en los procesos de reciclaje de nutrientes (Junk et al., 1989), reteniéndolos en su

biomasa y liberándolos en época de sequía, tal y como es reportado para la Orinoquia (Saunders

& Lewis, 1989; Lewis & Saunders, 1990; Cortner et al., 2006). Estas macrófitas se desarrollan en


34

estos humedales aún cuando los valores de nutrientes reportados son bajos (Tabla 2).

Con relación a los nutrientes se observa un aumento significativo en la concentración de NO2= y

NO3- en época seca para todos los humedales de este estudio (Tabla 2), acorde con lo reportado

para el lago Tineo (Hamilton & Lewis, 1987) y otros lagos de la zona inundable del río Orinoco

en Venezuela (Hamilton & Lewis, 1990), reportando incluso ser limitantes en esta y otras

cuencas en algunas época del año, en especial el nitrógeno (Forsberg et al., 1988, 1993; Saunders

& Lewis, 1988; Cotner et al., 2006). Para la Orinoquia Colombiana se reporta un incremento de

nutrientes para la época de lluvias en sistemas influenciados por los ríos Orinoco, Meta, Bita y

Dagua, en la región del Vichada (Rivera-Rondón et al., 2010). Con relación al PO4-3, este

presenta concentraciones similares en las dos épocas del año en la región del Meta, lo cual esta

correlacionado con el “efecto de bombeo” (Esteves, 1988; Sand-Jensen & Borum, 1991) descrito

como la intervención activa de las macrófitas en el ciclado de este elemento, el cual es fijado en

la biomasa vegetal y el resto liberado y transferido rápidamente a las algas epifitas que por su

proximidad lo pueden tomar antes de que gran cantidad se disperse y diluya nuevamente en el

agua. Para la región de Arauca el PO4-3 disminuye drásticamente en época seca lo cual índica que

puede ser un factor limitante en dicha época (Downing & McCauley, 1992).

Se observan igualmente cambios espaciales a escala regional, siendo los humedales del

departamento del Meta los de menores valores de pH, conductividad y nutrientes con relación a

los de Casanare y Arauca. En la Orinoquia, las fallas geológicas sobre las cuales discurre el río

Meta establece dos subregiones claramente diferenciadas: la altillanura (altiplanicie) y la

Orinoquia inundable (Malagón, 2003; Correa et al., 2005). El bioma de sabanas tropicales

domina en las dos subregiones; sin embargo en la altillanura los suelos presentan altas


35

concentraciones de ácidos fúlvicos y húmicos con relación a la Orinoquia inundables (Malagón,

2003), subregión a la cual pertenecen los humedales del Casanare y Arauca, lo cual se relaciona

directamente con el pH más ácido en los humedales de altillanura, ubicados en el Meta.

Los humedales de altillanura, en este caso Mateyuca y Floramarilla, se ven afectados por épocas

lluviosas que influyen en la pérdida de los pocos elementos solubles o intercambiables de los

suelos (Malagón, 2003), generando alta acidez con pH alrededor de 5.5 (pHpromedio=5.66± 0.4,

Tabla 2). El efecto de la marcada estacionalidad climática, su relación con la vegetación de

sabana tropical y el establecimiento de suelos ricos en humus ácido, le otorgan características de

muy baja fertilidad (Malagón, 2003), relacionada directamente con la baja conductividad

registrada en estos humedales (10.25 µS.cm-1± 1.9, Tabla 2). Existen reportes previos en cuanto a

dichas variables para estos humedales (Coesel et al., 1988; Coesel, 1992; Losada-Rodríguez,

1992), los cuales coinciden con lo reportado para este estudio mostrando una gran conservación

de sus condiciones físicas y químicas, al ser humedales sin conexión directa con ecosistemas

fluviales cercanos, recibiendo aportes solo de aguas lluvias y de escorrentía, tal y como es

destacado previamente por Duque et al. (2012) para los humedales objeto de estudio.

La subregión de la Orinoquia Inundable se caracteriza por sus planicies aluviales y eólicas y los

humedales allí ubicados, para este estudio Costaazul (Casanare), Maporita y Corocoro (Arauca),

se ven influenciados directamente por las condiciones climáticas estacionales y por su

anegamiento constante (Malagón, 2003), reflejado en zonas mal drenadas y con mayores

porcentajes de carbono orgánico comparado con suelos de altillanura (IGAC 1993, 1995, 1999)

otorgando características de mayor fertilidad a esta subregión, consecuente con la mayor

mineralización observada en los humedales de Casanare y Arauca, muy evidente en época seca


36

(68.10 ± 22.34 µS.cm-1, Tabla 2). Esta condición se ve reflejada igualmente en las

concentraciones de NO2=, NO3

-, NH4+

, PO4-3 y SiO2

= reportada para estos humedales, en

promedio mayores que las comentadas para los humedales del Meta (Mateyuca y Floramarilla,

Tabla 2).

Estructura del fitoplancton

Para los humedales objeto de estudio, la riqueza morfoespecífica y abundancia del fitoplancton

está representado principalmente por el órden Zygenematales, resultados similares a lo reportado

para Mateyuca y Floramarilla por Coesel (1988, 1992) y Losada-Rogríguez (1992), y para otros

humedales en la Orinoquía pertenecientes a planos de inundación (González-González et al.,

2006; Rivera et al., 2010).

Las condiciones oligotróficas de los humedales objeto de este estudio (descrito en el apartado

anterior), evidenciado por las bajas concentraciones de nutrientes, pH y conductividad, favorecen

la presencia de este grupo de algas, tal y como lo han descrito igualmente Coesel (1982, 1992,

1996), Losada-Rodríguez (1992), Salazar (2007), Salazar & Guarrera (1988, 2000a, 2000b) y

Salcedo-Rodríguez (2008). Otra característica que favorece la presencia de desmidias es la gran

cantidad de macrófitas presentes en los fondos de estos humedales, lo cual es un indicio de que

algunos de estos organismos, más que ser euplanctónicos, son abundantes aportes de ticoplancton

y del perifiton ubicados en las raíces de estas plantas. Dentro de este grupo de algas hay pocas

especies que son realmente planctónicas (Brook, 1981; Gerrath, 2002), y las que lo son se

caracterizan por presentar prolongaciones o brazos de gran tamaño (Staurastrum), espinas largas

(Staurodesmus, Xanthidium) o células muy largas (Triploceras, Pleurotaenium), adaptaciones

relacionadas con la capacidad para retardar el hundimiento y favorecer la toma de nutrientes en


37

sistemas donde estos pueden llegar a ser limitantes (Gerrath, 2002); sobre este mismo grupo se ha

observado lo opuesto, en ecosistemas con fuerte limitación de nutrientes las desmidias

disminuyen notablemente su ornamentación y aumentan la relación S/V para favorecer la toma de

dicho recursos (Coesel, 1982), tal y como se observa en los humedales de la Orinoquia, con altos

valores de S/V para las especies Staurastrum leptacanthum, S. leptocladum, S. urinator var.

Brasiliens y Staurodesmus cuspidatus, especies representativas según los estimadores de biomasa

calculados en el presente estudio (Tabla 6 y 9). Además de estas especies planctónicas pueden

encontrarse también alguna planctónicas facultativas (Brook, 1981) las cuales pueden hallarse en

estadios de división celular en la columna de agua, como es el caso de Cosmarium botrytis,

Staurastrum columbetoides, y nuevamente Staurodesmus cuspidatus.

La gran cantidad de especies de Zygnematales presentes en estos humedales pueden ser resultado

de procesos de sucesión ecológica que se desarrollan en las raíces de las macrófitas ubicadas en

los fondos de estos humedales (Coesel, 1981, 1982, 1996); pequeños cambios en las condiciones

químicas alrededor de estas macrófitas aparentemente incrementan el número de nichos

asociados, lo cual favorece la coexistencia estable de numerosas especies que compiten entre

ellas gracias al desarrollo de trade-offs apropiados (Harpole & Tilman, 2007; Tilman, 2004;

2011). Las desmidias en general tienden a asumir carácter ticoplanctónico, con especies muy

ornamentadas (Micrasterias spp, Xanthidium spp), y al disminuir la competencia por recursos

que se presenta en la columna de agua, se pueden establecer pequeñas poblaciones a pesar de su

baja tasa de crecimiento (Brook, 1981; Coesel, 1982, 1996). La baja población de muchas de

estas especies coincide con el hecho de que ecosistemas con una limitada concentración de

nutrientes se caracteriza por una gran diversidad de especies raras (Coesel, 1982), ya que

ecosistemas con recursos limitantes existen gran cantidad de opciones para el desarrollo de trade-


38

offs, aunque el mismo ecosistema establece un límite estocástico de especies con características

similares que pueden coexistir (Harpole & Tilman, 2007). En un estudio específico de ensambles

de desmidias desarrollado por Coesel (1992), se menciona la relación que existe entre las

especies de desmidias euplanctónicas con humedales con condiciones mesotróficas, en

comparación con las ticoplanctónicas que están asociadas a humedales oligotróficos, en donde se

presenta una mayor diversidad especifica dentro de este grupo taxonómico, sustentando

nuevamente lo propuesto por Tilman (2004, 2011) en el fitoplancton. Por otra parte, se propone

que existe un efecto directo del tamaño y grado de aislamiento de ecosistemas acuáticos someros

sobre la riqueza de organismos que allí habitan, siendo mayor en los humedales con presencia de

macrófitas, aislados y de menor tamaño (Scheffer & van Geest, 2006). Los humedales de la

Orinoquia, en especial los ubicados en la altillanura (Floramarilla y Mateyuca) presentan un alto

grado de aislamiento y tamaño moderado del espejo de agua, lo cual permitiría el desarrollo de

una gran diversidad local (diversidad α), contribuyendo también a una alta diversidad a nivel

regional (diversidad β) dadas las diferencias en la estructura y composición de especies de

Zygnematales entre estos humedales. De igual manera, la gran riqueza taxonómica es importante

en una escala temporal, ya que una gran cantidad de especies permiten el adecuado

funcionamiento del ecosistema aún frente a condiciones desfavorables producidas por cambios en

las condiciones ambientales a través del tiempo (Bond & Chase, 2002).

Adicionalmente, los órdenes Chlorococcales y Euglenales presentan abundancias notorias en los

humedales Costaazul y Maporita, respectivamente. Aún cuando estos humedales se caracterizan

por su total transparencia, Maporita puede recibir una gran cantidad de materia orgánica al estar

ubicado en una región de inundación continua que hace que, aunque los humedales no tengan

contacto directo con el cauce de un río, reciban aportes de sedimentos cuando la anegación


39

conecta todos los sistemas acuáticos en una gran zona inundada. Conforti & Nudelman (1994),

Reynolds (1997) y Reynolds et al., (2002) señalan que una gran concentración de materia

orgánica pueden favorecer a este grupo de algas. Este grupo suele ser el más abundante en

ecosistemas de tierras bajas de la región amazónica (Gómez, 2008; Palma, 2011).

En el humedal Costaazul en época de lluvias, las Chlorococcales son un grupo representativo con

valores de abundancia y riqueza cercanos a los observados para las Zygnematales (Figura 5 y 6).

Aún cuando este es un humedal de origen natural, su ubicación en una finca ganadera hace que

en época de lluvias pueda recibir por escorrentía sedimentos y nutrientes nitrogenados que

aumenten su nivel trófico, favoreciendo el desarrollo de este grupo de algas (Komárek & Comas,

1984; Komárek, 1987).

Los índices de equidad de Shannon-Wiener y Pielou (Tabla 4) evidencian que las morfoespecies

registradas en los humedales presentan abundancias similares, y el índice de dominancia revela

que la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una muestra de estos humedales

sean de la misma morfoespecie es cercana a cero (Tabla 4), lo cual demuestra que los humedales

de la Orinoquia Colombiana son altamente diversos; sin embargo, el hecho de que hayan pocas

especies comunes entre humedales puede ser indicio de que, al ser humedales aislados sin aporte

directos de sistemas fluviales, y junto con condiciones oligotróficas, son centros de especiación

de algas, es especial del orden Zygnematales, tal y como lo menciona Coesel (1988, 1992). Son

pocas las especies comunes en los humedales objeto de este estudio y corresponden a las

consideradas euplanctónicas (Brook, 1981; Coesel, 1987) con valores altos de abundancias

(Staurastrum leptacanthum, S. leptocladum, S. urinator var. brasiliens y Staurodesmus

cuspidatus, Tabla 5). Estos resultados son corroborados con el análisis cluster realizado a partir


40

de las abundancias por morfoespecie (Figura 7), el cual indica poca similaridad entre humedales a

nivel regional, aunque son más cercanos los humedales ubicados en la subregión de altillanura

(Mateyuca y Floramarilla), con relación a los humedales que pertenecen a la Orinoquia inundable

(Corocoro, Maporita y Costaazul).

Grupos Funcionales

Según el sistema de clasificación propuesto por Kruk et al. (2010), los organismos

fitoplanctónicos de los humedales de la Orinoquia Colombiana objeto del presente estudio

pertenecen en su gran mayoría al grupo funcional IV, caracterizado por ser organismos de

tamaño medio, sin caracteres especiales (Kruk et al., 2010), pero con un potencial de tolerancia

frente a nutrientes limitantes. Este grupo funcional incluye en su totalidad a los organismos del

grupo taxonómico Zygnematales y algunos representantes de las Chlorococcales, en especial

coloniales sin mucilago. Esto nos indica que aún cuando los resultados nos muestras humedales

muy diversos taxonómicamente, la gran riqueza especifica corresponde en un 95% a un solo

grupo funcional, siendo posible que las especies allí encontradas sean intercambiables o

reemplazables entre ellas en el tiempo, sin que esto implique grandes cambios en cuanto a la

ecología de cada humedal. Esto muestra que todas estas especies son funcionalmente

equivalentes, y por tanto la biomasa total de un grupo funcional puede ser un factor más

predictivo de cambios en condiciones físicas y químicas de humedales que la biomasa de una sola

especie (Kruk et al., 2010). Lo anterior es consistente con la visión de que el fitoplancton se ha

auto-organizado sobre escalas de tiempo evolutivas para formar grupos de especies similares

(Scheffer & Van Nes 2006), dando una posible respuesta a la comúnmente mencionada paradoja

del plancton (Hutchinson, 1961) al señalar que la coexistencia de varias especies en un medio con

condiciones aparentemente homogéneas como lo es un ecosistema acuático se debe a que las


41

especies son extremadamente similares, y aunque pueden adaptarse a nichos preexistentes

también se auto-organizan evolutivamente resultando en grupos de especies cercanas que evitan

dejar nichos disponibles que pueden ser ocupados por especies que generen mayor competencia

(Scheffer & Van Nes, 2006). Algunos autores definen este comportamiento como redundancia

funcional, lo cual implica que diferentes especies desempeñan el mismo papel funcional en un

ecosistema, por lo que un cambio en la diversidad de especies no afecta el funcionamiento de

dicho ecosistema (Loreau, 2004), y que se presenta cuando las especies son competidores

equivalentes y coexisten en ecosistemas naturales que presentan diferencias en sus condiciones a

escalas espaciales y temporales muy pequeñas (Hubbell, 2001; Loreau, 2004), tal y como puede

ocurrir en estos los humedales objeto de este estudio. Sin embargo, esta coexistencia de especies

muy similares o cercanas, mas que ser resultado de una ausencia de competencia (Scheffer & van

Nes, 2006), se relaciona con una multidimensionalidad del nicho en donde muchas especies

pueden coexistir, si las especies tienen apropiados trade-offs para superar las limitaciones

ambientales (Harpole & Tilman, 2007; Tilman, 2011). Por tanto, una gran cantidad de especies

pueden presentan variaciones en sus trade-offs dentro de un espectro de posibilidades que las

hace cercanas o similares (pertenecen a un grupo funcional), siendo para el caso de los humedales

de la Orinoquia una variación de la relación S/V dada por diferencias morfológicas que les

permite superar la limitación de nutrientes en un medio oligotrófico, pero que a su vez puede

exponer a las poblaciones a grandes perdidas por pastoreo o por hundimiento lo que limita las

características de los individuos pertenecientes al grupo funcional IV, principalmente desmidias.

Este grupo funcional IV domina en ecosistemas con altos valores de transparencia tal y como lo

reportan Hernandez et al. (2011, 2012) para lagos oligotróficos de alta montaña en Colombia, lo

cual sustenta el hecho de que el factor limitante que moldea la gran diversidad de organismos

pertenecientes a este grupo funcional son los nutrientes.


42

El tamaño celular determinado por el V, S y MLD, presenta diferencias espaciales y temporales

para cada grupo funcional, siendo estos cambios inversos para grupos funcionales diferentes; es

decir, el tamaño celular de los individuos de un grupo funcional aumenta o disminuye en una

época en la media en la que en otro grupo funcional se observe el comportamiento contrario,

como se ve claramente en los humedales de altillanura en donde el tamaño de los individuos de

los grupos funcionales IV y VII disminuyen en época seca mientras el tamaño de los individuos

del grupo V aumenta para la misma época; esto indica que, aunque la biomasa es dominada

constantemente por un grupo funcional, existen diferencias morfológicas en los individuos del

fitoplancton que determinaría el espectro de adaptaciones de estos organismos dentro del grupo

funcional al que pertenecen.

El hecho de que el establecimiento de estos grupos funcionales basados en la morfología no

implique conocimientos de condiciones fisiológicas ni filiaciones taxonómicas puede traer

ventajas en cuanto a la implementación de métodos de monitoreo ambiental basados en la

evaluación de la biomasa de cada grupo funcional y sus posibles cambios temporales, que pueden

ser mucho más evidentes en cuanto a afectaciones de origen antrópico sobre estos ecosistemas.

Cambios ambientales que impliquen la reducción del factor limitante en el medio, causan una

disminución en las oportunidades de desarrollo de trade-offs, y por tanto disminuye también la

probabilidad de coexistencia de especies (Chase & Leibold 2003). Asi, acciones de origen

antrópico, como eutroficación de los ecosistemas, simplifican el hábitat y reducen la

dimensionalidad del nicho, lo cual implica una pérdida de biodiversidad a largo plazo (Harpole &

Tilman 2007), que será evidente en una disminución en la biomasa dentro de un grupo funcional

dominante, e incluso el cambio de grupo funcional en dicho ecosistema.


43

CONCLUSIONES

Los humedales de la Orinoquia Colombiana objeto de este estudio pertenecen a dos subregiones:

altillanura (Floramarilla y Mateyuca) y Orinoquia inundable (Costazul, Corocoro y Maporita), lo

cual otorga características claramente diferenciables en cuanto a la física y química de estos

humedales. Estos ambientes presentan una alta riqueza taxonómica con especial reconocimiento

de Zygnematales, pero cuyas especies pertenecen en su gran mayoría a un solo grupo funcional,

por lo cual es evidente que las condiciones locales, y en especial el aislamiento de estos

humedales contribuyen a una alta riqueza taxonómica; sin embargo, dichas especies pertenecen al

mismo grupo funcional, lo cual indica la similitud en las adaptaciones morfológicas a las

condiciones oligotróficas de estos humedales, por lo que a escala regional, aunque se mantiene la

diversidad taxonómica existe una equidad funcional evidente. Dadas las condiciones de

humedales aislados, no son evidentes cambios significativos temporalmente (época seca y de

lluvias) en los diferentes aspectos evaluados.

Se puede pensar a futuro en el uso del conocimiento de grupos funcionales como herramienta

adicional en el monitoreo ambiental, que de manera periódica, puede permitir una visión clara de

cambios drásticos en los ecosistemas, evidente por el cambio en biomasa dentro de un grupo

funcional o el cambio de grupos funcionales dominantes dentro del ecosistema. En ningún caso

debe subestimarse la relevancia del conocimiento del fitoplancton a nivel taxonómico para

efectos de monitoreo, sino pensar en la diversidad específica y funcional como herramientas

complementarias para tal fin. Para la región de la Orinoquia es de vital importancia ampliar el

conocimiento taxonómico y ecológico del fitoplancton y de otras comunidades presentes en los

humedales dado el aumento significativo de actividades de tipo minero y petrolero en esta región.


44

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia Sedes Orinoquia y Amazonia (Proyecto Hermes No.

10314) y a la Universidad de los Andes (Conocatoria 2012-1), por la financiación de este

proyecto. A las Universidades de los Llanos (Meta), Unitrópico (Casanare) y UN-Orinoquia

(Arauca) por el préstamo de equipos y acompañamiento en campo. A la Universidad de Vigo

(España) por los análisis de nutrientes en laboratorio. Al grupo de investigación en Limnología

Amazónica (UN Sede Amazonia) por el préstamo de equipos y asesoría en laboratorio.


45

BIBLIOGRAFIA

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51

Anexo 1-A. Lista de especies para las clases Cyanophyecae, Bacillariophyceae, Chlorophyceae,

Chrysophyceae, Euglenophyceae y Dinophyceae clasificadas en este estudio.

Cyanophyceae

Kirchneriella Schmidle sp1,3.

K. lunaris (Kirchner) Möbius .

Aphanizomenon Morren ex Bornet & Flahault sp1. Nephrocytium Nägeli sp1.

Cylindrospermopsis Seenayya & SubbaRaju sp1. Oedogonium Link ex Hirn sp1.

Dolichospermum Hoffmann & Komárek sp1. Oocystis Nägeli ex A.Braun sp1.

Oscillatoria Vaucher ex Gomont sp1. Pandorina morum (Müller) Saint-Vincent.

Phormidium Kützing ex Gomont sp1. Pediastrum biradiatum Meyen .

Merismopedia Meyen sp1. Scenedesmus Meyen sp1.

Bacillariophyceae

Selenastrum Reinsch sp1.

S. rinoi Komárek & Comas

Eunotia Ehrenberg sp1. Tetrallantos Teiling sp1.

E. triodon Ehrenberg.

Chrysophyceae Navicula Saint-Vincent sp1.

Pinnularia Ehrenberg sp1. Dinobryon Ehrenberg sp1.

Stenopterobia Brébisson ex Van Heurck sp1.

Euglenophyceae

Chlorophyceae Euglena Ehrenberg sp1.

Ankistrodesmus bernardii Komárek. Lepocinclis Perty sp1-4.

A. densus Korshikov. Phacus Dujardin sp1-6.

Botryococcus Kützing sp1. P. longicauda (Ehrenberg) Dujardin.

Bulbochaete C.Agardh sp1. Strombomonas Deflandre.

Coelastrum indicum Turner. Trachelomonas Ehrenberg sp1-11.

Crucigenia Morren sp1. T. armata (Ehrenberg) Stein.

Desmodesmus (Chodat) Friedl & Hegewald sp1,2,3. T. volvocina Ehrenberg) Ehrenberg.

D. serratus (Corda) Friedl & Hegewald sp1. T. volvocinopsis Svirenko.

Dimorphococcus Braun sp1. Euglena Ehrenberg sp1.

Dictyosphaerium Nägeli sp1.

Dinophyceae Eudorina elegans Ehrenberg . Eutetramorus Walton sp1. Peridiniales 3 morfoespecies


52

Anexo 1-B. Lista de especies para la clase Zygnematophyceae clasificadas en este estudio

Zygnematophyceae

Continuación M. quadridentata (Nordst.) Grönblad.

Actinotaenium (Nägeli) Teiling sp1. M. foliacea var. foliacea Bailey ex Ralfs.

Bambusina brebissonii Kützing ex Kützing . Mougeotia Agardh sp1-3.

Closterium Nitzsch ex Ralfs sp1. Netrium (Nägeli) Itzigsohn & Rothe sp1.

Cosmarium Corda ex Ralfs sp1-16. Onychonema laeve Nordstedt.

C. cf. botrytis Meneghini ex Ralfs. Phymatodocis alternans Nordstedt.

C. cf. isthmochondrium Nordstedt. Pleurotaenium Nägeli sp1,2.

C. cf. margaritiferum Meneghini ex Ralfs. P. trabecula (Ehrenberg) Nägeli.

C. cf. porteanum Archer. Spondylosium pulchrum (Bailey) Archer.

C. cf. pseudopyramidatum Lundell. Spondylosium rectangulare Nordstedt.

C. cf. abruptum Lundell. Staurastrum Meyen ex Ralfs sp1-6.

C. contractum Kirchner. S. brasiliense varlundellii West & West.

C. lagoense (Nordstedt) Nordstedt. S. cf. columbetoides West & West.

C. lundelli Delponte. S. cf. novae-caesareae Wollet.

C. porrectum Nordstedt. S. boergesenii var. elegans Borge.

C. trilobulatum Reinsch. S. coronulatum Wollet.

Desmidium Agardh ex Ralfs sp1. S. furcatum Brébisson.

D. aptogonum Brébisson ex Kützing . S. grallatorium var. forcipigerum Irénée-Marie.

D. baileyi (Ralfs) Nordstedt . S. leptacanthum Nordstedt.

D. elegans (Raciborski) Grönblad . S. leptocladum Nordstedt.

Euastrum Ehrenberg ex Ralfs sp2-9. S. planctonicum Teiling.

E. abruptum Nordstedt . S. pseudosebaldi Nordstedt.

E. ciastonii var. ciastonii Raciborski . S. rectangulare Borge.

E. ciastonii var. apertisinuatum Scott & Prescott . S. trifidum Nordstedt.

E. denticulatum F.Gay . S. tryssos Scott & Grönblad.

E. fissum var. brasiliense Krieger. S. urinator cf. var. brasiliense Grönblad.

E. latipes cf var. evoluta (Grönblad) Taft . Staurodesmus Meyen ex Ralfs sp1-11.

E. obliqueporum Brandham . S. cuspidatus (Brébisson) Teiling.

E. spinulosum Delponte . S. dejectus (Brébisson) Teiling.

Gonatozygon de Bary sp1-8. S. dickiei (Ralfs) Lillieroth.

Groenbladia undulata (Nordstedt) Förster. S. mucronatus (Ralfs ex Ralfs) Croasdale.

Hyalotheca dissiliens var dissiliens Brébisson ex Ralfs. S. subunguiferus v. mammosus (West & West) Thomasson.

Hyalotheca dissiliens var tatrica Raciborski. S. validus (West & West) Thomasson.

Micrasterias abrupta West & West. S. wandae var. longissimus (Raciborski) Bourrelly.

M. arcuata Bailey. Triploceras gracile Bailey.

M. furcatavar. furcata Agardh ex Ralfs. Xanthidium Ehrenberg ex Ralfs sp3,4.

M. furcatavar. smithii (Smith) Ruzicka. X. antilopaeum (Brébisson) Kützing.

M. laticeps Nordstedt. X. regulare cf. var. asteptum Nordstedt.

M. mahabuleshwarensis Hobson. X. hastiferum Turner. M. pinnatifida Ralfs. X. regulare cf var. pseudoregulare (West & West) Thomasson.

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