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CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA: EFECTOS DE LA DIVERSIDAD FLORÍSTICA Y DE LA MANIPULACIÓN DE NUTRIENTES. Tesis Doctoral Nixon Leonardo Cumbicus Torres 2015
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CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE
MONTAÑA: EFECTOS DE LA DIVERSIDAD FLORÍSTICA Y DE
LA MANIPULACIÓN DE NUTRIENTES.
Tesis Doctoral
Nixon Leonardo Cumbicus Torres
2015
UNIVERSIDAD POLITÉCNICA DE MADRID
ESCUELA E.T.S. I. AGRONÓMICA, AGROALIMENTARIA Y
DE BIOSISTEMAS
DEPARTAMENTO DE BIOTECNOLOGÍA-BIOLOGÍA
VEGETAL
TESIS DOCTORAL
CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE TROPICAL DE
MONTAÑA: EFECTOS DE LA DIVERSIDAD FLORÍSTICA Y DE
LA MANIPULACIÓN DE NUTRIENTES.
Autor: Nixon Leonardo Cumbicus Torres1
Directores: Dr. Marcelino de la Cruz Rot2, Dr. Jürgen Homeir
3
1Departamento de Ciencias Naturales. Universidad Técnica Particular de Loja.
2Área de Biodiversidad y Conservación. Departamento de Biología y Geología, ESCET,
Universidad Rey Juan Carlos.
3Ecologia de Plantas. Albrecht von Haller. Instituto de ciencias de Plantas. Georg
August University de Göttingen.
Madrid, 2015.
I
II
Marcelino de la Cruz Rot, Profesor Titular de Área de Biodiversidad y Conservación.
Departamento de Biología y Geología, ESCET, Universidad Rey Juan Carlos y Jürgen
Homeir, Profesor de Ecologia de Plantas. Albrecht von Haller. Instituto de ciencias de las
Plantas. Georg August Universidad de Göttingen
CERTIFICAN:
Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de tesis doctoral:
“Crecimiento forestal en el bosque tropical de montaña: Efectos de la diversidad
florística y de la manipulación de nutrientes.”, han sido realizados bajo su dirección y
autorizan que sea presentada para su defensa por Nixon Leonardo Cumbicus Torres ante
el Tribunal que en su día se consigne, para aspirar al Grado de Doctor por la Universidad
Politécnica de Madrid.
VºBº Director Tesis VºBº Director de Tesis
Dr. Marcelino de la Cruz Rot Dr. Jürgen Homeir
III
IV
Tribunal nombrado por el Mgfco. y Exmo. Sr. Rector de la Universidad Politécnica de
Madrid, el día ………………. de ……………………………………………….2015.
Presidente: …………………………………………………………………………..
Secretario: …………………………………………………………………………..
Vocal: ………………………………………………………………………………
Vocal: ………………………………………………………………………………
Vocal: ………………………………………………………………………………
Suplente: ……………………………………………………………………………
Suplente: ……………………………………………………………………………
Realizado el acto de defensa y lectura de Tesis el día ………….……de
……………………...de 2016 en la E.T.S.I. Ingenieros Agrónomos.
Calificación………………………………………………..
……………………………..
EL PRESIDENTE
………………………………..
LOS VOCALES
……………………………….
EL SECRETARIO
V
A Dios… a la Virgen Maria fieles compañeros en mis largas jornadas de
trabajo, por cuidar de mí y de mi familia.
A mi familia; mis hijos, mi esposa que son el motor y la verdadera razón de
mi vida.
AGRADECIMIENTOS
Primero me gustaría agradecer a Dios por permitirme alcanzar los proyectos que me he
propuesto en la vida.
De forma especial a Vilma Camacho mi compañera de vida, por cuidar de mis hijos y
ser una excelente madre. A mis hijos que aunque sin comprenderlo bien apoyaron a su
madre cuando estaba sola y permitieron pueda dedicarme a cosas menos importantes
como el estudio y no ocuparme de ellos, a mis padres y hermanos por el apoyo
incondicional e invaluable.
A la enorme dedicación, paciencia y sabiduría de Marcelino de la Cruz Rot y Jürgen
Homeier, directores de tesis, por su apoyo desinteresado, sino también por el
entusiasmo transmitido durante este nuevo reto de mi vida. Gracias Marcelino por tanta
paciencia y por estar siempre dispuestos a enseñarme y dar respuestas a mis preguntas.
A mis compañeros del Departamento de Ciencias Naturales, sección de Ecología y
Sistemática, quienes me brindaron el apoyo oportuno fundamentalmente durante mis
estancias.
A las personas que me ayudaron a obtener analizar y discutir los datos para realizar esta
investigación. A los estudiantes de Gestion Ambiental de la UTPL, a Jaime Peña, Rul
Sinche, Angel Benitez, Fani Tinitana, Omar Cabrera, Carlos Naranjo, Diego Marin,
Fernado Gaona, Diego Pablo Gonzáles, Gonzalo Feijoo, Selene Baez y a mis
IV
VII
compañeros de doctorado y aquellos conocidos que han hecho que este trabajo sea
mucho más llevadero.
Un agradecimiento a todos mis amigos y familiares recidentes en España en especial a
Juan Carlos Merino Rueda y su Familia, por acogerme como un integrante más de su
familia y hacerme sentir como en casa, gracias de todo corazón.
A los doctores Luis Miguel Romero (UTPL) y César Pérez (UPM), por su empeño
desinteresado en organizar y sacar adelante el Programa de Doctorado conjunto en
Gestión y Manejo de Recursos Fitogenéticos. Finalmente, a la Universidad Técnica
Particular de Loja, por el aporte financiero para el desarrollo de esta investigación, pero
principalmente por permitir e incentivar mi formación como investigador.
VIII
ÍNDICE
Contenido
RESUMEN ....................................................................................................................... 1
ABSTRACT ..................................................................................................................... 4
INTRODUCCIÓN ............................................................................................................ 7
OBJETIVOS: .................................................................................................................. 10
METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO ............................................... 12
CAPÍTULO 1 ................................................................................................................. 21
ELEVATIONAL PATTERNS OF SPECIES RICHNESS, PHYLODIVERSITY AND
SPECIES AGE OF TREE ASSEMBLAGES IN ANDEAN RAINFOREST
CONTRADICT THE TROPICAL CONSERVATISM HYPOTHESIS.............................. 21
CAPÍTULO 2 ................................................................................................................. 72
PATRONES ESPACIALES DEL CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE
TROPICAL DE MONTAÑA EN EL SUR DE ECUADOR. .............................................. 72
CAPÍTULO 3 ............................................................................................................... 106
EFECTOS DE LA FERTILIZACIÓN EN EL CRECIMIENTO DIAMÉTRICO DE
ESPECIES ARBÓREAS, EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA. .................... 106
CAPÍTULO 4 ............................................................................................................... 126
TREE COMMUNITY RESPONSES TO NUTRIENT ADDITIONS IN A MONTANE
ANDEAN FOREST ........................................................................................................... 126
CONCLUSIONES GENERALES .................................................................................... 146
IX
1
RESUMEN
El bosque tropical de montaña, es considerado zona de mega diversidad y de alto grado
de endemismo, por las diferentes zonas ecológicas que presenta. Durante las últimas
décadas estos bosques han recibido mayor atención por parte de investigadores, sin
embargo, aún existe poca investigación en determinar cuáles son las respuestas de los
bosques a los cambios ambientales a los que son sometidos. Estos bosques están
sufriendo serias amenazas como pérdida de cobertura vegetal y cambios en los ciclos de
nutrientes.
El trabajo se dividió en cuatro objetivos específicos. i) Caracterización y análisis de
patrones altitudinales de la riqueza de especies en el bosque tropical de montaña en el
sur del Ecuador; con el fin de conocer cómo varía la diversidad de especies riqueza lo
largo de un gradiente altitudinal. ii) Conocer los patrones espaciales del crecimiento en
tres remanentes boscosos de un bosque tropical de montaña para determinar cómo la
vecindad y la semejanza funcional de ésta influyen en el crecimiento forestal. iii)
Conocer los efectos de la fertilización en el crecimiento diamétrico de especies
arbóreas, en el bosque tropical de montaña; se analizó cómo reaccionan los árboles a la
adición de nutrientes N y P en tres tipos de bosque. iv) Saber la respuesta de la
comunidad de árboles a la adición de nutrientes en el bosque montano andino; este
objetivo se basó con el supuesto de la deficiencia de tres tipos de nutrientes N, P y Ca,
en esta formación boscosa y cómo reaccionan los árboles a la adición de nutrientes.
El presente trabajo se llevó a cabo, en el bosque tropical de montaña que se encuentra
localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus (PNP) en la cordillera
del Consuelo, forma parte de la cadena oriental de los Andes del sur del Ecuador
El trabajo de desarrollo entre los años 2008 y 2014. Para abordar el primer objetivo se
establecieron 54 parcelas ubicadas aleatoriamente a lo largo de un gradiente altitudinal
2
(3 niveles de altitud) y se e midieron e identificaron todos los individuos mayores a 5cm
de DAP. Se construyó una filogenia con Phylocom y se calcularon diferentes
componentes de diversidad para cada parcela ( riqueza taxonómica, diversidad
filogenética y edad media de las especies). Ajustando modelos lineares se contrastó el
efecto de la altitud sobre dichos componentes y se vio que la riqueza taxonómica y la
edad media de las especies aumentaron con la altitud, en sentido contrario a las
predicciones de la "hipótesis del conservadurismo tropical" (Tropical Conservatism
Hypothesis).
Para abordar el segundo objetivo se realizó una remedición de todos los árboles
cartografiados en tres parcelas permanentes de alrededor de 5000 m2 cada una,
representativas de tres estados diferentes de la sucesión del bosque montano. A partir de
las coordenadas y de los datos de registrados, y empleando diferentes funciones de
correlación de marca se analizó la distribución espacial del tamaño y del crecimiento
relativo y del tamaño. Se constató que mientras que el tamaño de los árboles presentó
una correlación espacial negativa, el crecimiento presentó correlación espacial positiva,
en ambos casos a distancias cortas. El rango y la magnitud de ambas correlaciones
aumentaron al avanzar la sucesión. La distribución espacial del crecimiento mostró una
correlación negativa con la distribución espacial de tamaños. Por otro lado, la
distribución espacial del crecimiento mostró una correlación negativa para árboles
semejantes funcionalmente y positiva cuando se calculó entre árboles con diferente
estrategia funcional. En conjunto, los resultados obtenidos señalan un aumento de la
importancia de procesos competitivos y una mayor estructuración espacial del
crecimiento y de la distribución de tamaños al avanzar la sucesión.
3
Para el tercer y cuarto objetivo se instalaron 52 parcelas distribuidas en bloques donde
se fertilizaron dos veces al año durante 6,4 años, se identificaron todos los individuos
mayores a 10 cm de DAP, y se midió el crecimiento diamétrico durante estos años
Con la adición de nutrientes realizada a los diferentes tipos de bosque en la gradiente
altitudinal, encontramos que el efecto sobre el crecimiento diamétrico en la comunidad
varia con el rango altitudinal, y el tipo de nutriente, analizando a nivel de las especies,
en la mayoría de los casos las especies comunes no tuvieron cambios significativos a la
adición de nutrientes.
Los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias para el entendimiento de la
diversidad, estructura y dinámica de los bosques tropicales de montaña.
4
ABSTRACT
The montane tropical forest is considered a megadiverse habitat that harbor an
enormous degree of endemism. This is mainly due to the high degree of environmental
heterogeneity found and the presence of different well defined ecological areas. These
forests have received more attention during the last decades, however, the information
regarding the responses of these forests to environmental change, is still scarce. These
forests are seriously endangered and are suffering serious threats, such as loss of
vegetative cover, changes in the nutrient cycles.
The work was divided in four specific objectives:
i) Characterization and analysis of the species richness altitudinal patterns in the
montane tropical forest of south Ecuador. Specifically, how species diversity changes
along altitudinal gradients.
ii) Exploring the spatial patterns of tree growth in three remnants of a montane tropical
forest, and analyze how tree neighborhood and functional similarity among trees
influence tree growth. Tropical Conservatism Hypothesis
iii) Understanding the effects of fertilization in arboreal species growth (increase in
diameter) of the montane tropical forest. Specifically we studied the effects of P and N
addition on three different forests across an altitudinal gradient.
iv) Know the response of the community of trees to the addition of nutrients in the
Andean montane forest; this objective was based on the supposition of deficiency of
three types of nutrients: P, N and Ca in this forest all formation and how the trees react
to the addition of these nutrients.
The present work was carried out in the montane tropical forest located in Bombuscaro,
San Francisco and Cajanuma close to Podocarpus National Park (PNP) on Consuelo
mountain range (Andean oriental range) at South of Ecuador.
5
Field work was carried out during 2008 and 2014.
To address the first objective, we randomly placed 54 plots along an altitudinal gradient.
In these plots, every individual larger than 5 cm of DBH was measured and identified.
A phylogeny was build with Phylocom and different diversity components (taxonomic
richness, phylogenetic diversity and average species age) were computed for each plot.
Linear models were used to test the effects of altitude on the diversity components. Our
results showed that, contrary to the Tropical Conservatism Hypothesis, both taxonomic
richness and average species age increased with altitude.
To address our second objective, all mapped trees in three successional permanent plots
(around ~5000 m2 each) were re-measured. Using different mark correlation functions,
we analyzed the spatial distribution of tree-size and tree relative growth rate. Whereas
tree size showed negative spatial correlation at fine spatial scales, relative growth rate
showed positive correlation at the same scales. The range and magnitude of those
correlations increased along successional stage. The spatial distribution of the relative
growth rate was negatively correlated with the spatial distribution of tree sizes.
Additionally, we found that the spatial correlation of the relative growth rate was
negative for functionally similar trees and positive when computed for functionally
different trees. In synthesis, our results point to an increase of competitive processes and
strong spatial structure of relative growth rate and tree size along succession.
For the third and fourth objectives, 52 plots were placed in a block design and were
fertilized twice a year for 6,4 years. In these plots all the individuals with DBH > 10 cm
were identified, and the diametrical growth was measured during these years.
The nutrient addition at the three different altitude forests, revealed that the effect on the
diametrical growth in the community varied with the altitudinal range.
6
When analyzed at species level, the addition of nutrients was no significant in most
cases. These results represent new evidences that will improved our understanding of
diversity patterns and structure, and the dynamics of tropical montane forests.
7
INTRODUCCIÓN
Los bosques montanos neotropicales a nivel mundial, representan uno de los
ecosistemas más diversos del mundo. Los bosques montañosos de los Andes Sur-
orientales son zonas de gran diversidad considerados uno de los puntos calientes de
biodiversidad (Myers et al. 2000, Busman 2006). Actualmente los bosques de montaña
en esta área, están ocupando áreas pequeñas o están altamente fragmentados (Brown y
Kapelle 2001). Los bosques de montaña del norte de los Andes (1000-3500 metros) son
actualmente una de las mayores prioridades de conservación en todo el mundo, debido a
su riqueza biológica y alto endemismo (Olson y Dinerstein 1997).
En Ecuador, el bosque montano es uno de los ecosistemas más amenazados (Mena-
Vásconez, 1995) y sólo el 7% de la superficie total está conservada (Valencia 1995). A
pesar de su importancia, las malas prácticas agrícolas y el incremento del uso de la tierra
por el crecimiento continuo de la población humana está causando la fragmentación de
los bosques, quedando los pequeños fragmentos restantes en zonas de difícil acceso
(Madsen y Øllgaard 1994, Ulloa y Homeier 2008). Por otro lado, los ecosistemas
forestales de montaña son muy frágiles a causa de sus fuertes pendientes, que permiten
a la erosión extrema bajo un régimen de lluvias fuertes (Bussman 2002).
En los últimos años se ha resaltado que la distribución de los bosques de montaña a lo
largo de gradientes de elevación les hace idóneos como laboratorios naturales para
examinar cómo los factores ambientales generan y mantienen los patrones de
distribución de la riqueza de especies, así como para analizar las variación de las
características estructurales de los bosques que crecen en montañas (Lomolino 2001;
Rahbek 2005; Nogue's- Bravo et al. 2008). La disminución de la riqueza de especies al
aumentar la altitud es uno de los patrones más consistentes en la ecología y biogeografía
en escalas espaciales regionales (Gaston 2000 y 2007, Hillebrand 2004, Lawton 1999).
8
Numerosos estudios han demostrado patrones monótonos, unimodales o multimodales
en la riqueza de especies con la elevación (Rahbek 2005). Algunos estudios han
demostrado un claro declive, lineal en especies y en la riqueza de las familias
taxonómicas con la elevación (Gentry 1988, Kitayama 1992, Vázquez y Givinish 1998,
Givinish 1999, Behera y Kushwaha 2007, Homeier et al. 2010, Salas-Morales et al.
2015).
En los bosques tropicales de montaña, el conocimiento de la distribucion espacial de las
especies y de sus atributos fisiológicos y funcionales es un aspecto poco estudiado. El
estudio de las causas y las consecuencias de estos patrones espaciales constituye un
tema importante de la ecología vegetal actual (Raventós et al. 2010). Las distribuciones
espaciales de los organismos, factores abióticos e interacciones ecológicas juegan un
papel fundamental en el mantenimiento de la estructura, funcionamiento y dinámica de
los ecosistemas (Maestre y Escudero 2009). El estudio del patrón espacial ayuda a
conocer el funcionamiento de poblaciones y comunidades de plantas, mediante el
estudio de su organización espacial, (Watt 1947), a partir de los patrones observados, se
permite inferir los procesos ecológicos subyacentes (Dale 1999, McIntire y Fajardo
2009).
Los bosques montanos presentan una menor estatura y menor productividad en
comparación con los bosques tropicales de tierras bajas sobre suelos similares (Grubb
1977, Tanner et al. 1992). La producción primaria y otros procesos de los ecosistemas
se ven limitados por las bajas tasas de aporte de nutrientes (Vitousek 1984, Vitousek y
Howarth, 1991; Tanner et al. 1998, Campo et al. 2004).
La disponibilidad de nutrientes controla procesos clave en todo los ecosistemas de la
tierra. El nitrógeno (N) y fósforo (P), ya sea individualmente o en combinación, limitan
9
la productividad primaria en la mayoría de los ecosistemas terrestres (Vitousek y
Howarth 1991, Elser et al. 2007, Vitousek et al. 2010, Homeier et al. 2012, Álvarez et
al. 2013.) Los ciclos ecológicos de estos elementos que antes estaban libres de
perturbaciones antropogénicas, recientemente se han visto gravemente afectadas por las
actividades humanas (Elser et al. 2007, Gruber & Galloway, 2008). Estas actividades
han alterado el suministro de N y P en suelos forestales, principalmente a través de las
concentraciones elevadas de N y P en las precipitaciones y el aerosol mineral
depositado en forma de polvo (Pett-Ridge 2009.) Las principales razones para el
aumento de la deposición de N en los trópicos, está dada por la quema de biomasa
(Fabian et al. 2005), un mayor consumo de fertilizantes nitrogenados en la agricultura y
el alto consumo de combustibles fósiles (Galloway et al. 2004).
Tanner (1992) detectó diferencias en las respuestas de crecimiento en fertilizaciones
con N y P. Y los estudios realizados por Vitousek y Farrington (1997), encontraron un
aumento en el crecimiento del tronco de diámetro con N y P. En el Ecuador, en la
actualidad se desconoce cómo responderán los bosques tropicales de montaña, uno de
los ecosistemas más diversos del planeta, a esta adicción. Una de las previsiones que se
han realizado sobre la alteración global del ciclo del nitrógeno es que se modificarán
selectivamente las tasas de crecimiento de las plantas y que esto afectará notablemente a
la diversidad en los ecosistemas (Vitousek 1994).
10
OBJETIVOS:
Esta disertación doctoral ha sido estructurada en cuatro capítulos que cubren diferentes
aspectos y etapas de la investigación. El objetivo principal es:
Determinar el crecimiento forestal en el bosque tropical de montaña: efectos de la
diversidad florística y de la manipulación de nutrientes.
Objetivos específicos:
1) Caracterización y análisis de la diversidad florística en un bosque tropical de
montaña en el sur del Ecuador a lo largo de un gradiente altitudinal.
Los bosques tropicales de montaña en el Ecuador se desarrollan sobre áreas
geogeográficas muy singulares, marcados por la diferenciación geológica,
topográfica, climática y una vegetación muy peculiar en composición y estructura.
En este estudio pretende conocer cómo varía la diversidad florística y la estructura
de los bosques en diferentes rangos altitudinales.
2) Patrones espaciales en tres remanentes boscosos de un bosque tropical de
montaña.
Durante las últimas décadas, el conocimiento sobre el funcionamiento de los
bosques tropicales se ha incrementado; sin embargo, aún existen problemas para
comprender los procesos subyacentes de la dinámica en estos ecosistemas de gran
importancia en términos de biodiversidad. En el presente trabajo pretende conocer
cuál es la la distribución espacial del crecimiento y como varía su relación con la
distribución de tamaños, la vecindad y la semejanza funcional a lo largo de la
sucesión
3) Limitación del crecimiento de arboles por los nutrientes del suelo en un bosque
tropical de montaña en el sur del Ecuador
11
En los trópicos, los bosques montanos son de baja estatura y la baja productividad
en comparación con los bosques tropicales de tierras bajas. Este estudio combina
trabajos experimentales y descriptivos a lo largo de un transecto altitudinal (1000 a
3000m) de bosques de montaña para investigar el tipo de limitación nutritiva a
elevaciones diferentes, las respuestas fisiológicas y morfológicas de los árboles a la
adición de N y/o P, y la relación entre la diversidad de especies arbóreas y su
productividad, con respecto a la disponibilidad de nutrientes.
4) Efectos de la adición de nutrientes en el crecimiento de los árboles en el bosque
montano bajo en el sur Ecuador.
Se conoce que los bosques montanos tienen una baja estatura y baja productividad
debido a factores como: pendiente acusada, altitud, bajas temperaturas, posibles
excesos de agua, que condicionan una baja disponibilidad de nutrientes minerales,
como Nitrógeno y Fosforo, que son fundamentales para un buen desarrollo de los
bosque (Tanner et al. 1992).
Con este objetivo pretendemos conocer la influencia de la fertilización con N, P y
Ca, en el crecimiento diamétrico, de los individuos con un DAP ≥ 10 cm, en el
bosque montano bajo.
12
METODOLOGÍA GENERAL Y ÁREA DE ESTUDIO
Área de estudio
El presente trabajo se llevo a cabo, en el bosque tropical de montana que se encuentra
localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus (PNP) en la cordillera
del Consuelo, que forma parte de la cadena oriental de los Andes del sur del Ecuador.
El bosque de neblina montano es un tipo de vegetación compuesto por árboles cargados
de abundante musgo; las epífitas (orquídeas, helechos y bromelias) son muy numerosas
y, probablemente es el sitio donde se concentra la más alta biodiversidad (Sierra, 1999).
Según Madsen (1989), el bosque nublado del Parque Nacional Podocarpus (PNP) es una
zona de megadiversidad y alto grado de endemismo, por estar en contacto y transición
entre diferentes zonas ecológicas: las ecoregiones Andes del Norte y Andes del Sur;
estos constituyen ecosistemas forestales con una flora y una estructura característica;
ellos normalmente ocurren en una franja altitudinal donde el ambiente se caracteriza por
una persistente o estacional cobertura por nubes, esta persistente nubosidad reduce la
radiación solar y el déficit de vapor, llegando a suprimir los procesos de
evapotranspiración; los árboles dominantes del dosel generalmente exhiben troncos y
ramas retorcidos o tortuosos, presentando hojas más pequeñas y coriáceas, los suelos en
general son húmedos y presentan una gruesa capa de materia orgánica (Hamilton et al.
1995).
En el capitulo 1 y 3 del presente trabajo, seleccionamos tres sitios de estudio a lo largo
de una gradiente altitudinal: 990-1,100m s.n.m. (Bombuscaro, S4° 7´, W 78° 58), 1,950
a 2,100m s.n.m. (San Francisco, S 3° 58´, W 79° 04) y 2,800-3,000m. s.n.m (Cajanuma,
04°06´, W79° 11´). El sitio Bombuscaro se encuentra dentro del Parque Nacional
Podocarpus (PNP) a 5 km de la ciudad de Zamora, provincia de Zamora Chinchipe, el
13
tipo de vegetación es “ bosque lluvioso premontano” (Homeier et al.2008, p. 89). El
sitio San Francisco está situado entre las ciudades de Loja y Zamora en la reserva
privada San Francisco (RSF), ubicada al límite del PNP. El tipo de vegetación es
“bosque lluvioso montano bajo” (Homeier et al. 2008). El sitio Cajanuma, está
localizado al sur de la ciudad de Loja dentro del PNP. La clasificación del tipo de
bosque es “bosque lluvioso montano alto” (Homeier et al. 2008).
Para el capitulo 2 y 4 fueron desarrollados, en el bosque lluvioso montano bajo
(Homeier et al. 2012), situado en la estación Biológica Chamusquin (EBC) y Estacion
científica San Francisco se localiza en el Km 27 de la vía Loja- Zamora en el sur del
Ecuador, la EBC está geográficamente localizada al 3°58´37.66´´ Sur, 79°05´23.63´´
Oeste con una elevación de 2100 m. snm. El área de estudio se caracteriza por presentar
condiciones climáticas con una precipitación anual de 2200mm, presentando una
temporada ligeramente seca en el mes de noviembre. La temperatura promedio es
15.3°C con una fluctuación anual muy baja (1,2 °C) en comparación con la fluctuación
diaria (11,1 °C) (Bendix et al., 2006).
Metodología general
Para cumplir el objetivo 1 y 2 se marcaron y midieron todos árboles con un DAP ≥ 5
cm. Para el objetivo 1 se instalaron los cuadrantes a lo largo de la gradiente altitudinal,
para el objetivo 2 utilizamos parcelas istalada por el Instituto de Ecología de la UTPL
en el año 2006, estas tres parcelas de estudio presentan diferente grado de sucesión: 2
parcelas se encuentran en la estación biológica Chamusquin de la Universidad técnica
particular de Loja (UTPL), se dividieron en dos zonas: Zona A con una área de 5610m2,
Zona B con una área de 4366m2 y Zona C, está situada en la reserva privada San
Francisco (RSF), con una área de 5200m2. De acuerdo a las características biológicas se
14
clasificaron las especies en 4 grupos funcionales: tolerantes a la sombra (TS), tolerantes
parciales a la sombra (TPS), pioneras de vida larga (PVL) y pioneras de vida corta
(Turner, 2004; Poorter et al., 2006), Para establecer el crecimiento del diámetro, en estas
parcelas se realizo una re-medicion luego de 6 años de haber sido instaladas.
Para los capitulos experimentales de manipulación de nutrientes, seleccionamos e
instalamos 102 cuadrantes de 20 x20m (400m²), 34 cuadrantes por elevación: Se
marcaron y se colocaron dendrómetros permanentes a todos árboles con un DAP ≥ 10
cm. los cuadrantes se instalaron siguiendo un diseño en bloques, los tratamientos se
ubicaron al azar siguiendo la secuencia: N, P, N+P y un tratamiento control sin
fertilizar, cada tratamiento con cuatro repeticiones, los cuadrantes fueron separados 10
m uno del otro.. En el caso del objetivo 4, en el sector San Francisco, se incorporo Ca al
diseño experimental. La fertilización se realizó dos veces por año y se tomaron datos de
crecimiento durante 6,4 años después de la primera fertilización.
15
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21
CAPÍTULO 1
ELEVATIONAL PATTERNS OF SPECIES RICHNESS, PHYLODIVERSITY AND
SPECIES AGE OF TREE ASSEMBLAGES IN ANDEAN RAINFOREST
CONTRADICT THE TROPICAL CONSERVATISM HYPOTHESIS
Yvonne Tiede1
Nixon Cumbicus² Jaime Peña³ Dr. Jürgen Homeier4
Prof. Dr. Birgit Ziegenhagen5
Prof. Dr.
Jörg Bendix6 Prof. Dr. Roland Brandl
7 Prof. Dr. Nina Farwig
1
1Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Conservation Ecology Karl-von-Frisch-
Straße 8, D-35043 Marburg, Germany
²Universidad Técnica Particular de Loja Departamento de Ciencias Naturales, Sistematica y
diversidad San Cayetano Alto, Loja, Ecuador
³Universidad Nacional de Loja Ciudad Universitaria Guillermo Falconí Espinosa La Argelia
Casilla Letra S, Av Pío Jaramillo Alvarado, Loja EC110103, Ecuador 4Universität Göttingen Albrecht-von-Haller Institute for Plant Sciences, Plant Ecology and
Ecosystem Research Untere Karspüle 2, D-37073 Göttingen, Germany 5Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Conservation Biology Karl-von-Frisch-
Straße 8, D-35043 Marburg, Germany 6Philipps-Universität Marburg Faculty of Geography, Laboratory for Climatology and
Remote Sensing Deutschhausstraße 12, D-35037 Marburg, Germany 7Philipps-Universität Marburg Faculty of Biology, Ecology Karl-von-Frisch-Straße 8, D-
35043 Marburg, Germany
Manuscrito enviado en el mes de agosto para una edicion especial de: 'Erdkunde'
22
ABSTRACT
The Tropical Conservatism Hypothesis (TCH) links ecological, historical and evolutionary
processes to explain species richness and composition of species assemblages. It assumes that
regions with tropical climates were the most stable in the history of the earth. Furthermore,
this hypothesis assumes that traits that allow species to exist in certain climates are
phylogenetically conserved. Therefore, species richness, phylogenetic diversity as well as
mean age of species within assemblages should be high in tropical climates and should
decrease toward temperate climates. As climatic gradients along elevational gradients
resemble climatic changes along latitudinal gradients, the predictions of the TCH have been
also invoked for elevational gradients in the tropics. However, recent studies on tree
assemblages along latitudinal and elevational gradients found patterns contradicting the TCH.
To shed light on these contradicting findings we analyzed the effect of elevation on the
taxonomic species richness of tropical trees, the phylogenetic diversity and the phylogenetic
age of tree assemblages in an Andean mountain rainforest in southern Ecuador. The Andean
slopes are an ideal location in which to test the predictions of the TCH as the high elevation
habitats of the Andes are relatively young and historical as well as ecological processes
should therefore be evident within assemblages of species. Our results contradict the
predictions of the TCH: Elevation showed no effect on species richness of trees. Furthermore,
phylodiversity and mean age of tree species weighted by abundance increased with elevation.
Gymnosperms (and old angiosperms) with biogeographical origins in Gondwana were the
drivers of the observed patterns of phylodiversity and age. Our results underscore the marked
contribution of old plant lineages with a Gondwanan origin to the phylodiversity and age of
tree assemblages of the high elevation habitats of the Andes.
KEYWORDS
23
Ecuador, vegetation geography, species assembly, elevational gradient, phylogenetic niche
conservatism, orogeny
INTRODUCTION
Although various exceptions at low taxonomic levels exist (Algar et al. 2009; Romdal et al.
2013), the decrease of species richness with increasing latitude is one of the most consistent
patterns in ecology and biogeography on continental spatial scales (Gaston 2000; 2007;
Hillebrand 2004; Lawton 1999). Numerous hypotheses have been proposed to explain this
large scale pattern invoking ecological, historical, and evolutionary processes (e.g. Wiens et
al. 2006; Willig et al. 2003). During the last decades variables describing climate and
productivity were used to explain from an ecological point of view the various latitudinal
gradients of species richness (for a recent meta-analysis see Field et al. 2009). Climate may
influence species richness along two lines. First, climate influences productivity and thereby
the resource availability for species. Second, the colder, seasonal and therefore harsher
climates at higher latitudes decrease the probability that the abiotic conditions provided by
northern areas match the tolerances of species. Thereby, the selection of a particular set of
species by the environment (environmental filtering) influences not only species richness
(Graham and Fine 2008; Pavoine and BonsalL 2011) but also the composition of regional
species pools and local assemblages (Lebrija-Trejos et al. 2010; Pavoine and Bonsall 2011;
Spasojevic and Suding 2012). However, the species pools on which ecological processes
(such as environmental filtering) operate are defined by biogeographical and historical
contingencies as well as by evolutionary processes, particularly the geological history of the
earth, speciation, extinction and dispersal (Raven and Axelrod 1974; Ricklefs and Schluter
1993; Ricklefs 2004). For example, the breakup of the super-continent Gondwana (Morley
2003) influenced the location of landmasses, the global climate and the formation of
mountains. This had worldwide consequences for speciation and extinction which in turn
24
influenced the continental and regional species pools as well as local assemblages (Briggs
1995; Hoorn et al. 2010). Therefore, for a comprehensive understanding of recent patterns in
species richness a combined consideration of historical as well as ecological processes is
extremely important (Mittelbach and Schemske 2015).
This link between historical biogeographical and more recent ecological processes is
emphasized by the Tropical Conservatism Hypothesis (TCH; Wiens and Donoghue 2004).
First, the TCH assumes, that the tropics were (on geological time scales) the most stable
biome. Indeed, the earth’s surface has been mainly tropical since the early Cretaceous (~ 146
mya; Raymo and Ruddiman 1992), whereas temperate and arctic environments have existed
only since the global cooling during the Eocene (~ 50 mya; Graham 2011). Tropical lineages
therefore had a considerable time span and area in which to speciate, leading to high species
numbers within some tropical lineages (Stephens and Wiens 2003; Wiens and Donoghue
2004). Second, species with tropical origins are adapted to tropical climates, and third,
conservatism in traits retards the evolution of adaptations to non-tropical conditions and
therefore the colonization of extra-tropical regions (tropical niche conservatism; Wiens and
Donoghue 2004; Wiens et al. 2010). Overall, the adaptation to tropical climates, niche
conservatism, and environmental filtering leads to a decrease of species richness with
increasing latitude. Furthermore, the TCH predicts a decrease of phylodiversity (only species
of particular lineages and therefore phylogenetically related species are able to colonize
higher latitudes) and of the phylogenetic age of species with increasing latitude (WIens and
Donoghue 2004). To date, patterns predicted by the TCH have been analyzed on large spatial
scales and many analyses claimed to find results consistent with the TCH (Giehl and
Jarenkow 2012; Hawkins et al. 2011, 2014; Hillebrand 2004; Jansson et al. 2013; Kerkhoff et
al. 2014; Qian et al. 2013, 2014; Romdal et al. 2013; but see Boucher-Lalonde et al. 2015;
Huang et al. 2014).
25
The TCH assumes that environmental filtering allows only a subset of species in tropical
lineages to colonize arctic areas (Wiens and Donoghue 2004). However, this idea can also be
used to explain the patterns of species richness along other environmental gradients, most
importantly the elevational gradient (for a review of elevational gradients see Rahbek (1995,
2005)). As changes in climate and particular in temperature along elevational gradients are
often steeper than along latitudinal gradients (Körner 2007), elevational gradients within
tropical regions are ideal systems for further tests of the TCH. In Indonesia, for example,
decreasing phylodiversity was found along an elevational gradient (Dossa et al. 2013) –
results wich support the TCH. Evidence contradicting the TCH, however, is found in two
recent studies which reported older instead of younger tree assemblages at high elevations and
at mid to high latitudes in South America due to the historical dispersal of ancient Gondwanan
elements (Qian 2014; Segovia et al. 2013).
The tropical Andes are of great value for studying elevational effects on species assembly
processes of plants (Antonelli et al. 2009; Pennington et al. 2010). We selected one of the
Andean hotspots of biodiversity (Myers et al. 2000), represented by the mountain rain forests
in Ecuador, as an ideal study system for a further test of the TCH. First, the Andean mountain
chain is geologically relatively young – its orogeny began in the Paleogene around 65 mya
(which overlaps temporally with the emergence of temperate climate zones) but they reached
their highest and final elevation only between 2 mya and 15.000 years ago (Hoorn et al.
2010). Second, the Andean uplift had important effects on ecosystems through the creation of
new high elevation habitats as well as by acting as a barrier and corridor for dispersal of cold
adapted species (Hoorn et al. 2010; Luebert and Weigend 2014). Consequently, the effect of
(historical) biogeographical as well as of recent ecological processes should have left an
imprint on the composition of the species assemblages along Andean slopes. We tested the
predictions of the TCH that species richness, phylodiversity and phylogenetic age of species
should decrease with elevation along Andean elevational gradients in Ecuador.
26
2 METHODS
2.1 Study area
The study area is located in South Ecuador at 1000 – 3000 m a.s.l. on the eastern Cordillera of
the Andes in the provinces of Loja and Zamora-Chinchipe. The topography in the study area
is generally very steep (20-50°). Soil conditions are heterogeneous with a generally good
nutrient supply at lower elevations and in valleys compared to more unfavorable nutrient
conditions for plant growth at high elevations (Wilcke et al. 2008; Wolf et al. 2011). The
climate of the study area is perhumid with peak rainfall occuring in June, July and August
(Rollenbeck and Bendix 2011). Annual rainfall is high with ~ 2000 mm (Zamora), ~ 2200
mm (ECSF-Met. Station; ~ 2300 mm including occult precipitation) and ~ 4800 mm (Cerro
Met. Station; ~ 6700 mm including occult precipitation) at 1000, 2000 and 3000 m a.s.l.,
respectively (Bendix, Rollenbeck, Fabian et al. 2008; Bendix, Rollenbeck, Richter et al.
2008). However, it should be stressed that the local amount of annual rainfall is strongly
influenced by the strength of topographic sheltering against the easterlies (Bendix et al. 2006;
Rollenbeck and Bendix 2011; Wagemann et al. 2015). The mean annual air temperature
decreases with elevation from 20.0 to 15.5 to 9.5° C at 1000, 2000, and 3000 m a.s.l.,
respectively, with a typical moist adiabatic lapse rate of around -0.6 K per 100 m (Bendix,
Rollenbeck, Richter et al. 2008).
2.2 Study design
The study design comprised three different elevation levels (~ 1000 m a.s.l.; ~ 2000 m a.s.l.
and ~ 3000 m a.s.l.). Each elevation level contained 18 permanent plots, each 20 m x 20 m in
size. The minimum distance between all plots was 0.02 km and the maximum distance was
23.8 km, with a mean of 14 km (maximum distance between plots within the same elevation
level was 1.5 km, mean plot distance within the elevation levels ranged from 292 m to 704
27
m). For more detailed information on the location of the study sites see Supplement S1, for a
map of the study area with study site locations see JANTZ et al. (2014).
In each plot all trees (woody plants with a dbh ≥ 5 cm at 1.3 m height) were recorded and
determined to species level where possible (69 %), otherwise to morpho-species (31 %).
Families were classified after APG III (The Angiosperm Phylogeny Group 2009). Tree ferns
(Cyatheales) were excluded from the present analysis.
2.3 Phylogenies
We used the most recent list of woody plant species of the New World from WEISER et al.
(2007) to retrieve a complete phylogenetic megatree for the age calibration. The list includes
12,980 species, approximately 50 – 70 % of the total number of woody species of the New
World (Slik et al. 2015). We added all species that occurred in our study plots but which were
not listed by Weiser et al. (2007). The family classification for each species was derived from
online databases of the National Centre for Biotechnology Information (NCBI,
www.ncbi.nlm.nih.gov/), the Integrated Taxonomic Information System (ITIS,
www.itis.gov/), or the Global Biodiversity Information Facility (GBIF, www.gbif.org/). The
resulting list comprised 13,188 woody plant species of 1288 genera from 203 different
families. Based on this list we calculated the topology of the phylogeny for the 13,188 species
using the software program Phylocom, version 4.2 (Webb et al. 2002) with the newest
available phylogenetic megatree (R20120829mod.new; Gastauer and Meira-neto (in press);
Supplement S2). To assign the branch lengths of the phylogenetic megatree we used the
‘bladj’ module of Phylocom with an age file matching the megatree (age_exp.; Gastauer and
meira-neto (in press); Supplement S3) which uses age estimates from BELL et al. (2010). The
‘bladj’ algorithm uses the provided age estimates for specific nodes in the phylogeny and
distributes the remaining undated nodes evenly between the estimated nodes. This two-step
approach is widely used in ecological studies using plant phylogenies (Kress et al. 2009; Slik
28
et al. 2009; Swenson et al. 2007; Webb et al. 2002; but also see Swenson et al. 2006). From
the obtained dated megatree we extracted the dated phylogeny for the subset of tree species in
our dataset, which we call the “local tree”. This method ensures that the age calibration of the
local tree is based on the most comprehensive megatree of possible New World tree species,
where the age estimates of the remaining internal nodes of the local tree persist.
2.4 Diversity components
2.4.1 Taxonomic richness
As the number of species depends on sample size (Colwell et al. 2012) we used a rarefaction
method according to Hurlbert (1971) to calculate the expected species richness in random
subsamples of 17 individuals (smallest number of individuals sampled within a plot) per plot.
2.4.2 Phylogenetic diversity
We used two different measures for phylogenetic diversity, the mean pairwise phylogenetic
distance between individuals (MPD) and the mean nearest phylogenetic taxon distance
between individuals (MNTD). The MPD is a useful measure to detect tree-wide patterns of
phylogenetic clustering and evenness for the species which co-occur within a plot (Kembel et
al. 2010). To calculate standardized effect sizes (ses) of the MPD values (sesMPD), we used a
null model approach as proposed by Swenson et al. (2012) where we shuffled the tip labels of
the phylogeny of our local tree 1000 times.
sesMPD=(obs MPD-exp MPD)/sd(exp MPD)
ObsMPD was the observed MPD within a plot from the local tree, expMPD was the mean of
the randomizations of the null-model and sd was the standard deviation of the randomly
calculated MPD values. The MNTD uses nearest neighbor distances between individuals and
is useful to detect patterns close to the tips of the phylogenetic tree. We calculated
standardized effect sizes of MNTD (sesMNTD) using the approach as for the MPD. The
29
calculations of both phylodiversity metrics were conducted using the package ‘ape’ for R
(Paradis et al. 2004). To test the influence of the gymnosperm species in our dataset we
additionally calculated the phylodiversity measures sesMPDred and sesMNTDred for the
dataset without gymnosperms (excluded species: ‘Podocarpus oleifolius’ and ‘Prumnopitys
montana’, both Podocarpaceae).
2.4.3 Age of species
The phylogenetic age of species is defined as the branch length that leads from the closest
relative to the considered species (in the terminology of Vellend et al. (2010) this is a type I
metric of phylogenetic diversity whereas MPD is a type II metric). We extracted this terminal
branch length for all species recorded on the plots from the phylogeny of the dated megatree
of the New World woody species. We calculated the mean age for each study plot across the
co-occurring individuals. We calculated the mean plot ages also after excluding
gymnosperms.
2.5 Statistical Analyses
We tested for effects of elevation on i) species richness, ii) phylodiversity, and iii) mean age
of species within the tree assemblages in our study plots using linear models. To account for
the effect of species richness on our measures of phylogenetic diversity, we included rarefied
species richness as a covariate in models ii) and iii). We compared the patterns of
phylodiversity and phylogenetic age for the complete assemblage as well as for the
assemblage without gymnosperms. We investigated the pairwise differences between
elevation levels (1000, 2000, and 3000 m a.s.l.) for phylodiversity and age with a post-hoc-
test (Tukey test). Additionally we tested for a correlation between the observed and
standardized MPD and mean age for the complete and the reduced dataset respectively. All
statistical analyses were done in the ‘R’ environment (R Core Team 2014), using the add-on
packages ‘ape’ (Paradis et al. 2004), ‘party’ (Hothorn et al. 2006), ‘picante’ (Kembel et al.
2010), ‘vegan’ (Oksanen et al. 2014), and ‘phytools’ (Revell 2012).
30
3 RESULTS
3.1 Species richness
Within our 54 study plots we recorded in total 3740 tree individuals (woody plants with
dbh ≥ 5 cm), belonging to 420 species, 178 genera and 72 families. Two species were
gymnosperms (Podocarpus oleifolius and Prumnopitys montana). The most species rich
families were Lauraceae (47 species), Rubiaceae (39 species), and Melastomataceae (37
species). The original numbers of individuals and species differed between the elevation
levels: We found 994 tree individuals representing 177 species at 1000 m, 1172 individuals
and 187 species at 2000 m, and 1574 individuals and 99 species at 3000 m a.s.l. The two
gymnosperm species only occurred on the mid- and high elevation plots (Table 1). The
rarefied species richness for a random sample of 17 tree individuals from each of the 400 m2
plot ranged from 6 to 15 with a mean of 12. There was no significant relationship between
rarefied species richness and elevation (Figure 1).
Table 1. List of the oldest tree species (those with phylogenetic ages > 100 myr) recorded
on our study plots. The table reports family, species age, abundance (accumulated number of
individuals recorded on the three elevation levels), historical origin and the reference
respectively. Note that the most abundant species per elevation level comprised 100, 69, and
133 individuals (at 1000 m, 2000 m and 3000 m respectively).
Family Species Age
[myr]
Abundance
(1000,
2000, 3000
m a.s.l.)
Biogeographic
origin
Reference
Podocarpacea Podocarpus
oleifolius
171 0, 8, 25 Gondwana (DILCHER 1971)
31
Prumnopitys
montana
171 0, 2, 8 Gondwana (DILCHER 1971)
Winteraceae Drimys
granadensis
115 0, 0, 17 Gondwana (RAVEN and
AXELROD 1974)
Loranthaceae Gaiadendron
punctatum
113 0, 0, 10 Gondwana (WIENS and BARLOW
1971)
Figure 1. Rarefied species richness (n = 17 trees) in the study plots in relation to elevation.
3.2 Phylodiversity
The phylodiversity of tree assemblages with emphasis on the clade level (sesMPD) ranged
from -1.70 to 3.36 with a mean of -0.02. SesMPD increased with elevation with rarefied
species richness showing no additional effect (multiple R² of linear model = 0.28, pelevation <
32
0.001, prichness = 0.56, df = 52; Figure 2 A). A post-hoc test showed significant differences
between the high and low as well as between the high and mid elevation level (Tukey test:
high-low p < 0.001, high-mid p = 0.018, low-mid p = 0.223). The phylodiversity with
emphasis on the tip level (sesMNTD) ranged from -2.43 to 1.64 with a mean of -0.68. There
was no significant effect of elevation on sesMNTD (multiple R² of linear model = 0.02,
pelevation = 0.70, prichness = 0.33, df = 51; Figure 2 B). The phylodiversity analysis for the
reduced dataset (without gymnosperms) showed sesMPDred values from -3.46 to 1.35 with a
mean of -0.96. The values for sesMNTDred ranged from -2.63 to 1.08 with a mean at -0.89.
Elevation had no significant effect on sesMPDred as well as on sesMNTDred (all multiple
R2 < 0.06, all pelevation > 0.12, all prichness > 0.21; Figure 2 C, D).
33
Figure 2. Observed relationships between different phylodiversity measures of the tree
assemblages (A, B) and of assemblages after removing gymnosperms (C, D) and elevation.
SesMPD (standardized effect size of the mean pairwise distance) focuses on the diversity at
the clade level (A, C), sesMNTD (standardized effect size of the mean nearest taxon distance)
focuses on the diversity at the tip level of the phylogenetic tree (B, D). Line indicates
significant linear relationship (p < 0.05).
3.3 Age of species
The ages of species in the study plots ranged from 3 myr (two Helicostylis-species from the
family Moraceae) to 171 myr (the two gymnosperm species from the genus Podocarpus and
34
Prumnopitys, both Podocarpaceae). The mean ages of species within the plots ranged from
14 myr to 41 myr with a mean of 25 myr. Excluding the gymnosperms from the dataset
changed the mean ages to values ranging from 14 myr to 33 myr with a mean of 23 myr.
We found an increase of the mean age of species weighted by abundance with elevation
(multiple R² of linear model = 0.23, pelevation< 0.001, prichness = 0.72, df = 51, Figure 3 A). This
significant correlation disappeared when gymnosperms were excluded from the dataset
(multiple R² = 0.08, pelevation = 0.07, prichness = 0.54, Figure 3 B). The observed and
standardized MPD values were positively correlated with mean age (r²MPD = 0.23,
r²sesMPD = 0.35, both p < 0.001, df = 52); the correlations were not significant when we
excluded gymnosperms from the dataset (both r² < 0.001, both p > 0.9, df = 52).
Figure 3. Relationship between mean age of species weighted by abundance and elevation.
There was a significant positive relationship between mean ages and elevation for the
complete tree assemblage (A). Excluding gymnosperms from the calculation of the mean ages
resulted in a non-significant relationship to elevation (B). Line indicates significant linear
relationship (p < 0.05).
35
4 DISCUSSION
Overall, our results contradict the predictions of the Tropical Conservatism Hypothesis
(TCH). Elevation had no effect on species richness of trees across the sampled plots, and
phylodiversity and age of tree assemblages increased with elevation. Considering only the
angiosperms, no relationship between elevation and phylodiversity or mean age of species
weighted by abundance was found, indicating that gymnosperms are the drivers for the
positive correlation of phylodiversity and age of species with elevation.
4.1 Taxonomic richness
Contrary to our expectation, species richness corrected for sample size did not decrease with
increasing elevation. This finding seems to contrast the general pattern of species richness
along elevational gradients that was found to be hump-shaped or decreasing (Lomolino 2001;
Rahbek 1995). Three possible reasons might explain our findings. First, a high number of
endemic tree species at the mid and high elevation level could indicate high speciation rates in
lineages adapted to high elevations (Homeier et al. 2010). If correct, this hypothesis would
also predict a decrease of the species age with elevation, which was not found in our analyses.
Second, our study design did not cover the whole elevation range of all tree species and our
plots were not distributed continuously along the gradient (Rahbek 1995). Furthermore,
different levels of standardization regarding the effect of area and sampling effort make
comparisons among studies difficult (Rahbek 1995, 2005). Third, factors other than elevation
may have influenced the distribution of species richness. For instance, Peters et al. (2014)
proposed a combination of trade winds, high precipitation, high soil water content, and
complex topography to be important factors leading to high tree species richness at high
elevations. At this time, we do not have the amount of data needed for a deeper understanding
of species richness along the investigated elevational gradient.
4.2 Phylodiversity
36
Based on the TCH we expected to find phylogenetic diverse assemblages at low elevations
and a decrease in phylodiversity with increasing elevation, comparable to results from a
tropical volcano in Indonesia (Dossa et al. 2013). However, we found a contrasting trend for
the clade-level metric of phylodiversity along the gradient. Our results are in agreement with
reports by Tallents et al. (2005) and Culmsee and Leuschner (2013), who analyzed the
phylodiversity of tree assemblages (including angiosperms and gymnosperms) in Tanzania
and Malesia (see Table 2). Tallents et al. (2005) explained the high phylodiversity at high
elevations by the presence of gymnosperms. Our analysis confirms the importance of
gymnosperms for the phylogenetic patterns, as we found gymnosperm species only within the
mid and high elevation plots even though the gymnosperms were not among the most
common species (see Table 1). Furthermore, we detected the pattern of increasing
phylodiversity at the clade-level (sesMPD) but not at the tip-level (sesMNTD). As
gymnosperms originated during the Carboniferous around 319 mya (BECK 1966; GALTIER
and Rowe 1989) – long before the ancestral line of angiosperms originated in the Jurassic
around 160 mya (De Bodt et al. 2005) – gymnosperms can be regarded as phylogenetic
‘outgroup’. Consequently, the presence of gymnosperms in an assemblage has an impact on
the clade-level, but not on the tip-level phylodiversities.
We detected no relationship between phylodiversity and elevation when considering only
angiosperms. Phylodiversity of angiosperms in the Rocky Mountains and in China has been
reported to increase with elevation (Bryant et al. 2008; Qian et al. 2014, see Table 2). The
finding of no relationship with elevation and the increase of phylodiversity with elevation
both contradict the idea that environmental filtering is important at high elevations (Hardy et
al. 2012; Qian et al. 2014). One possible explanation is facilitation, whereby facilitator species
change habitat conditions that permit distantly related species to persist (Bryant et al. 2008).
37
Overall, our results of the phylodiversity analysis emphasize the role of gymnosperms as
drivers of the phylodiversity pattern along the elevational gradient, although gymnosperms
had low abundances.
4.3 Age of species
Mean age and phylodiversity of tree assemblages were moderately and positively correlated
across plots when using metrics that incorporated abundances. However, this correlation was
not significant for the mean ages and phylodiversities without abundance weighting. This
suggests that the phylodiversity and mean age we used in our analysis were influenced by the
distribution of abundances within plots. In addition, the correlation disappeared when
gymnosperms were excluded from the dataset, emphasizing again the ‘outgroup position’ of
gymnosperms. Thus, angiosperm assemblages containing old species were not per se
phylogenetically more diverse, which underlines that these two metrics – while using similar
data sets – measure independent characteristics of the assemblages. Furthermore, we would
like to note that we are aware of the ‘missing branches problem’ when estimating taxon ages
(Chown and Gaston 2000). However, by using a tree for almost all species occurring in the
species pool, we have minimized the problem as much as possible.
The mean phylogenetic ages of the tree assemblages (including gymnosperms) increased with
elevation. These findings contradict predictions of the TCH as well as the pattern at the
latitudinal scale where younger species were often found at higher latitudes and colder
temperatures (Hawkins et al. 2003, 2011; Jansson et al. 2013; Kerkhoff et al. 2014; Qian et al.
2013). Drivers of this pattern were again gymnosperm species, as the relationship disappeared
when we excluded gymnosperms from the tree assemblages. The two gymnosperms from the
Podocarpaceae were by far the oldest species in the tree assemblages (> 55 myr older than the
oldest angiosperm species) and were restricted to the mid and high elevation plots, but with
relatively low abundances. Note, however, that even a finding of no change of the mean taxon
age with elevation contradicts the TCH. Our results are therefore in line with two recent
38
studies from South America which also found contradictions of the TCH with increasing
mean family ages with increasing elevation and increasing latitude for assemblages of
angiosperm trees (Qian 2014; Segovia et al. 2013; see Table 2). One reason why we did not
find a pattern of the mean age of angiosperm assemblages with elevation similar to the
patterns observed by Qian (2014) and Segovia et al. (2013) could be the different age
assignment to each species. While we assigned each species its age as estimated by the bladj
option (see Methods section), the two other studies assigned each species the age of its family.
The bladj method leads to more heterogenous species ages, especially for families with
numerous genera, which influences the results of the mean age calculations. Furthermore, we
calculated mean ages across individuals weigthed by abundace, whereas Segovia et al. (2013)
calculated mean ages across species and Qian (2014) calculated both. Even though Qian
(2014) found similar patterns for both metrics, our results suggest that the distribution of
abundances influenced the average ages on our plots. Direct comparisons of the study results
are therefore difficult. Qian (2014) and Segovia et al. (2013) proposed that the occurrence of
elements from old floras with extra-tropical origins in high elevation habitats causes higher
average ages of the tree assemblages. Segovia and Armesto (2015) pointed out that the
distribution center of species belonging to the Austral-Antarctic flora is around 40° S in
southern South America (Kerkhoff et al. 2014), and macrofossils from Podocarpus have been
reported from the Paleocene (~ 60 mya) of Patagonia (Morley 2011). The Andean uplift
during the Neogene created more temperate habitat at higher elevations and could have
allowed the northward migration of Gondwanan taxa into tropical latitudes along the slopes of
the mountains. Our results support this idea as the historical origins of the two gymnosperm
species and the two oldest angiosperms were located on the Gondwanan landmass (Dilcher
1971; Raven and Axelrod 1974; Wiens and Barlow 1971; see Table 1). We consequently
suggest that the immigration of old plant species with Gondwanan origins into South America
39
and their subsequent dispersal along the rising high elevation habitats was an important driver
for the species composition of tree assemblages along the Andean slopes.
5 Conclusion
We found patterns of species richness, phylodiversity, and average species age for tree
assemblages along an elevational gradient in the tropical Andes of Ecuador that contradict the
TCH. We could show that two gymnosperm species occurring on high elevation habitats of
the Andes drive the patterns of phylodiversity and average assemblage age, although the
gymnosperms were not among the most abundant species. We suggest that the dispersal of
evolutionarily old plant lineages into the tropical Andes was one important process affecting
recent compositions of tree assemblages along elevational gradients of the Andes. To obtain
more definitive conclusions, we recommend further studies using broader elevational
gradients and better phylogenies to estimate species ages.
6 Acknowledgements
We would like to thank Katrin Wolf for support of the collection of the field data and Jörg
Albrecht for helpful ideas that improved the species age approach. Furthermore, we would
like to thank Nature and Culture International for providing the research station, and the
Ministerio del Ambiente de Ecuador for granting research permits. We gratefully
acknowledge financial support supplied by the Deutsche Forschungsgemeinschaft to several
subprojects within the research units FOR816, Ho3296/2-2, and PAK823-825 (subproject
C2).
40
Table 2. Compilation of the results from different studies on tree assemblages analyzing
the relationships between elevation and species richness (A, B), elevation and
phylodiversity (A), elevation and phylogenetic age (B), and latitude and phylogenetic age
(B). Datasets differed between studies with consideration of only angiosperm species or
consideration of angiosperm and gymnosperm species. Denoted are the observed patterns (of
species richness, phylodiversity and age) of the respective study in relation to increasing
elevation or increasing latitude.
A Study Study area Dataset
Elevation ~
species
richness
Elevation ~ Phylodiversity
(Bryant et al.
2008) USA angiosperms
hump-
shaped increase
(Tallents et
al. 2005) Tanzania complete
no sig.
pattern increase
(Culmsee
and
Leuschner
2013)
Malesia complete / increase
(Dossa et al.
2013) Indonesia complete / decrease
(Qian et al.
2014) China angiosperms decrease decrease
B
Elevation ~
age
Latitude ~
age
(Segovia et
al. 2013) Chile angiosperms decrease / increase
(Qian 2014) South
America angiosperms decrease increase decrease
41
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Supplement S1. Locations of the study plots.
Study site Elevational range Geographic
position
Area
Bombuscaro 1020 to 1268 m
a.s.l.
S 04°07', W 78°58’ Podocarpus National Park
San Francisco 1913 to 2089 m
a.s.l.
S 3°58', W 79°4' Reserva San Francisco
Cajanuma 2789 to 2900 m
a.s.l.
S 04°07', W 79°11' Podocarpus National Park
Supplement S2. Newick version of the megatree (R20120829mod.new, Markus
Gastauer, personal communication) which was used for the construction of the local
tree.
((((ophioglossaceae)ophioglossales,(psilotaceae)psilotales)ophioglossaceae_to_psilotac
eae,((equisetaceae)equisetales,(marattiaceae)marattiales,((osmundaceae)osmundales,((h
ymenophyllaceae)hymenophyllales,(gleicheniaceae,(dipteridaceae,matoniaceae))gleiche
niales,((lygodiaceae,(anemiaceae,schizaeaceae))schizaeales,((marsileaceae,salviniaceae)
salviniales,((thyrsopteridaceae,((loxomataceae,(culcitaceae,plagiogyriaceae)),(cibotiace
ae,cyatheaceae,dicksoniaceae,metaxyaceae)))cyatheales,(lindsaeaceae,saccolomataceae,
(dennstaedtiaceae,pteridaceae,((aspleniaceae,woodsiaceae,thelypteridaceae,(blechnacea
e,onocleaceae))aspleniaceae_to_onocleaceae),(dryopteridaceae,(lomariopsidaceae,(tecta
riaceae,(oleandraceae,(davalliaceae,polypodiaceae)))))drypteridaceae_to_polypodiaceae
)dennstaedtiaceae_to_polypodiaceae)polypodiales)cyatheales_to_polypodiales)marsilea
ceae_to_polypodiales)lygopodiaceae_to_polypodiales)hymenophyllaceae_to_polypodia
les)osmundales_to_polypodiales)equisetales_to_polypodiales)monilophyte,(((cycadacea
e,zamiaceae)cycadales,(ginkgoaceae,((pinaceae,((araucariaceae,(podocarpaceae,phylloc
ladaceae))araucariaceae_to_podocarpaceae,((cupressaceae,taxaceae)taxaceae_to_cupres
saceae,sciadopityaceae)))pinales,(gnetum,ephedra,welwitschia)gnetales)gnetales_to_pin
ales)ginkgoaceae_to_gnetales)gymnosperms,((amborellaceae)amborellales,((hydatellac
eae,(cabombaceae,nymphaeaceae))nymphaeales,((austrobaileyaceae,(trimeniaceae,schis
andraceae))austrobaileyales,(((chloranthaceae)chloranthales,(((myristicaceae,(magnolia
ceae,((degeneriaceae,himantandraceae),(annonaceae,eupomatiaceae))))magnoliales,(cal
ycanthaceae,((siparunaceae,(gomortegaceae,atherospermataceae)),(monimiaceae,(herna
ndiaceae,lauraceae))))laurales),((canellaceae,winteraceae)canellales,((hydnoraceae,lacto
ridaceae,aristolochiaceae),(piperaceae,saururaceae))piperales))magnoliids),(((((((((((co
mmelinaceae,hanguanaceae),(philydraceae,(haemodoraceae,pontederiaceae)))commelin
ales,(musaceae,heliconiaceae,(strelitziaceae,lowiaceae)strelitziaceae_to_lowiaceae,((ma
rantaceae,cannaceae),(zingiberaceae,costaceae)))zingiberales),((typhaceae,bromeliaceae
),(rapateaceae,(((xyridaceae,eriocaulaceae),(mayacaceae,(thurniaceae,(cyperaceae,junca
55
ceae)cyperaceae_to_juncaceae))),((anarthriaceae,(centrolepidaceae,restionaceae)),(flage
llariaceae,((joinvilleaceae,ecdeiocoleaceae),((anomochloa,streptochaeta),(pharus,((guad
uella,puelia),((((streptogyna,(ehrharta,(oryza,leersia))),((pseudosasa,chusquea),(buerger
siochloa,((lithachne,olyra),(eremitis,pariana))))),(brachyelytrum,((lygeum,nardus),((mel
ica,glyceria),(((diarrhena,(brachypodium,(avena,(bromus,triticum)))),((phaenosperma,a
nisopogon),(ampelodesmos,(piptatherum,(stipa,nassella))))))))))bep,(micraira,(((chasma
nthium,(thysanolaena,zeugites)),(gynerium,(danthoniopsis,((miscanthus,zea),(panicum,
pennisetum))))),(eriachne,(((aristida,stipagrostis),(merxmuelleraa,(danthonia,(karoochlo
a,austrodanthonia)))),(((molinia,phragmites),(amphiopogon,arundo)),((merxmuellerab,c
entropodia),((pappophorum,(eragrostis,uniola)),(distichlis,(zoysia,(spartina,sporobolus))
))))))))pacc))))poaceae)poaceae_to_flagellariaceae)))))poales,(arecaceae)arecales,dasyp
ogonaceae)commelinids,(orchidaceae,((boryaceae,(blandfordiaceae,(lanariaceae,(astelia
ceae,hypoxidaceae)))),((ixioliriaceae,tecophilaeaceae),(doryanthaceae,(iridaceae,(xeron
emataceae,(xanthorrhoeaceae,(amaryllidaceae,asparagaceae))))))))asparagales),((corsiac
eae,campynemataceae),((melanthiaceae,(petermanniaceae,(colchicaceae,alstroemeriacea
e))),((rhipogonaceae,philesiaceae),(smilacaceae,liliaceae))))liliales),((velloziaceae,triuri
daceae,(stemonaceae,(pandanaceae,cyclanthaceae)))pandanales,(nartheciaceae,(burman
niaceae,dioscoreaceae))dioscoreales)),(petrosaviaceae)petrosaviales)petrosaviidae,(arac
eae,(tofieldiaceae,(((hydrocharitaceae,butomaceae),alismataceae),(scheuchzeriaceae,(ap
onogetonaceae,(juncaginaceae,((posidoniaceae,(ruppiaceae,cymodoceaceae)),(zosterace
ae,potamogetonaceae))))))))alismatales)narthecidae,(acoraceae)acorales)monocots,((cer
atophyllaceae)ceratophyllales,((eupteleaceae,(((lardizabalaceae,circaeasteraceae)lardiza
balaceae_to_circaeasteraceae,(menispermaceae,(berberidaceae,ranunculaceae)ranuncula
ceae_to_berberidaceae)),papaveraceae))ranunculales,(sabiaceae,(nelumbonaceae,(platan
aceae,(((((((((macadamia_grandis,macadamia_claudiensis),macadamia_whelanii),((orite
s_megacarpus,panopsis),brabejum)),((macadamia_integrifolia,macadamia_tetraphylla),(
macadamia_ternifolia,macadamia_jansenii))),((malagasia,catalepidia),((heliciopsis,ather
tonia),virotia))),(cardwellia,((euplassa,(sleumerodendron,(turrillia,kermadecia))),gevuin
a,(bleasdalea,hicksbeachia)))),(((floydia,lambertia),(roupala,orites_diversifolius)),((((((b
anksia_ilicifolia,banksia_oligantha),banksia_cuneata)isostylis,banksia_elegans,banksia_
attenuata),(banksia_candolleana,((banksia_menziesii,banksia_burdetii,banksia_victoriae
,(banksia_hookeriana,banksia_prionotes)),(banksia_sceptrum,banksia_ashbyi),(banksia
_lindleyana)lindleyanae)),(dryandra_sessilis,dryandra_serratuloides,dryandra_foliosissi
ma,dryandra_calophylla,dryandra_speciosa)dryandra,((banksia_baxteri,banksia_specios
a),banksia_coccinea)),((((banksia_lemanniana,banksia_caleyi,banksia_aculeata),banksia
_elderiana,banksia_baueri,banksia_lullfitzii,(banksia_repens,banksia_chamaephyton,ba
nksia_blechnifolia,banksia_goodii),banksia_hiemalis,banksia_petiolaris,banksia_brevid
entata),(banksia_benthamiana,banksia_audax),banksia_laevigata,(banksia_ornata,banksi
a_serrata,banksia_aemula)),(banksia_pilostylis,banksia_media,banksia_epica,banksia_p
raemorsa)cyrtostylis))cryptostomata,(((banksia_dentata,((banksia_oblongifolia,banksia_
robur),banksia_plagiocarpa,banksia_integrifolia_aquilonia),(banksia_integrifolia_integr
ifolia,banksia_integrifolia_monticola,banksia_integrifolia_compar,(banksia_marginata,
56
banksia_saxicola),banksia_paludosa),banksia_canei)salicinae,((banksia_spinulosa_spin
ulosa,(banksia_spinulosa_collina,banksia_spinulosa_neoanglica),banksia_spinulosa_cu
nninghamii),banksia_ericifolia_ericifolia)),(((banksia_occidentalis,banksia_littoralis),ba
nksia_brownii,banksia_verticillata),(banksia_nutans_nutans,banksia_nutans_cernuella))
,(banksia_quercifolia,banksia_oreophila)quercinae,(((((banksia_telmatiaea,banksia_scab
rella,banksia_leptophylla_melletica,banksia_leptophylla_leptophylla,banksia_lanata),ba
nksia_grossa),(banksia_micrantha,(banksia_sphaerocarpa_sphaerocarpa,banksia_sphaer
ocarpa_caesia)),(banksia_dolichostyla,banksia_violacea,(banksia_laricina,banksia_inca
na))),banksia_tricuspis),((banksia_pulchella,banksia_meisneri_cendens),(banksia_dryan
droides)dryandroideae),(banksia_grandis,banksia_solandri)grandes))phanerostomata)ba
nksia)),carnarvonia),grevillea)proteaceae)platanaceae_to_proteaceae)proteales,((buxace
ae,haptanthaceae)buxales,(trochodendraceae)trochodendrales,((gunneraceae,myrothamn
aceae)gunnerales,((((((((((anisophylleaceae,((coriariaceae,corynocarpaceae),(cucurbitac
eae,(tetramelaceae,(begoniaceae,datiscaceae)))))cucurbitales,(nothofagaceae,(fagaceae,(
(myricaceae,juglandaceae)juglandaceae_to_myricaceae,(casuarinaceae,(ticodendraceae,
(((((ostrya_rehderiana,ostrya_virginiana)ostrya,(((carpinus_putoensis,carpinus_hupeana
),(carpinus_polyneura,carpinus_turczaninowii)),carpinus_cordata)carpinus,ostryopsis_d
avidiana),(corylus_heterophylla,corylus_chinensis)corylus)coryloideae,((betula_allegha
niensis,(betula_glandulosa,betula_pendula))betula,(((alnus_glutinosa,alnus_incana),alnu
s_crispa),alnus_maritima)alnus)betuloideae))betulaceae)))))fagales)fagales_to_cucurbit
ales,((((((adenostoma,(chamaebatiaria,(sorbaria,spiraeanthus)))sorbarieae,(((((((((amela
nchier,peraphyllum),malacomeles),(crataegus,mespilus)),aria,aronia,(chaenomeles,osteo
meles),((chamaemeles,malus),cotoneaster),(chamaemespilus,torminalis),cormus,(cydoni
a,(photinia,pseudocydonia)),dichotomanthes,docyniopsis,((((eriobotrya,rhaphiolepis),he
teromeles),pyrus),stranvaesia),eriolobus,pyracantha,sorbus)pyrinae),vauquelinia),(kagen
eckia,lindleya))pyreae,gillenia)pyrodae,(((aruncus,luetkea),holodiscus),((kelseya,petrop
hyton),spiraea))spiraeeae),(((coleogyne,kerria,neviusia),rhodotypos)kerrieae,(exochorda
,(oemleria,prinsepia))osmaronieae)kerriodae),((maddenia,pygeum,prunus)amygdaleae,(
neillia,physocarpus)neillieae)),lyonothamnus)spiraeoideae,((cercocarpus,(chamaebatia,c
owania,purshia)),dryas)dryadoideae)rosaceae,((barbeyaceae,(dirachmaceae,((((sageretia
,scutia,(rhamnus,frangula),(rhamnella,krugiodendron,rhamnidium,(karwinskia,condalia)
,reynosia,berchemia)rhamneae),maesopsis),ventilago)rhamnoids,((bathiorhamnus,ampel
oziziphus,doerpfeldia)ampeloziziphoids,((hovenia,(paliurus,ziziphus))paliureae,ceanoth
us,(spyridium,(trymalium,(pomaderris,siegfriedia)),cryptandra)pomaderreae,(phylica,(n
esiota,noltea))phyliceae,schistocarpaea,((discaria,(adolphia,trevoa)),colletia)colletieae,c
olubrina,alphitonia,emmenosperma,lasiodiscus,((gouania,helinus),(reissekia,(crumenari
a,pleuranthodes))gouanieae))ziziphoids))rhamnaceae,elaeagnaceae)),(ulmaceae,(cannab
aceae,((((((((((antiaris_toxicaria)antiaris,(mesogyne_insignis)mesogyne),((((((castilla_el
astica,castilla_ulei)castilla,(helicostylis_pedunculata,helicostylis_tomentosa)helicostylis
),((perebea_angustifolia,perebea_humilis),perebea_longepedunculata),perebea_rubra,pe
rebea_xanthochyma),(maquira_costaricana)maquira),((pseudolmedia_laevigata,(pseudo
lmedia_laevis,pseudolmedia_macrophylla)),pseudolmedia_spuria)pseudolmedia),(((nau
57
cleopsis_caloneura,naucleopsis_ternstroemiifolia),naucleopsis_guianensis),((naucleopsi
s_krukovii,naucleopsis_ulei),naucleopsis_naga))naucleopsis)),(poulsenia_armata)poulse
nia),((antiaropsis_decipiens)antiaropsis,(sparratosyce_dioca)sparratosyce)),(((((ficus_as
perula,(ficus_copiosa,ficus_wassa)),(ficus_racemosa,ficus_variegata)),ficus_virens),(fic
us_edelfeltii,ficus_habrophylla)),ficus_insipida)ficus),(((((bleekrodea_madagascariensis
)bleekrodea,streblus_elongatus),((((brosimum_alicastrum,brosimum_utile),((brosimum_
guianense,brosimum_rubescens),(helianthostylis_sprucei)helianthostylis,(trymatococcu
s_amazonicus,trymatococcus_oligandrus)trymatococcus)),brosimum_lactescens),((dorst
enia_bahiensis,dorstenia_choconiana)dorstenia,(utsetela_neglecta)utsetela))),((brousone
ttia_papyrifera)brousonettia,trophis_scandens)),(fatoua_pilosa)fatoua)),((maclura_ambo
inensis,maclura_tricuspidata),maclura_pomifera)maclura),(((((artocarpus_altilis,artocar
pus_heterophyllus),artocarpus_vrieseanus)artocarpus,((parartocarpus_venenosus)parart
ocarpus,(prainea_limpato,prainea_papuana)prainea)),(batocarpus_amazonicus,(batocarp
us_costaricensis,(clarisia_biflora,clarisia_ilicifolia)clarisia))),(((bagassa_guianensis)bag
assa,(((milicia_excelsa)milicia,((streblus_glaber,streblus_pendulinus),streblus_smithii)),
((morus_alba,morus_nigra)morus,(trophis_involucrata,trophis_racemosa)trophis))),(((so
rocea_affinis,sorocea_pubivena),sorocea_briquetii),sorocea_bonplandii)sorocea)))mora
ceae,urticaceae)cannabaceae_to_moraceae))))rosales),(quillajaceae,(((bauhinia,cercis)ce
rcideae,(((((berlinia,brachystegia,oddoniodendron),brownea,cynometra,amherstia),((hy
menaea,guibourtia,peltogyne),tessmannia)),(barnebydendron,goniorrhachis),schotia,(col
ophospermum,prioria))detarieae,(((((dialium,martiodendron),petalostylis),apuleia),poep
pigia)dialiinae,((((arcoa,ceratonia,gymnocladus,gleditsia)umtiza_clade,diptychandra,(((
chamaecrista,cassia,senna)cassiinae,(((hoffmannseggia,zuccagnia),(caesalpinia,libidibia
,cenostigma,pomaria,poincianella,guilandia,stuhlmannia,haematoxylum,erythrostemon)
)caesalpinia_group,pterogyne)pterogyne_group),(tachigali,((conzattia,parkinsonia,pelto
phorum)core_peltophorum_group,((mora,dimorphandra,erythrophleum)dimorphandra_
group,(dinizia,pentaclethra,mimozyganthus,((amblygonocarpus,adenanthera,tetrapleura,
xylia,pseudoprosopis,calpocalyx)adenanthera_group,(piptadeniastrum,(entada,(plathym
enia,((neptunia,prosopis,prosopidastrum)prosopis_group,(desmanthus,leucaena)leucaen
ae_group,(dichrostachys,gagnebina)dichrostachys_group,(parkia,(microlobius,parapipta
denia,stryphnodendron,anadenanthera,pseudopiptadenia,adenopodia,piptadenia,mimosa
)piptadenia_group,(acacia,((faidherbia,zapoteca),lysiloma,enterolobium,albizia,((chlorol
eucon,leucochloron,blanchetiodendron)chloroleucon_alliance,(abarema,pararchidendro
n)abarema_alliance,(samanea,pseudosamanea)samanea_alliance,(havardia,ebenopsis,pit
hecellobium)pithecellobium_alliance,(calliandra,cojoba,zygia,macrosamanea,cedrelinga
,archidendron,inga)inga_alliance))ingeae)))))))))mimosoids))))),((((swartzia,bobgunnia,
bocoa,candolleodendron),(trischidium,cyathostegia,ateleia)),((((amburana,mildbraediod
endron,cordyla,aldina),(dussia,myrocarpus,myroxylon,myrospermum,monopteryx)),((di
pteryx,pterodon),taralea)),(xanthocercis,angylocalyx,castanospermum,alexa),(((styphnol
obium,pickeringia),cladrastis),(((calia,uribea),(zollernia,holocalyx,lecointea)),((sweetia,
luetzelburgia,vatairea,vataireopsis),(harleyodendron,exostyles)),((hymenolobium,andira
),(((apoplanesia,((parryella,amorpha),(errazurizia,eysenhardtia))),((psorodendron,psorot
58
hamnus),(marina,dalea)))amorpheae,((adesmia,amicia,zornia,poiretia,nissolia,chaetocal
yx)adesmia_group,(((riedeliella,discolobium),((cranocarpus,brya),platymiscium,(platyp
odium,inocarpus,maraniona,tipuana,ramorinoa,centrolobium,paramachaerium,etaballia,
pterocarpus),(cascaronia,geoffroea),(fissicalyx,fiebrigiella,chapmannia,stylosanthes,arac
his),grazielodendron))pterocarpus_group,((dalbergia,machaerium,aeschynomene_a),(ae
schynomene_b,cyclocarpa,soemmeringia,smithia,kotschya,humularia,bryapsis,geissaspi
s),(pictetia,diphysa,zygocarpum,ormocarpum,ormocarpopsis,peltiera),weberbauerella)d
albergia_group))dalbergieae)),((((cyclolobium,poecilanthe),tabaroa,(harpalyce,((brongn
iartia,plagiocarpus),((templetonia,hovea),(cristonia,(thinicola,lamprolobium)))))),((euch
resta,((ammopiptanthus,(anagyris,piptanthus)),(thermopsis,baptisia)),((ammondendron,a
mmothamnus,maackia,sophora_ss,salweenia),camoensia)),((cyclopia,((xiphotheca,amp
hithalea),(stirtonanthus,(podalyria,(liparia,(virgilia,calpurnia)))))),((spartidium,(lebeckia
,wiborgia,rafnia,aspalathus),((lotononis,bolusia,crotalaria),(pearsonia,rothia,robynsioph
yton)))crotalarieae,((melolobium,dichilus,polhillia),(argyrolobium_a,((lupinus,anarthrop
hyllum,sellocharis),(argyrolobium_b,(adenocarpus,((cytisophyllym,argyrocytisus,petteri
a,laburnum,podocytisus,hesperolaburnum,cytisus,lembotropis,calicotome),(echinospart
um,erinacea,retama,gonocytisus,genista,spartium,stauracanthus,ulex)))))))genisteae)))),(
ormosia,haplormosia,pericopsis,acosmium,bowdichia,diplotropis,clathotropis,petaladeni
um,sakoanala,neoharmsia,bolusanthus,platycelyphium,dicraeopetalum,cadia)ormosieae)
genistoids,(((baphia,baphiastrum,bowringia,leucomphalos,airyantha,dalhousiea),baphio
psis)baphieae,((hypocalyptus,((goodia,((bossiaea,platylobium),(muelleranthus,(ptychose
ma,aenictophyton)))),gompholobium,sphaerolobium,((daviesia,erichsenia),viminaria),(i
sotropis,(jacksonia,leptosema,latrobea,euchilopsis,phyllota,otion,aotus,urodon,stonesiell
a,almaleea,eutaxia,dillwynia,pultenaea,mirbelia,chorizema,oxylobium,podolobium,calli
stachys,gastrolobium))))mirbelieae,((((((callerya,endosamara,sarcodum,afgekia,anthero
porum),wisteria),glycyrrhiza),((((erophaca,((oxytropis,(astragalus,(biserrula,(ophiocarp
us,barnebyella)))),(((colutea,((oreophysa,smirnowia,eremosparton),sphaerophysa)),(less
ertia,sutherlandia)),(swainsona,(clianthus,(montigena,carmichaelia),streblorrhiza))))),(c
hesneya,spongiocarpella,(gueldenstaedtia,tibetia))),(((caragana,halimodendron),calopha
ca),(alhagi,(eversmannia,(hedysarum,corethrodendron,sulla,taverniera),(onobrychis,sart
oria,ebenus))))),(parochetus,(galega,(cicer,(((trifolium,((lathyrus,(pisum,vavilovia)),((le
ns,viciaa),viciab))),((melilotus,trigonella),medicago)),ononis))))))irlc,(((hebestigma,lenn
ea),((gliricidia,poitea),(((olneya,(poissonia,sphinctospermum)),(coursetia,(peteria,genist
idium))),robinia)))robinieae,(sesbania,(((lotus,dorycnium,tetragonolobus),(hammatolobi
um,cytisopsis,tripodion)),(((coronilla,securigera),scorpiurus),hippocrepis),(anthyllis,hy
menocarpos),(((acmispon,syrmatium),ottleya),(dorycnopsis,(kebirita,(ornithopus,hosack
ia)))),antopetitia,pseudolotus,podolotus)loteae))),((phylloxylon,((((rhynchotropis,microc
haris),indigastrum),cyamopsis),(vaughania,indigofera)))indigofereae,((austrosteenisia,le
ptoderris,dalbergiella,aganope,ostryocarpus,xeroderris,fordia_ss,platysepalum,sylvichad
sia,schefflerodendron,craibia,disynstemon,platycyamus,kunstleria,burkilliodendron,cras
pedolobium),(abrus,(((dioclea,luzonia,macropsychanthus,canavalia,cymbosema,cleobuli
a,camptosema,cratylia,galactia,collaea,lackeya,rhodopis,neorudolphia),((cruddasia,ophr
59
estia),pseudoeriosema))galactinae,(((fordia_pp,millettia_pp),philenoptera),((hesperotha
mnus,piscidia),((dahlstedtia,deguelia,lonchocarpus,behaimia,bergeronia,margaritolobiu
m,muellera),(derris,paraderris),(millettia_ss,pongamiopsis),(pyranthus,chadsia,mundule
a,tephrosia,apurimacia,paratephrosia,requienia,ptycholobium))))millettioids)),(((((((((ot
holobium,psoralea),((orbexilum,hoita),(rupertia,psoralidium,(pediomelum,(bituminaria,
cullen)))))psoraleeae,calopogonium,cologania,pachyrhizus,herpyza,neorautanenia,neon
otonia,teyleria,dumasia,pueraria,nogra,eminia,sinodolichos,pseudeminia,pseudovigna,a
mphicarpaea,teramnus,glycine,phylacium,neocollettia)glycininae,(wajira,shenostylis,ne
sphostylis,alistilus,austrodolichos,dolichos,macrotyloma,spathionema,vatovaea,physosti
gma,((dipogon,lablab),(vigna,oxyrhynchus,phaseolus,ramirezella,((strophostyles,dolich
opsis),macroptilium,mysanthus,oryxis))))phaseolinae),(erythrina,psophocarpus,dysolobi
um,otoptera,descorea)erythrininae,strongylodon),(adenodolichos,paracalyx,bolusafra,ca
rrissoa,chrysoscias,rhynchosia,eriosema,dunbaria,cajanus,flemingia)cajaninae),(spathol
obus,butea,meizotropis)),((apios,cochlianthus,shuteria,mastersia,diphyllarium),((mucun
a,(((campylotropis,kummerowia),lespedeza),((dendrolobium,phyllodium,ougeinia,aphyl
lodium,ohwia,hanslia,arthroclianthus,nephrodesmus,tadehagi,akschindlium,droogmansi
a),(monarthrocarpus,trifidacanthus,desmodium,codariocalyx,hylodesmum,hegnera,pseu
darthria,pycnospora,mecopus,uraria,christia,alysicarpus,desmodiastrum,meliniella,lepto
desmia,eliotis)))desmodieae),(kennedia,hardenbergia,vandasina)kennedinae))),(barbieri
a,clitoria,centrosema,periandra,clitoriopsis)clitorinae)phaseoloids))))))))))papilionoideae
))))fabaceae,(surianaceae,polygalaceae)))fabales)nitrogenfixing,((lepidobotryaceae,celas
traceae)celastrales,((huaceae,((connaraceae,oxalidaceae),(((((((((weinmannia,(cunonia,p
ancheria)),vesselowskya),((callicoma,codia),pullea)),(((ackama,spiraeopsis),opocunonia
),caldcluvia),((geissois,pseudoweinmannia),lamanonia),acrophyllum,gillbeea,aistopetal
um,eucryphia),bauera),(((anodopetalum,platylophus),ceratopetalum),schizomeria)),davi
dsonia),(acsmithia,spiraeanthemum))cunoniaceae,((brunelliaceae,cephalotaceae),elaeoc
arpaceae))))oxalidales,((achariaceae,(goupiaceae,(violaceae,passifloraceae),(lacistemata
ceae,salicaceae))),centroplacaceae,caryocaraceae,(rafflesiaceae,euphorbiaceae),humiriac
eae,irvingiaceae,ixonanthaceae,linaceae,(putranjivaceae,lophopyxidaceae),pandaceae,(p
hyllanthaceae,picrodendraceae),(ctenolophonaceae,(erythroxylaceae,rhizophoraceae)),((
bonnetiaceae,clusiaceae),(calophyllaceae,(hypericaceae,podostemaceae))),(malpighiace
ae,elatinaceae),ochnaceae,(balanopaceae,((trigoniaceae,dichapetalaceae),(chrysobalanac
eae,euphroniaceae))))malpighiales))celastrales_to_malpighiales),(zygophyllaceae,krame
riaceae)zygophyllales)fabids,(((((((neuradaceae,(thymelaeaceae,(sphaerosepalaceae,bixa
ceae,(cistaceae,(sarcolaenaceae,dipterocarpaceae))sarcolaenaceae_to_dipterocarpaceae,(
cytinaceae,muntingiaceae),malvaceae)))malvales,((akaniaceae,tropaeolaceae),((caricace
ae,moringaceae)moringaceae_to_caricaceae,(setchellanthaceae,(limnanthaceae,((koeber
liniaceae,(bataceae,salvadoraceae)),(emblingiaceae,(pentadiplandraceae,(gyrostemonace
ae,resedaceae),tovariaceae,(capparaceae,(cleomaceae,brassicaceae)brassicaceae_to_cleo
maceae))))))))brassicales)malvales_to_brassicales,(gerrardinaceae,(dipentodontaceae,ta
pisciaceae))huerteales)huerteales_to_brassicales,(biebersteiniaceae,(nitrariaceae,((kirkia
ceae,(anacardiaceae,burseraceae)bursa_to_anaca),(sapindaceae,(simaroubaceae,((((((agl
60
aia,aphanamixis,lansium,dysoxylum,guarea,heckeldora,ruagea,synoum),(((calodecaryia,
turraea),nymania),munronia,cipadessa,malleastrum,trichilia)),walsura),(ekebergia,quivis
ianthe)),(azadirachta,melia)melieae)melioideae,(((((capuronianthus,lovoa),(carapa,khay
a,swietenia)),(cedrela,toona)),neobeguea),(chukrasia,schmardaea))swietenioideae)melia
ceae,rutaceae)meliaceae_to_rutaceae))))sapindales),(picramniaceae)picramniales),((stap
hyleaceae,(guamatelaceae,(stachyuraceae,crossosomataceae)crossosomataceae_to_stach
yuraceae)),(aphloiaceae,(geissolomataceae,strasburgeriaceae)))crossosomatales),((comb
retaceae,((onagraceae,lythraceae),(((((((((((((((((neomitranthes_cordifolia,siphoneugena)
,plinia_pauciflora),myrciaria)pliniagroup,algrizea_macrochlamys),((calyptranthes,(marl
ierea_eugeniopsoides,myrcia1),myrcia2,myrcia3),((marlierea,myrcia_multiflora,myrcia)
,myrcia_racemosa),myrcia4,myrcia_bicarinata)myrciagroup),((blepharocalyx_crucksha
nksii,luma),myrceugenia)myrceugeniagroup),(((((neomyrtus_pedunculata,lophomyrtus_
obcordata),lophomyrtus_bullata),ugni_mollinae),myrteola_nummularia)myrteolagroup,(
((((campomanesia,psidium),acca_sellowiana,myrrhinium_atropurpureum),pimenta),(am
omyrtus,legrandia_concinna))pimentagroup,(eugenia,myrcianthes)eugeniagroup))),blep
harocalyx_salicifolius),((rhodamnia,(decaspermum_humile,(octamyrtus_pleiopetala,rho
domyrtus_psidioides))),(gossia,austromyrtus_dulcis))australasiangroup),myrtus_commu
nis)myrteae,((syzigium,backousieae),(metrosidereae,tristanieae)),(tristaniopsis,sphaeran
tia)kanieae)myrteaestem,((((((chamelaucium,homoranthus)chamelaucieae,micromyrtus)
,(homalocalyx,calytrix)),leptospermeae),(eucalypteae,syncarpieae)eucalypteaestem),lind
sayomyrtus)),((((beaufortia,calothamnus),melaleuca),callistemon),osbornia)),(xanthoste
mom,(kjellbergiodendron,lophostemon))),(heteropyxis,psiloxylum)psiloxydeae)myrtace
ae,vochysiaceae),(melastomataceae,(crypteroniaceae,(alzateaceae,penaeaceae))))))myrta
les,(geraniaceae,(melianthaceae,vivianiaceae))geraniales))malvids),(vitaceae)vitales)ros
ids,(peridiscaceae,((paeoniaceae,(altingiaceae,(hamamelidaceae,(cercidiphyllaceae,daph
niphyllaceae)))),((crassulaceae,(aphanopetalaceae,(tetracarpaeaceae,(penthoraceae,halor
agaceae)penthoraceae_to_haloragaceae))),(iteaceae,(grossulariaceae,saxifragaceae)))))s
axifragales)subrosid,dilleniaceae,((aextoxicaceae,berberidopsidaceae)berberidopsidales,
((balanophoraceae,olacaceae,(((misodendraceae,schoepfiaceae),loranthaceae),(opiliacea
e,santalaceae)))santalales,((((droseraceae,(nepenthaceae,(drosophyllaceae,(ancistroclada
ceae,dioncophyllaceae)dioncophyllaceae_to_ancistrocladaceae))),((tamaricaceae,franke
niaceae),(polygonaceae,plumbaginaceae)plumbaginaceae_to_polygonaceae)),(rhabdode
ndraceae,(simmondsiaceae,((asteropeiaceae,physenaceae),((amaranthaceae,achatocarpa
ceae,caryophyllaceae)amaranthaceae_to_caryophyllaceae,(stegnospermataceae,(limeace
ae,((lophiocarpaceae,(barbeuiaceae,((((((trianthema_portulacastrum,(trianthema_turgidi
folia,(trianthema_cussackiana,(trianthema_compacta,trianthema_glossistigma,trianthem
a_oxycalyptra,(trianthema_patellitecta,(trianthema_rhynchocalyptra,(trianthema_megas
perma,trianthema_pilosa))))))),zaleya),(trianthema_triquetra,(trianthema_parvifolia,(tria
nthema_sheilae,trianthema_triquetra_africa)))),((cypsela,(sesuvium_maritimum,sesuviu
m_portulacastrum,sesuvium_sessile,sesuvium_verrucosum)sesuvium),(sesuvium_sesuv
iodes,sesuvium_hydaspicum))),mesembryanthemum)aizoaceae,(nyctaginaceae,gisekiac
eae,sarcobataceae,phytolaccaceae)))),(molluginaceae,((((anacampserotaceae,cactaceae),
61
portulacaceae)cactaceae_to_portulaceae,talinaceae),halophytaceae,didiereaceae,montiac
eae,basellaceae))))))))))caryophyllales,((hydrostachyaceae,((loasaceae,hydrangeaceae),c
ornaceae,(curtisiaceae,grubbiaceae)))cornales,(((balsaminaceae,(marcgraviaceae,tetram
eristaceae)),(((polemonioideae,cobaeoideae,acanthogilioideae)polemoniaceae,fouquieria
ceae),lecythidaceae,((sladeniaceae,pentaphylacaceae),(sapotaceae,(ebenaceae,primulace
ae)),(mitrastemonaceae,theaceae,(symplocaceae,(styracaceae,diapensiaceae)styracaceae
_to_diapensiaceae),(((actinidiaceae,roridulaceae),sarraceniaceae),(clethraceae,(cyrillace
ae,(enkianthoideae,(monotropoideae,(arbutoideae,((cassiopoideae,ericoideae)cassiopoid
eae_to_ericoideae,(harrimanelloideae,(styphelioideae,vaccinioideae)styphelioideae_to_
vaccinioideae)harrimanelloideae_to_vaccinioideae)cassiopoideae_to_vaccinioideae)arb
utoideae_to_vaccinioideae)monotropoideae_to_vaccinioideae)ericaceae)))))))ericales,((i
cacinaceae,metteniusaceae,oncothecaceae,(garryaceae,eucommiaceae)garryales,(((((pau
ridiantha,amphidasya),(ophiorrhiza,((hindsia,(coussarea,faramea)),(schradera,((psychotr
ia,palicourea),morinda)),(pentanisia,(serissa,paederia),hedyotis,(theligonum,rubia),myce
tia,nertera))))rubioideae,luculia,(((bathysa_veraguensis,bathysa,condaminea,dioicodend
ron,elaeagia,emmenopterys,hippotis,macbrideina,parachimarrhis,pentagonia,picardaea,p
inckneya,pogonopus,rustia,simira,sommera,wittmackanthus,((chimarrhis_hookeri,chima
rrhis_glabriflora),chimarrhis_turbinata,chimarrhis_microcarpa,capirona,dolicodelphys,
warszewiczia),(calycophyllum,alseis)),((mussaenda,pseudomussaenda),(retiniphyllum,((
(vangueria,(keetia,psydrax)),(greenea,((aleisanthiopsis,aleisanthia),ixora))),((wendlandi
a,(augusta_rivalis,augusta_longifolia)augusta),((randia,(genipa,gardenia)),duroia,((taren
na,pavetta),(tricalysia,coffea),bertiera),(didymosalpinx,paragenipa)))))),((maguireotham
nus,(((sipanea_biflora,sipanea_stahelii),sipanea_pratensis)sipanea,(sipaneopsis,neoberti
era))),((posoqueria,molopanthera),gleasonia)))ixoroideae,((ladenbergia,cinchona),(((hof
fmannia,hamelia),cosmibuena),chione),(isertia_hypoleuca,isertia_coccinea)isertia,((unc
aria,sarcocephalus),cephalanthus),((coutaportia_ghiesbreghtiana,coutaportia_guatemale
nsis,hintonia,exostema_lineatum,exostema_purpureum,erithalis,(coutarea_andrei,coutar
ea_hexandra)coutarea,((cubanola,((portlandia,(isidorea_pedicellaris,isidorea_pungens)is
idorea),(catesbaea_parviflora,(catesbaea_spinosa,phyllacanthus)))),((bikkia,badusa,siem
ensia,(schimidtottia,(phialanthus,ceratopyxis))),(scolosanthus,(chiococca,asemnantha)))
)),strumpfia),((((rogiera_amoena,rogiera_cordata)rogiera,(neoblakea,machaonea,allenan
thus),((guettarda_speciosa,guettarda_ferruginea,timonius,antirhea,(guettarda_crispiflora
,chomelia),(guettarda_boliviana,guettarda_odorata)guettarda),(javorkaea,gonzalagunea_
veraguensis,arachnothryx_laniflora,arachnothryx_fosbergii,arachnothryx_leucophylla,(
gonzalagunia_dicocca,gonzalagunia_rosea,gonzalagunia_kallunkii)gonzalagunia))),(ble
pharidium,(suberanthus_stellatus,suberanthus_neriifolius)suberanthus,(acrosynanthus,(r
oigella,rachicallis,(phyllomelia,mazaea_phialanthoides,mazaea_shaferi),(rondeletia_sp1
,(rondeletia_alaternoides,rondeletia_odorata),(rondeletia_intermixta,rondeletia_portoric
ensis,rondeletia_pilosa,rondeletia_inermis))rondeletia))))))cinchonoideae))rubiaceae,(ge
ntianaceae,(loganiaceae,(gelsemiaceae,((alstonia_scholaris)alstonieae,(((kopsia_fruticos
a,rauvolfia_mannii)vinceae,(molongum_laxum,tabernaemontana_divaricata)tabernaemo
ntaneae),((((chilocarpus_suaveolens)alyxieae),picralima_nitida),((thevetia_peruviana,(al
62
lamanda_cathartica,plumeria_rubra)),(acokanthera_oblongifolia,(nerium_oleander,(stro
phanthus_divaricatus,((beaumontia_grandiflora,apocynum_androsaemifolium),((((raphi
onacme_welwitschii,schlechterella_abyssinica),((hemidesmus_indicus,cryptostegia_gra
ndiflora),(periploca_graeca,camptocarpus_mauritianus)))periplocoideae,(((((secamone_
bosseri,secamone_cristata),(secamone_buxifolia,(secamone_sparsiflora,secamone_unci
nata)),secamone_falcata,secamone_elliottii,secamone_parvifolia,secamone_geayii,(seca
mone_minutifolia,secamone_ecoronata))secamone,(pervillaea_venenata,pervillaea_phil
lipsonii),(secamonopsis_microphylla,secamonopsis_madagascariensis)secamonopsis,se
camone_volubilis)secamonoideae,(fockea_capensis,((riocreuxia_burchellii,dregea_sine
nsis),(pergularia_daemia,(pentarrhinum_insipidum,((vincetoxicum_nigrum,tylophora_i
ndica),(araujia_sericifera,(gonolobus_xanthotricus,matelea_quirosii)gonolobeae))))))asc
lepiadoideae))))))))))))apocynaceae))))gentianales,((plocospermataceae,((oleaceae,carle
manniaceae),(tetrachondraceae,((calceolariaceae,gesneriaceae),(plantaginaceae,(scrophu
lariaceae,(stilbaceae,(((((((((((salvia_africana_caerulea,salvia_aurita),salvia_brachyanth
a,salvia_nilotica,salvia_taraxicifolia,salvia_verticillata),((salvia_henryi,salvia_summa),s
alvia_roemeriana),salvia_aethiopis,(salvia_argentea,salvia_indica),(salvia_bucharica,sal
via_canariensis),(salvia_cadmica,salvia_candidissima),(salvia_penstemonoides,salvia_t
exana),salvia_amplexicaulis,salvia_candelabrum,salvia_disermis,salvia_verbenaca,salvi
a_lavandulifolia,salvia_lyrata,salvia_officinalis,salvia_palestina,salvia_pratensis,salvia_
ringens,salvia_sclarea,salvia_sylvestris,salvia_staminea,salvia_viridis,salvia_viscosa,((
monarda_didyma,monarda_fistulosa),monarda_menthaefolia)monarda,origanum_laevig
atum,origanum_vulgare,(thymus_alsinoides,thymus_vulgaris)thymus,majorana_hortens
is,mentha_longifolia,mentha_rotundifolia),rosmarinus_officinalis),(perovskia_abrotanoi
des,perovskia_atriplicifolia)perovskia),(((salvia_fruticosa,salvia_glutinosa),salvia_nubic
ola),((salvia_digitaloides,salvia_barrelieri),salvia_hians))),(((((((((salvia_polystachya,sa
lvia_tiliifoilia),salvia_farinacea),(salvia_coccinea,salvia_hirsuta),salvia_cedrocensis),sal
via_involucrata),(salvia_amarissima,salvia_lycioides,salvia_microphylla)),salvia_cham
aedryoides,salvia_divinorum,salvia_greggii,salvia_guaranitica,salvia_misella,salvia_sec
tion_biflorae),(((salvia_elegans,salvia_uliginosa),salvia_corrugata),salvia_subincisa),sal
via_ballotiflora),salvia_cf.sagittata)calosphace,(((salvia_brandegei,salvia_dorrii,salvia_
pachyphylla,salvia_spathacea),(salvia_chionopeplica,salvia_clevelandii,salvia_eremosta
chya)),salvia_columbariae),(salvia_californica,salvia_greatai),dorystaechas_hastata),((((
((dracocephalum_grandiflorum,dracocephalum_moldavica),dracocephalum_ruyschiana)
dracocephalum,(satureja_hortensis,satureja_montana)satureja),((agastache_foeniculum,
agastache_mexicana,agastache_rugosa)agastache,glechoma_hederacea)),((nepeta_catari
a,nepeta_tuberosa),nepeta_faassenii)nepeta),horminum_pyrenaicum),((((prunella_grand
iflora,prunella_hyssopifolia),prunella_vulgaris)prunella,lepechinia_chamaedryoides),(le
pechinia_calycina,lepechinia_fragrans)),(melissa_officinalis,ocimum_basilicum)),(((((la
vandula_angustifolia,lavandula_stoechas),lavandula_latifolia),lavandula_lanata)lavandu
la,plectranthus_barbatus),collinsonia_canadensis)),(((((marrubium_incanum,marrubium
_peregrinum),marrubium_vulgare)marrubium,(lamium_amplexicaule,lamium_garganic
um),lamium_album),lamium_galeobdolon,lamium_maculatum,lamium_purpureum,stac
63
hys_lavandulaefolia),(caryopteris_bicolor,trichostema_dichotomum),vitex_agnuscastus,
westringia_rosmariniformis))lamiaceae,(phrymaceae,orobanchaceae,paulowniaceae)),((t
homandersiaceae,verbenaceae),(acanthaceae,bignoniaceae,byblidaceae,linderniaceae,len
tibulariaceae,martyniaceae,pedaliaceae,schlegeliaceae))))))))))lamiales,((montiniaceae,(
hydroleaceae,sphenocleaceae)),(convolvulaceae,((((((((((((((((((((brevantherum,geminat
a),leptostemonum),unclear1),unclear2),cyphomandra),unclear3),(((dulcamaroid,morello
id),((normania,archeosolanum),africannonspiny)),potatoe,regmandra)),thelopodium)sola
num,jaltomata)solaneae,(((capsicum,lycianthes2),lycianthes1)capsiceae,(((((((physalis2,
margaranthus_solanaceus),chamaesaracha),quincula_lobata),oryctes_nevadensis,physali
s1,leucophysalis,(((witheringia1,brachistus_stramonifolius),witheringia_solanacea),with
eringia_mexicana))physalinae,(((acnistus_arborescens,iochroma_australe,eriolarynx_lor
entzii,vassobia_dichotoma),saracha_punctata,iochroma_fuchsioides,iochroma_umbellat
um,dunalia_solanacea)iochrominae,larnax)),((withamia,mellissia_begonifolia),(aurelian
a_fasciculata,athenaea_sp),((tubocapsicum_anomalum,nothocestrum),discopodium_pen
ninervum))withaninae),(cuatresia_riparia,(cuatresia_exiguiflora,witheringia_cuneata)))p
hysaleae,(salpichroa_origanifolia,nectouxia_formosa))),(datura,brugmansia,iochroma_c
ardenasianum)datureae),mandragora),((((markea,merinthopodium_neuranthum,juanullo
a_mexicana),dyssochroma_viridiflora)juanulloeae,solandra),schultesianthus)),nicandra_
physalodes),exodeconus_miersii),((atropa,(anisodus,((atropanthe_sinensis,(physochlain
a,scopolia_carniolica,(scopolia_japonica,przewalskia_tangutica))),hyoscyamus)))hyosc
yameae,(((grabowskia,lycium_cestroides,phrodus_microphyllus,lycium_sandwicense),l
ycium_barbarum,lycium_pallidum)lycieae,nolana,sclerophylax),jaborosa,latua_pubiflor
a))solanoideae,(((((((((cyphanthera_albicans,duboisia_myoporoides),duboisia_leichhard
tii,duboisia_hopwoodii),cyphanthera_anthocercidea),crenidium_spinescens),cyphanther
a_microphylla),anthotroche),(cyphanthera_odgersii,grammosolen)),anthocercis),symon
anthus,nicotiana)nicotianoideae),(schwenckia,melananthus_guatemalensis)schwenckiea
e,((((((plowmania_nyctaginoides,hunzikeria_texana),bouchetia_erecta),nierembergia),le
ptoglossis_darcyana),brunfelsia),(petunia_axillaris,(calibrachoa_parviflora,fabiana_imb
ricata)))petunieae,((benthamiella_skottsbergii,(combera_paradoxa,pantacantha_ameghi
noi))benthamielleae,(salpiglossis_sinuata,(((streptosolen_jamesonii,browallia_eludens),
browallia_speciosa)browallieae,(protoschwenckia_mandonii,(vestia_foetida,(sessea_cor
ymbiflora,cestrum))cestreae)))cestroideae)),duckeodendron_cestroides,(((goetzea,espad
aea_amoena,henoonia_myrtifolia),coeloneurum_ferrugineum),(tsoala_tubiflora,metterni
chia_principis))goetzeoideae),schizanthus)solanaceae)solanaceae_to_convolvulaceae)so
lanales),boraginaceae))lamiids,(((stemonuraceae,cardiopteridaceae),(phyllonomaceae,(h
elwingiaceae,aquifoliaceae)helwingiaceae_to_aquifoliaceae))aquifoliales,((escalloniace
ae)escalloniales,(((rousseaceae,campanulaceae),pentaphragmataceae),(((argophyllaceae,
phellinaceae),alseuosmiaceae)argophyllaceae_to_alseuosmiaceae,stylidiaceae,(menyant
haceae,(goodeniaceae,(calyceraceae,(((barnadesia,huarpea),(dasyphyllum,((chuquiraga,
doniophyton),(schlechtendalia,(dasyphyllum_diacanthoides,(fulcaldea,arnaldoa)))))),(sti
fftia,(onoseris,(aphylloclados,plazia)),(((pachylaena,((duidaea,(chaetanthera,mutisia)),(c
haptalia,(leibnitzia,(piloselloides,gerbera))))),((leucheria,jungia),((acourtia,(proustia,trix
64
is)),(adenocaulon,(perezia,(triptilion,nassauvia)))))),((gochnatia,cnicothamnus),(hecasto
cleis,(((dicoma,pasaccardoa),(oldenburgia,(brachylaena,tarchonanthus),(cardopatiinae,((
atractylodes,(carlina,atractylis)),((echinops,acantholepis),((xeranthemum,chardinia),((be
rardia,(onopordum,(synurus,alfredia))),(((ptilostemon,galactites),(cynara,((picnomon,no
tobasis),(cirsium,silybum,(tyrimnus,carduus))))),(((outreya,jurinea),(cousinia,arctium)),(
serratula,((acroptilon,callicephalus),(zoegea,centaurea)))))))))))),((ainsliaea,(myripnois,
pertya)),(gymnarrhena,((((warionia,gundelia),((scolymus,(tragopogon,scorzonera)),(((ur
opappus,microseris),(arnoseris,cichorium)),(((picris,leontodon),(hyoseris,sonchus)),((ur
ospermum,chondrilla),(youngia,(rhagadioulus,lapsana))))))),(((haplocarpha,(cymbonotu
s,(arctotis,arctotheca))),(eremothamnus,((didelta,berkheya),(hirpicium,(gazania,gorteria)
)))),(((oligactis,(liabum,sinclairia)),(paranephelius,((munnozia,chrysactinium),(erato,phi
loglossa)))),(distephanus,(((linzia,vernonia),((vernonia2,baccharoides),(gymnanthemum
,hesperomannia))),((cabobanthus,(centrapalus,((centauropsis,vernonia3),((orbivestus,(ve
rnonastrum,vernonia4)),(gutenbergia,(ethulia,(hilliardiella,muschleria))))))),(stokesia,(h
ololepis,(stramentopappus,(lepidonia,bolanosa))),((chresta,(critoniopsis,(elephantopus,(l
essingianthus,(chrysolaena,lepidaploa))))),((albertinia,sipolisia),vernonanthura))))))))),(
corymbium,((blennosperma,((gynoxys,gynoxys2),roldana,(tussilago,petasites),(ligularia
,parasenecio),(othonna,euryops),(senicio_scaposa,senicio_medley-
woodii),((pericallis,(cineraria,dendrosenecio)),((senicio_flaccidus,(senicio_costaricensis
,(senicio_sphaerocephalus,senicio_serra))),(senicio_inornatus,senicio_subsessilis,senici
o_ochrocarpus,(senicio_umbrusus,(senicio_vulgaris,(senicio_squalida,senicio_glauca)))
),((packera,(senicio_incanus,(senicio_paludosus,senicio_jacobea))),((gynura,kleinia),(de
lairea,senicio_rowleyanus))))))),((((dimorphotheca,(osteospermum,calendula)),((athrixi
a,(arrowsmithia,(rosenia,oedera))),(phaenocoma,(vellereophyton,((stoebe,edmondia),((g
amochaetopsis,(plecostachys,antennaria,(tenrhynea,gamochaeta))),(jalcophila,(pterygop
appus,(((anaxeton,(langebergia,petalacte)),(anaphalis,(pseudognaphalium,helicrhysum))
),((telfordia,(ozothamnus,cassinia)),((apalochlamys,ammobium),((myriocephalus,(leuco
phyta,craspedia)),(podolepis,(millotia,hyalosperma)))))))))))))),((amellus,(commidendro
n,((chiliotrichum,olearia),(pteronia,(orithrophium,(conyza,((remya,(olearia2,calotis)),((g
rangea,olearia3),(vittadinia,brachyscome)),(lagenifera,(erigeron,(diplostephium,(podoco
ma,(solidago,(grindelia,(erigeron2,conyza2)))))))))))))),(osmitopsis,(athanasia,(hippia,(s
chistostephium,(soliva,(lidbeckia,((ursinia,eriocephalus),(((hymenolepis,((cotula,cotula
2),lasiospermum)),(leucanthemella,(seriphidium,(kaschgaria,artemisia)),(crossostephiu
m,arctanthemum,(ajania,tripleurospermum)))),((oncosiphon,(cymbopappus,pentzia)),(m
icrocephala,((anthemis,tanacetum,matricaria,anacyclus,achillea,(gonospermum,lugoa)),(
(leucanthemum,(rhodanthemum,glossopappus)),(lonas,((chamaemelum,santolina),(aaro
nsohnia,(chrysanthemum,ismela)))))))))))))))))),(((zoutpansbergia,callilepis),((inula,blu
mea),(pegolettia,(cratystylis,(epaltes,(streptoglossa,pluchea)))))),((athroisma,blepharisp
ermum),((marshallia,pelucha,plateilema,(psathyrotes,trichoptilium),((helenium,(balduin
a,gaillardia)),(psilostrophe,((amblyolepis,tetraneuris),(baileya,hymenoxys))))),((cosmos,
(bidens,coreopsis)),((neurolaena,(((coulterella,varilla),(jaumea,(flaveria,(haploesthes,sar
twellia))),((oxypappus,pseudoclappia),((pectis,porophyllum),(nicolletia,((tagetes,(adeno
65
phyllum,thymophylla)),(clappia,(arnicastrum,jamesianthus))))))),((chaenactis,dimeresia,
orochaenactis),(loxothysanus,(((bartlettia,chamaechaenactis),(hymenopappus,thymopsis
)),(((peucephyllum,psathyrotopsis),(espejoa,(chaetymenia,hypericophyllum))),(schkuhri
a,((achyropappus,bahia),((florestina,palafoxia),(platyschkuhria,(amauriopsis,hymenothri
x))))))))))),(polymnia,((wyethia,(chromolepis,(ambrosia,(helianthus,(rudbeckia,trichoco
ryne))))),((galinsoga,melampodium,smallanthus),(((eutetras,(amauria,(pericome,perityle
))),(hofmeisteria,(ageratina,((carminatia,(brickellia,kuhnia)),((fleischmannia,(ageratum,
conoclinium)),(steviopsis,((eupatoriadelphus,eupatorium,liatris),((chromolaena,praxelis)
,(stomatanthes,(trichogonia,(acritopappus,campuloclinium))))))))))),((monolopia,(lasthe
nia,(amblyopappus,baeriopsis))),(constancea,syntrichopappus,(eriophyllum,pseudobahia
)),(venegasia,(eatonella,hulsea),(arnica,(achyrachaena,adenothamnus,blepharipappus,cal
ycadenia,holocarpha,lagophylla,raillardella,(blepharizonia,hemizonia),(holozonia,layia),
((hemizonella,kyhosia),(anisocarpus,(carlquistia,madia),(argyroxiphium,dubauta,wilkesi
a))))))))))))))))))))))))))))asteraceae)))))asterales,((((adoxaceae,caprifoliaceae)dipsacales,
(paracryphiaceae)paracryphiales),(pennantiaceae,(torricelliaceae,(griseliniaceae,(pittosp
oraceae,(araliaceae,(myodocarpaceae,apiaceae))))))apiales),(bruniaceae,columelliaceae)
bruniales)))campanulids)lamiids_to_campanulids)ericales_to_asterales)asterids)))subast
erids)pentapetalids)core_eudicots)trochodendrales_to_asterales)sabiales_to_asterales)eu
dicots)ceratophyllales_and_eudicots)poales_to_asterales)magnoliales_to_asterales)austr
obaileyales_to_asterales)nymphaeales_to_asterales)angiosperms)seedplants)euphylloph
yte;
Supplement S3. Node ages from the age file (“age_exp”) that were used for the age
calibration of the megatree (Markus Gastauer, personal communication). The file uses
age estimates from Bell et al. (2010).
Node Age
Euphyllophyte 466
Gymnosperms 354
Monilophyte 364
Equisetales to polypodiales 360
Ginkgoaceae to gnetales 346
Seedplants 355
Osmundales to polypodiales 323
Ophioglossaceae to psilotaceae 306
Gnetales to pinales 298
Pinales 288
Hymenophyllaceae to polypodiales 286
Cycadales 283
Lygopodiaceae to polypodiales 266
Gleicheniales 263
Araucariaceae to podocarpaceae 257
Taxaceae to cupressaceae 227
Marsileaceae to polypodiales 220
66
Schizaeales 212
Cyatheales to polypodiales 211
Cyatheales 183
Polypodiales 176
Salviniales 173
Gnetales 159
Dennstaedtiaceae to polypodiaceae 151
Angiosperms 147
Austrobaileyales to asterales 144
Magnoliales to asterales 130.1
Monocots 129.9
Poales to asterales 130
Ceratophyllales and eudicots 129
Eudicots 128.9
Sabiales to asterales 126
Magnoliids 125
Chloranthaceae 121
Narthecidae 118
Core eudicots 117
Subasterids 116.8
Subrosid 116.8
Pentapetalids 116.9
Laurales 112
Proteales 110
Petrosaviidae 109
Rosids 108
Alismatales 107
Malvids 107
Asterids 104
Ericales to asterales 104
Piperales 104
Fabids 103
Celastrales to malpighiales 101
Ranunculales 100
Caryophyllales 99
Lamiids to campanulids 99
Nitrogenfixing 99
Buxaceae 98
Calycanthaceae 98
Platanaceae to proteaceae 98
Commelinids 96
Fagales to cucurbitales 96
67
Lamiids 96
Aspleniaceae to onocleaceae 95
Saxifragales 95
Drypteridaceae to polypodiaceae 94
Campanulids 93
Asparagales 92
Ericales 92
Aristolochiaceae 91
Santalales 91
Austrobaileyales 89
Malpighiales 89
Myrtales 89
Oxalidales 89
Aquifoliales 88
Cornales 87
Geraniales 87
Sabiaceae 87
Liliales 86
Poales 85
Crossosomatales 84
Zingiberales 84
Brassicales 83
Dioscoreales 83
Papaveraceae 82
Rosales 82
Lardizabalaceae to circaeasteraceae 81
Achariaceae 79
Araceae 79
Fabales 79
Malvales 78
Asterales 77
Canellales 77
Pandanales 72
Celastrales 71
Linaceae 71
Sapindales 71
Solanales 71
Commelinales 70
Garryales 70
Lamiales 69
Magnoliales 69
Passifloraceae 68
68
Cornaceae 67
Ranunculaceae to berberidaceae 67
Malvaceae 66
Escalloniaceae 65
Gentianales 65
Stylidiaceae 65
Vitaceae 65
Moringaceae to caricaceae 64
Cucurbitales 61
Fabaceae 61
Malpighiaceae 61
Salicaceae 61
Tofieldiaceae 61
Rhizophoraceae 60
Melanthiaceae 59
Rhamnaceae 59
Solanaceae to convolvulaceae 59
Plumbaginaceae to polygonaceae 58
Poaceae to flagellariaceae 58
Dipsacales 57
Primulaceae 57
Rubiaceae 57
Amaranthaceae to caryophyllaceae 55
Cyperaceae to juncaceae 55
Dilleniaceae 55
Ranunculaceae 55
Boraginaceae 54
Cannabaceae to moraceae 54
Campanulaceae 53
Celastraceae 53
Meliaceae to rutaceae 53
Fagales 52
Gesneriaceae 52
Liliaceae 52
Scrophulariaceae 51
Styracaceae to diapensiaceae 51
Ternstroemiaceae 51
Bursa to anaca 50
Apiales 49
Argophyllaceae to alseuosmiaceae 49
Ochnaceae 49
Geraniaceae 48
69
Penthoraceae to haloragaceae 48
Crassulaceae 47
Saururaceae 47
Lecythidaceae 46
Lythraceae 46
Circaeasteraceae 45
Tecophilaeaceae 45
Hydrangeaceae 44
Menyanthaceae 44
Polygalaceae 44
Plumbaginaceae 43
Santalaceae 43
Asparagaceae 42
Helwingiaceae to aquifoliaceae 42
Orchidaceae 42
Plantaginaceae 42
Brassicaceae to cleomaceae 41
Oleaceae 41
Polygonaceae 41
Sapindaceae 41
Asteraceae 40
Rosaceae 40
Rutaceae 40
Strelitziaceae to lowiaceae 40
Meliaceae 39
Acanthaceae 38
Dasypogonaceae 38
Elaeocarpaceae 38
Lamiaceae 38
Nymphaeales 38
Saxifragaceae 38
Amaranthaceae 37
Dioncophyllaceae to ancistrocladaceae 37
Lentibulariaceae 37
Solanaceae 37
Cannabaceae 36
Caprifoliaceae 36
Styracaceae 36
Thymelaeaceae 36
Lardizabalaceae 35
Monimiaceae 35
Proteaceae 35
70
Sarcolaenaceae to dipterocarpaceae 35
Melianthaceae 34
Musaceae 34
Oxalidaceae 34
Urticaceae 34
Berberidaceae 33
Magnoliaceae 33
Menispermaceae 33
Moraceae 33
Cyperaceae 32
Piperaceae 32
Polemoniaceae 32
Adoxaceae 31
Arecaceae 31
Brassicaceae 31
Iridaceae 31
Loasaceae 31
Amaryllidaceae 30
Cyclanthaceae 30
Hyacinthaceae 30
Apiaceae 29
Juglandaceae to myricaceae 29
Parnassiaceae 29
Philydraceae 29
Verbenaceae 29
Fagaceae 28
Poaceae 28
Cunoniaceae 27
Bignoniaceae 25
Hamamelidaceae 25
Convolvulaceae 24
Crossosomataceae to stachyuraceae 24
Annonaceae 23
Haloragaceae 23
Onagraceae 23
Strelitziaceae 23
Nyctaginaceae 22
Apocynaceae 21
Cactaceae to portulaceae 21
Combretaceae 21
Cucurbitaceae 21
Bromeliaceae 20
71
Elaeagnaceae 20
Convallariaceae 19
Costaceae 19
Trochodendraceae 19
Araliaceae 18
Betulaceae 18
Winteraceae 18
Zingiberaceae 18
Marantaceae 17
Chrysobalanaceae 16
Ericaceae 14
Lauraceae 12
Limnanthaceae 12
Myristicaceae 12
Pittosporaceae 11
Canellaceae 10
Dipsacaceae 10
Altingiaceae 7
Akaniaceae 6
Juglandaceae 4
72
CAPÍTULO 2
PATRONES ESPACIALES DEL CRECIMIENTO FORESTAL EN EL BOSQUE
TROPICAL DE MONTAÑA EN EL SUR DE ECUADOR.
INTRODUCCIÓN
Los bosques tropicales están entre los más ricos en especies y estructuralmente
complejas comunidades de plantas en la tierra (Ashton 1964; Brüning 1973; 1983
Gentry 1988,1992; Hubbell y Foster 1986; Whitmore 1989; Phillips y Gentry 1994;
Phillips et al 1994;. Condit et al. 1996; Vázquez y Givnish 1998). En la actualidad son
los ecosistemas terrestres más frágiles que existen en respuesta a la perturbación y el
cambio climático, que se han considerado las amenazas más grandes que enfrentan
(Toledo 2009), otra amenaza se origina en el incremento del uso de la tierra por el
crecimiento continuo de la población humana (Ulloa y Homeier 2008)
En las últimas décadas, el conocimiento sobre el funcionamiento de los bosques
tropicales se ha incrementado; sin embargo, aún existen problemas para comprender los
procesos subyacentes de la dinámica en estos ecosistemas (Clark y Clark 2001, Köhler
et al. 2003), entre las que destaca el crecimiento de los árboles, el cual es un proceso
que depende de factores ambientales y características propias de las especies (Lambers
et al. 1998). El crecimiento de los árboles en los bosques es importante tanto económica
como ecológicamente, por su utilidad para estimar y predecir el rendimiento forestal
(Vanclay 1994), así como por su papel en el entendimiento de la demografía
poblacional y la dinámica del bosque (Swaine y Lieberman 1987). Las tasas de
crecimiento de los árboles en los bosques tropicales reflejan la variación en las
estrategias de historia de vida, definen límites a la producción de madera y controlan el
balance de carbono de los rodales (Baker et al. 2003).
73
Entre las hipótesis manejadas para explicar las variaciones en el crecimiento forestal,
especialmente en bosques tropicales, se encuentra la dependencia negativa de la
densidad (DND; Wright 2002). Los efectos de la DND se han explicado
tradicionalmente como una disminución del crecimiento individual (y también de la
supervivencia, y reclutamiento) en la vecindad de individuos de la misma especie
(Connell et al. 1984; Uriarte et al. 2004; Stoll y Newberry 2005). En la actualidad se
considera que, además de los efectos de los individuos "con-específicos", el efecto de la
vecindad en la DND está mediado también por el grado de parentesco filogenético
(Paine et al. 2012) o semejanza funcional (Chacón et al. 2013; Chacón et al. en prensa)
de los individuos próximos, de tal manera que cuanto más semejantes desde el punto de
vista filogenético o funcional sean dos individuos, mayor será la competencia entre ellos
(Webb et al. 2002; Cavender-Bares et al. 2004; Kraft y Ackerly 2010).
Evaluar los efectos de la vecindad sobre el crecimiento requiere contar con mapas
completos de todos los individuos de una comunidad (Stoll y Newbery 2005), así como
contra con las herramientas estadísticas adecuadas. Una de las formas más intuitiva para
conocer el funcionamiento de poblaciones y comunidades de plantas es mediante el
estudio de su organización espacial (Watt 1947, Espinosa et al. 2015) y, a partir de los
patrones observados, inferir los procesos ecológicos subyacentes (Dale 1999, McIntire y
Fajardo 2009). En concreto, el análisis de patrones de puntos y de sus variaciones en el
espacio y en el tiempo permite los mecanismos subyacentes en la construcción de la
estructura y en la dinámica de poblaciones y comunidades (Haase et al. 1996, Wiegand
et al. 2007; De la Cruz 2008). Con las herramientas adecuadas, algunos estudios han
mostrado por ejemplo cómo los patrones espaciales se relacionan con la abundancia de
una especie (He et al. 1997; Condit et al. 2000), con el tamaño del tallo (He et al. 1997;
74
Itoh et al. 1997), además, se ha observado que las tasas de crecimiento individual
dependen de una combinación del tamaño del árbol, características ecológicas
específicas y de los árboles en el vecindario (Pélissier y Pascal 2000, Illian et al. 2008).
En el presente estudio, analizamos el patrón espacial del crecimiento relativo en grosor
de los árboles y los efectos de la vecindad sobre el mismo en los bosques de montaña
del sur de Ecuador. Nuestra hipótesis es que la vecindad tiene un efecto negativo sobre
el crecimiento y que este efecto se verá incrementado con la semejanza funcional de los
individuos vecinos. Para ello hemos cartografiado la distribución de todos los árboles
con diámetro alrededor del pecho >= 5 cm en tres fragmentos forestales, que
representan diferentes etapas de la dinámica del bosque montano, y hemos registrado su
incremento en grosor al cabo de 6 años. Empleando herramientas de análisis de patrones
de puntos marcados, evaluamos los efectos de la vecindad sobre el crecimiento de los
árboles individuales y a qué escala ocurren estos efectos. A partir del análisis del patrón
espacial de crecimiento de diferentes grupos funcionales de árboles, evaluamos si
existen muestras de una DND ligada a la semejanza funcional.
En concreto, nos planteamos las siguientes preguntas: 1) ¿está correlacionado
espacialmente el crecimiento en grosor de los árboles? 2) ¿está afectado el crecimiento
por el tamaño de los árboles vecinos? 3) ¿varía el signo de la correlación espacial
cuando los vecinos son semejantes o diferentes funcionalmente? y, finalmente, 4) ¿se
mantienen dichas relaciones entre los diferentes grupos funcionales y/o a lo largo de
diferentes estados sucesionales?
75
METODOLOGÍA
Área de estudio
El estudio se llevó a cabo en el bosque lluvioso montano bajo (Homeier et al. 2012).
situado en las inmediaciones de la Estación Biológica Chamusquín, de la Universidad
Técnica Particular de Loja (EBC), en el km 27 de la vía Loja- Zamora en el sur del
Ecuador (3°58´37.66´´ S, 79°05´23.63´´ O). La altitud media es de 2100 msnm. La
precipitación anual de 2200 mm y la temperatura media anual es de 15.3°C, con una
fluctuación anual muy baja (1,2 °C) en comparación con la fluctuación diaria (11,1 °C)
(Bendix et al. 2006 ).
Diseño y recolección de datos
Entre abril y agosto del año 2005 se seleccionaron tres zonas de estudio con diferente
grado de sucesión (Fig. 1). En los terrenos de la Estación Biológica Chamusquín (EBC)
se establecieron dos parcelas. La parcela denominada "Chamusquín B" (CH B), con una
superficie de 4366 m2, comprende un pequeño remanente forestal que fue severamente
alterado por las labores de construcción y mantenimiento de la carretera que conduce de
Loja a Zamora a inicios de los años 80. La parcela denominada "Chamusquín A" (CH
A), con una superficie de 5610 m2, consiste en un fragmento forestal regenerado tras un
incendio ocurrido hace aproximadamente 35 años atrás, donde la vegetación fue
afectada parcialmente. Finalmente, se estableció una tercera parcela, denominada "San
Francisco" (SF), con una superficie de 5200m2 dentro de una masa continua de bosque
no perturbada situada a unos 0.5 km de la EBC y perteneciente a la reserva privada
"San Francisco" (Beck et al.2007). Las parcelas se dividieron en subparcelas de 20 x 20
76
m (400m2), y en cada subparcela se identificaron y marcaron todos los individuos con
un diámetro a la altura del pecho (DAP) ≥ 5 cm y se anotaron sus coordenadas (x, y).
Fig. 1. Mapas de las parcelas de estudio. CHB: Chamusquín B. CHA: Chamusquín A. SF: San Francisco.
Los árboles se representan con puntos de tamaño proporcional al diámetro a la altura del pecho en 2005.
Los colores representan los distintos gremios funcionales. PVC: pioneros de vida corta. PVL: Pioneros de
vida larga. TPS: Tolerantes parciales a la sombra. TS: Tolerantes a la sombra.
Las parcelas se re-censaron en 2011, momento en que se tomaron los nuevos datos de
DAP. A partir del DAP se estimó el área basal como AB = π/4 DAP2. Finalmente, se
0 10
CHB
0 10 20 m
CHA
0 10 20 m
SF
PVC
PVL
TPS
TS
77
estimó la tasa de crecimiento relativo de área basal como ΔAB = ln(AB2011) -
ln(AB2005)/(2011-2006) (Hunt 1990).
A partir de la base de datos "Global Wood Density Database" (Zanne et al. 2009) se
anotó para cada especie la densidad de la madera. En los casos en los que alguna
especie o género no se encontrara reportado en esta base de datos, empleamos
respectivamente el promedio del género o de la familia. Para cada árbol estimamos la
biomasa del tallo hasta la altura del pecho (Ms), de acuerdo con la fórmula de King et al.
(2006): 𝑀𝑠 = 0.5 (𝜋/4)𝜌𝐷𝑠2𝐻𝑠 , donde ρ es la densidad de la madera, Ds es el DAP y
Hs es la altura del árbol (en nuestro estudio usamos 1,3 m para todos los árboles).
Grupos funcionales.
Las especies registradas se clasificaron de acuerdo a sus características biológicas en
diferentes grupos funcionales. Para ello se empleó una de las clasificaciones funcionales
más sencillas empleadas en ecología tropical (Poorter et al. 2006), que se basa en la
partición de un gradiente "vertical" de altura y otro "horizontal" de iluminación, que
serían los principales factores responsables de la estructuración de los bosques
tropicales (Turner 2004). En el primer gradiente se pueden distinguir dos grandes
grupos: especies del sotobosque, de talla pequeña, y especies de la cubierta, de gran
talla. En el gradiente lumínico se distinguen las especies tolerantes a la sombra, que
requieren poca luz, de las especies pioneras, que requieren luz abundante para su
establecimiento y supervivencia (Turner 2004). La combinación de la partición de
ambos ejes ambientales resulta en una clasificación en cuatro grupos con claro sentido
ecológico (Poorter et al. 2006, Finegan 1992; Fig.1): especies tolerantes a la sombra
(TS), que pueden establecerse y sobrevivir en la sombra; especies parcialmente
tolerantes a la sombra (PTS), que se establecen en la sombra pero necesitan de la
78
apertura de un claro para alcanzar su tamaño definitivo; especies pioneras de vida corta
(PVC), que requieren elevada iluminación para su regeneración y alcanzan los 30 años,
y especies pioneras de vida larga (PVL), que tienen también altos requerimientos de
iluminación pero que pueden vivir más de 30 años.
Esta
tura
Gra
nd
e
Pioneros de vida corta (PVC)
Pioneras de vida
larga (PVL)
Pe
qu
eño
Tolerantes a
la sombra (TS)
Tolerantes
parciales a la
sombra(TPS)
Baja
Alta
Requerimientos de luz
Fig. 2. Clasificación de las especies forestales de los bosques tropicales húmedos basada en los
requerimientos de luz para la regeneración y en la estatura de los árboles adultos. tolerantes a la sombra
(TS), que pueden establecerse y sobrevivir en la sombra; especies parcialmente tolerantes a la sombra
(PTS), que se establecen en la sombra pero necesitan de la apertura de claros para alcanzar su altura
máxima; especies pioneras de vida corta (PVC), que requieren elevada iluminación para su regeneración
y llegan a vivir 30 años, y especies pioneras de vida larga (PVL), que tienen también altos requerimientos
de iluminación pero que pueden vivir más de 30 años. Adaptada de Poorter et al. (2006).
Análisis de datos
Para analizar la estructura espacial de diámetros, y crecimiento (incremento de área
basal) empleamos varias funciones sumario para patrones de puntos marcados. La
función de correlación de marca proporciona información sobre la dependencia entre
79
los atributos de árboles a la escala espacial. La función de correlación de marca se
define como 𝜅𝑚𝑚(𝑟) =𝑐𝑚𝑚(𝑟)
𝜇2 , donde 𝑐𝑚𝑚(𝑟) es la media de marca condicional y μ es
la media del valor de la marca. La media de marca condicional
𝑐𝑚𝑚(𝑟) = 𝐸𝑜,𝑟[𝑚(0)𝑚(𝑟)], representa la media del producto de las marcas de los pares
de árboles separados por una distancia r. Un valor de κmm >1, a una determinada escala
r, indica que la media de marca condicional cmm es a esa escala mayor que la media de
la marca de todos los pares de puntos (Illian et al. 2008: 341) y por lo tanto la marca
está correlacionada positivamente a esa escala. Si κmm (r) =1, la distribución de valores
de la marca es independiente a la escala r y por lo tanto no está correlacionada
espacialmente. Si κmm (r) < 1, la media condicional de los árboles separados por una
distancia r es menor que la media de la población y por lo tanto la marca presenta una
correlación espacial negativa a la escala r.
Además de la función de correlación de marca "tradicional", hemos empleado otras
funciones de de correlación de marca. Por ejemplo, una función similar a la
denominada función de correlación de marca "inter-tipo" (intertype mark
correlation function; Ledo et al. 2011) es 𝑘𝑚𝑚𝑖𝑗
= 𝑐𝑚𝑚
𝑖𝑗(𝑟)
𝜇𝑖𝜇𝑗, donde i y j representan dos
tipos de puntos (por ejemplo dos especies o gremios de árboles), μi y μj representan las
medias de sus marcas y 𝑐𝑚𝑚𝑖𝑗 (𝑟) su media condicional. Esta función resume la
correlación espacial entre las marcas de árboles de distinto tipo "i" y "j". Además de
ésta, hemos empleado también la función de correlación de marca cruzada (Baddeley
et al. 2015), 𝑘𝑚𝑛 = 𝑐𝑚𝑛(𝑟)
𝐸[𝑚·𝑛], donde 𝑐𝑚𝑛(𝑟) es la media condicional de dos atributos m y
n (por ejemplo el diámetro y la altura) y E[m·n] la esperanza del producto de los valores
de ambos atributos. Finalmente, hemos diseñado y empleado también la función de
80
correlación de marca cruzada inter-tipo 𝑘𝑚𝑛𝑖𝑗 =
𝑐𝑚𝑛𝑖𝑗
(𝑟)
𝐸[𝑚𝑖·𝑛𝑗], donde 𝑐𝑚𝑛
𝑖𝑗 (𝑟) es la media
condicional de dos atributos m y n presentes respectivamente en los tipos i y j de
árboles y E[mi·nj] la esperanza del producto de los valores de ambos atributos.
Al estar normalizadas, todas las funciones de correlación de marca cruzadas e inter-tipo
tienen al igual que la función de correlación de marca tradicional un valor esperado de 1
si la distribución de las marcas es independiente mientras que valores mayores y
menores indican respectivamente correlación espacial positiva y negativa a la escala r a
la que exista dependencia entre las marcas.
Para contrastar desviaciones de las funciones de correlación de marca, se construyeron
envueltas de simulación empleando un modelo nulo de "marcado independiente"
(también denominado "etiquetado aleatorio"; Wiegand y Moloney 2013), es decir,
calculando nuevas funciones sobre patrones con las mismas coordenadas pero en donde
las marcas de los puntos han sido reasignadas aleatoriamente, lo que elimina la posible
asociación espacial entre marcas. Para los contrastes de las funciones inter-tipo, la
asignación aleatoria de marcas se restringió dentro del tipo correspondiente. Las
envueltas para todos los análisis se construyeron en base a 199 simulaciones, lo que
proporciona un nivel de significación estadística α =0.05 (Baddeley y Turner 2005).
Todos los cálculos se efectuaron utilizando el programa R (R Core Team 2015) y
los paquetes “spatstat” (Baddeley y Turner 2005) y “ecespa” (De la Cruz 2008).
RESULTADOS
El incremento relativo en biomasa mostró una correlación espacial positiva
significativa, a corta escala, en las parcelas menos alteradas, Chamusquín A (CHA) y
San Francisco (SF), y se mostró independiente a todas las escalas en la parcela más
81
AB Biomasa DAP
CH. B k mm
r
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
CH. A k mm
r
0 5 10 15 20 25
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15 20 25
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15 20 25
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
SF k mm
r
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r
km
mr
r (m) r (m) r (m)
alterada, Chamusquín B (CHB). Por el contrario, tanto la distribución espacial de
diámetros (DAP) y de biomasa, mostró correlación negativa a corta escala en las tres
parcelas (Fig. 3).
Fig. 3. Funciones de correlación de marca del incremento relativo de área basal (ΔAB), biomasa y
diámetro a la altura del pecho (DAP) en las tres parcelas estudiadas. (CH. B: Chamusquín B, estado
sucesional temprano; CH. A: Chamusquín A, estado sucesional intermedio; SF: San Francisco; estado
sucesional avanzado). La curva negra representa la función kmm(r) observada; la roja representa el valor
esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de
simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar.
82
En general, el crecimiento mostró correlación negativa con el tamaño de los árboles
vecinos (estimado como DAP y biomasa) a escalas cortas y medias, especialmente en
las dos parcelas más alteradas (CHB y CHA) (Fig. 4). En SF, a pesar de manifestar
correlación negativa a corta distancia, ésta no resultó significativa.
Al considerar la semejanza funcional entre los árboles (de acuerdo con la clasificación
en grupos funcionales) a la hora de calcular las funciones de correlación de marca para
el crecimiento, se observó que, en general, la correlación espacial intra-tipo era menor
(y en algunos casos con una clara tendencia negativa a corta escala) que la correlación
espacial inter-tipo (Figs. 5 A-C), pero con notables excepciones, como en el caso del
crecimiento de los tolerantes a la sombra (TS) en CHB (Fig. 4 A) o los pioneros de vida
corta (PVC) en CHA (Fig. 5 B).
La correlación cruzada entre crecimiento y tamaño, teniendo en cuenta las semejanzas
funcionales entre gremios, en algunos casos se ajustó y en otros se desvió de los
resultados esperados (Figs. 6 A-C). Por ejemplo, en SF, el crecimiento de los pioneros
de vida corta (PVC) presentó correlación negativa a pequeña escala con el diámetro
(DAP) de los árboles vecinos del mismo tipo (pero también con el DAP de los
tolerantes parciales a la sombra, TPS). Por el contrario, en esta misma parcela, el
crecimiento de los TPS presentó correlación positiva a corta escala con el DAP de los
árboles del mismo tipo (Fig. 6 C).
83
Biomasa DAP
CH. B
kA
B,m
r
0 5 10 15
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.B
io_T
or
0 5 10 15
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.D
AP
_in
ir
CH. A
kA
B,m
r
0 5 10 15 20 25
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.B
io_T
or
0 5 10 15 20 25
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.D
AP
_ini
r
SF
kA
B,m
r
0 5 10 15
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.B
io_T
or
0 5 10 15
0.7
0.9
1.1
1.3
r
kR
BA
I.D
AP
_in
ir
r (m) r (m)
Fig. 4. Funciones de correlación de marca cruzada entre el incremento relativo de área basal (ΔAB), y la
biomasa y entre el incremento relativo de área basal y el diámetro a la altura del pecho (DAP) en las tres
parcelas estudiadas. (CH B: Chamusquín B, estado sucesional temprano; CH. A: Chamusquín A, estado
sucesional intermedio; SF: San Francisco; estado sucesional avanzado). La curva negra representa la
función kmn(r) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de
marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas
permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional).
84
DISCUSIÓN.
Uno de los resultados más sorprendentes de este estudio ha sido comprobar que la
distribución espacial del crecimiento (incremento relativo del área basal) está
correlacionada positivamente a pequeña escala, alcanzando mayores valores y escalas
espaciales más amplias en el bosque más maduro (SF). Por el contrario, la distribución
espacial de tamaños (DAP, biomasa), muestra la habitual correlación negativa a escalas
pequeñas (De la Cruz 2008, Illian et al. 2008). Esta correlación negativa se interpreta
habitualmente como una consecuencia de la competencia entre individuos próximos, lo
que resultaría en tamaños menores que la media (Illian et al. 2008; Getzin et al. 2008;
Wälder y Wälder 2008; Grabarnik et al. 2011; Ledo et al. 2011). Es destacable que en el
caso de la biomasa, la correlación negativa llega a ser el doble de la registrada para el
DAP, lo que resalta el papel de la competencia por los recursos en la génesis de este
patrón.
La interpretación usual de las desviaciones positivas de la función de correlación de
marca a escalas pequeñas se basa en una supuesta "estimulación mutua" (Smyzt 2014),
pero en el caso de la desviación del crecimiento relativo esta explicación no parece
adecuada. Por un lado, la correlación negativa del tamaño deja claro la existencia de
fenómenos de competencia. Por otro lado, hay que tener en cuenta que el la tasa de
crecimiento relativo está fuertemente relacionada con atributos funcionales como el área
foliar específica, la tasa de asimilación neta o la arquitectura de la copa (Villar et al.
2004) por lo que la señal detectada podría estar indicando la asociación espacial, a
escalas pequeñas, de árboles con estrategias funcionales semejantes. De esta forma,
nuestros resultados estarían sugiriendo que en los bosques montanos del sur de Ecuador,
85
procesos de filtrado ambiental, operando a escala espacial muy fina, están controlando
la dinámica de la comunidad.
Tanto para el crecimiento, como para el DAP y la biomasa, las desviaciones de una
distribución independiente de marcas se hacen mayores y más significativas al avanzar
el grado de madurez del bosque (desde CHB hasta SF), lo que señala que los procesos
responsables se van acentuando a lo largo de la sucesión. El aumento de la competencia
a medida que avanza la sucesión es una idea clásica de la ecología vegetal (Clements
1916; Conell y Slatyer 1977; Walker y Chapin 1987, Wilson 1999) que explicaría el
aumento de la correlación negativa para el tamaño (DAP y biomasa) al pasar de un
bosque menos maduro a uno más maduro. En el caso del crecimiento relativo, la mayor
importancia de los procesos de filtrado ambiental "local" en los bosques más maduros
(SF y, en menor medida CHA) podría deberse a que en estos se establece una dicotomía
clara entre micro-ambientes perturbados y no perturbados (que no es tan evidente en los
bosques extensamente perturbados como Chamusquín B). En efecto, dada la elevada
inclinación del terreno, en los bosques maduros de la zona de estudio se abren
periódicamente pequeños claros, de dimensiones semejantes a la escala en la que se
manifiestan las desviaciones de la correlación del crecimiento relativo (de entre 20 y
150 m2), a causa de deslizamientos del terreno (Homeier y Breckle 2008). La
colonización de estos claros por especies pioneras, funcionalmente semejantes,
generaría una estructura forestal con parches dominados por individuos con tasas de
crecimiento elevado. Esta estructura parcheada no aparecería en bosques extensamente
perturbados como CHB, donde las especies pioneras se repartirían uniformemente por
todo el espacio mezcladas con especies de otros gremios.
86
PVC PVL TPS TS
PVC k mm
i j
r
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
PVL k mm
i j
r
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
TPS k mm
i j
r
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
TS k mm
i j
r
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig. 5. A). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los
paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de Chamusquín B (estado
sucesional temprano). La curva negra representa la función 𝑘𝑚𝑚𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el valor
esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de
simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de
cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las
filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida
larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
87
PVC PVL TPS TS
PVC k mm
i j
r
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
PVL k mm
i j
r
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
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r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
TPS k mm
i j
r
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
0 5 10 20
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
Ir
TS k mm
i j
r
0 5 10 20
0.5
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1.5
2.0
kR
BA
I.R
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1.5
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kR
BA
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1.5
2.0
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BA
I.R
BA
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0 5 10 20
0.5
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1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig.5 B). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los
paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de Chamusquín A (estado
sucesional intermedio). La curva negra representa la función 𝑘𝑚𝑚𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el
valor esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las
envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación
restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del
patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta;
PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
88
PVC PVL TPS TS
PVC k mm
i j
r
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
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r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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0 5 10 15
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1.0
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kR
BA
I.R
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Ir
PVL k mm
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0 5 10 15
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2.0
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2.0
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BA
I.R
BA
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0.5
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2.0
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0.5
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1.5
2.0
r
kR
BA
I.R
BA
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TPS k mm
i j
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0 5 10 15
0.5
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2.0
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BA
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BA
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0 5 10 15
0.5
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2.0
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kR
BA
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BA
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0.5
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0.5
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TS k mm
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0 5 10 15
0.5
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2.0
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1.0
1.5
2.0
kR
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I.R
BA
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0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
kR
BA
I.R
BA
Ir
r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig. 5 C). Funciones de correlación de marca inter-tipo (o correlación de marca "tradicional" en los
paneles de la diagonal) para el incremento relativo de área basal en la parcela de San Francisco (estado
sucesional avanzado). La curva negra representa la función 𝑘𝑚𝑚𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el valor
esperado para una distribución independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de
simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de
cada grupo funcional). Los test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las
filas y permutando las del que rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida
larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
89
Corroborando la interpretación anterior, la distribución espacial del crecimiento relativo
mostró correlación negativa con la del tamaño (la biomasa y el diámetro) de los árboles
vecinos principalmente en los bosques perturbados, y ésta fue mayor en el más
perturbado (CHB). Mientras que en SF parecen existir "parches" de árboles con
crecimiento relativo elevado (probablemente coetáneos y de pequeño tamaño), en CHA
y especialmente CHB, en las proximidades de árboles grandes la competencia
condiciona tasas de crecimiento pequeñas, y en las proximidades de árboles pequeños,
el crecimiento es también menor que el que cabría esperar.
Al examinar la distribución espacial del crecimiento de árboles teniendo en cuenta su
semejanza funcional (clasificados en gremios funcionales) se constató la prevalencia, en
escalas espaciales finas, de desviaciones negativas (pero no significativas) en la
correlación del crecimiento de árboles pertenecientes al mismo gremio, y desviaciones
positivas (pero generalmente tampoco significativas) en la correlación de árboles de
distinto gremio. En el caso de los árboles pioneros (PVC y PVL), la tendencia a tener
desviaciones positivas en la correlación intra-tipo fue mayor en CHA y SF, mientras que
en CHB las desviaciones fueron nulas o negativas. Este resultado aparentemente
apoyaría la explicación que hemos dado anteriormente, aunque la escasa significación
estadística, unida a la existencia de algunas excepciones notables a este patrón impide,
(igualmente que en el caso de las correlaciones cruzadas entre crecimiento y tamaño)
afirmarlo rotundamente.
Una posible explicación a esta escasez de resultados estadísticamente significativos
podría deberse a que la clasificación funcional empleada sea demasiado grosera para
poder detectar efectos claros de unos árboles sobre otros (DND). Muchos de los trabajos
90
que han estudiado las relaciones entre los atributos funcionales y la organización de las
comunidades lo han hecho sobre la base de una caracterización específica (por ejemplo
Kraft y Ackerly 2010) o intraespecífica (Albert et al. 2012) de la variación funcional, y
aun así frecuentemente han encontrado señales poco potentes (Poorter et al. 2008; Kraft
et al. 2010). Por otro lado, varios autores han propuesto recientemente que las
respuestas competitivas en las comunidades estarían mediadas no por las semejanzas
funcionales entre especies (lo que hemos asumido en este trabajo) sino por su posición
dentro de una jerarquía de "capacidad competitiva" (Mayfield y Levine 2010, Kuntsler
et al. 2012), que evidentemente depende de la estrategia funcional pero que no es
predecible a partir de la semejanza.
En conclusión, nuestro estudio ha permitido mostrar que el crecimiento relativo en los
bosques montanos del sur del Ecuador está estructurada espacialmente, que dicha
estructura se acentúa al avanzar la sucesión y que está correlacionada con la distribución
espacial de tamaños. A pesar de las limitaciones de la clasificación empleada, nuestro
estudio nos ha permitido distinguir también un débil efecto de la semejanza funcional
sobre la dependencia negativa de la densidad.
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r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig. 6. A). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple
en los paneles de la diagonal) entre el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura
del pecho (DAP) en la parcela de Chamusquín B (estado sucesional temprano). La curva negra representa
la función 𝑘𝑚𝑛𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de
marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas
permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado
manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas.
PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS:
tolerantes a la sombra.
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Fig. 6. B). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple
en los paneles de la diagonal) entre el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura
del pecho (DAP) en la parcela de Chamusquín A (estado sucesional intermedio). La curva negra
representa la función 𝑘𝑚𝑛𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución
independiente de marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199
patrones con marcas permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los
test se han realizado manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que
rotula las columnas. PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales
a la sombra; TS: tolerantes a la sombra.
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r (m) r (m) r (m) r (m)
Fig. 6. C). Funciones de correlación de marca cruzada inter-tipo (o correlación de marca cruzada simple
en los paneles de la diagonal) entre el el incremento relativo de área basal (ΔAB) y el diámetro a la altura
del pecho (DAP) en la parcela de San Francisco (estado sucesional avanzado). La curva negra representa
la función 𝑘𝑚𝑛𝑖𝑗
(𝑟) observada; la roja representa el valor esperado para una distribución independiente de
marcas y las bandas grises representan las envueltas de simulación (α = 0.05) de 199 patrones con marcas
permutadas al azar (permutación restringida dentro de cada grupo funcional). Los test se han realizado
manteniendo fijas las marcas del patrón que rotula las filas y permutando las del que rotula las columnas.
PVC: pioneros de vida corta; PVL: Pioneros de vida larga; TPS: tolerantes parciales a la sombra; TS:
tolerantes a la sombra.
94
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density database. Dryad. Identifier: http://hdl.handle.net/10255/dryad.235.
102
ANEXOS
Apéndice 1. Análisis de patrón de puntos Marcados, Diámetro, Crecimiento, Incremento relativo
Ares Basal, y Biomasa. A). mark correlation function, B).mark variogram C). mark-
weighted K función D).mark-weighted . La línea continua representa la función L (r), la
línea discontinua es el modelo de proceso de Poisson, y la región gris conformada por las
envolturas de 99 simulaciones Monte Carlo del modelo nulo.
Diámetro
0 5 10 15
0.8
50
.95
1.0
51
.15
SF
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
ZA
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
ZB
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
0.0
0.2
0.4
0.6
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
0.0
0.1
0.2
0.3
0.4
r(m)
Kf
rr
B
5 10 15 20
0.8
50
.95
1.0
5
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.9
00
.95
1.0
01
.05
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.8
50
.95
1.0
51
.15
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
0 5 10 15
40
50
60
70
80
90
r(m)
r
D
0 5 10 15
40
50
60
70
80
90
10
0
r(m)
r
D
0 5 10 15
40
50
60
70
80
90
r(m)
r
D
103
Incremento
0 5 10 15
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
SF
r (m)
km
mr
A
0 5 10 15 200
.81
.21
.6
ZA
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.8
1.0
1.2
1.4
1.6
ZB
r(m)
km
mr
A
A
0 5 10 15
0.0
0.4
0.8
1.2
r (m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
-0.2
0.0
0.2
0.4
0.6
r(m)
Kf
rr
B
5 10 15 20
0.8
1.0
1.2
1.4
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.8
1.0
1.2
1.4
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
0 5 10 15
1.0
1.5
2.0
r(m)
r
D
0 5 10 15
23
45
67
8
r(m)
r
D
0 5 10 15
23
45
67
8
r(m)
r
D
104
Incremento relativo en el área basal (RBAI)
0 5 10 15
0.6
1.0
1.4
1.8
SF
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.5
1.5
2.5
3.5
ZA
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
ZB
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.0
0.5
1.0
1.5
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
-10
12
3
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
-0.5
0.0
0.5
1.0
1.5
r(m)
Kf
rr
B
5 10 15 20
0.8
1.0
1.2
1.4
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.5
1.5
2.5
3.5
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.8
1.0
1.2
1.4
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
0 5 10 15
0.0
40
.08
0.1
2
r(m)
r
D
0 5 10 15
0.0
02
0.0
06
0.0
10
r(m)
r
D
0 5 10 15
0.0
00
50
.00
15
r(m)
r
D
105
Biomasa
0 5 10 15
0.8
1.0
1.2
1.4
SF
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.8
1.0
1.2
1.4
ZA
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
3.0
ZB
r(m)
km
mr
A
0 5 10 15
0.0
0.5
1.0
1.5
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
0.0
0.4
0.8
1.2
r(m)
Kf
rr
B
0 5 10 15
-0.5
0.0
0.5
1.0
r(m)
Kf
rr
B
5 10 15 20
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
r
C
2 4 6 8 10 12 14
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
r(m)
no
rma
lize
d.K
mm
rC
0 5 10 15
40
00
80
00
12
00
0
r(m)
r
D
0 5 10 15
20
00
60
00
10
00
01
40
00
r(m)
r
D
0 5 10 15
50
00
15
00
02
50
00
r(m)
r
D
106
CAPÍTULO 3
EFECTOS DE LA FERTILIZACIÓN EN EL CRECIMIENTO DIAMÉTRICO DE
ESPECIES ARBÓREAS, EN EL BOSQUE TROPICAL DE MONTAÑA.
INTRODUCCIÓN
Los bosques tropicales se caracterizan por una alta diversidad de plantas y juegan un rol
importante en el ciclo del carbono (Pan et al. 2011, Camenzind et al. 2014, Chen et al.
2015). En las últimas décadas se ha visto que estos bosques están amenazados por las
actividades humanas, que pueden alterar muchos procesos importantes en los
ecosistemas (Maynard et al. 2014; Camenzind et al. 2014). Entre los cambios
ambientales causados por la actividad humana, la alteración de las tasas naturales de
deposición de nutrientes, que es unos de los factores que más pueden incidir en el
funcionamiento de los ecosistemas y en la biodiversidad a nivel global (Sala et al. 2000,
Thuiller 2007).
En todos los ecosistemas del mundo la disponibilidad de nutrientes controla procesos
clave (Álvarez-Clare et al. 2013) como la productividad primaria neta, el uso eficiente
de nutrientes por las plantas y los ciclos de descomposición de la materia (Santiago et
al. 2012; Fisher et al. 2013; Álvarez-Clare et al. 2013). De entre todos los nutrientes, el
nitrógeno (N) y el fósforo (P), ya sea individualmente o en combinación, son los
mayores limitantes en los ecosistemas terrestres, y la alteración de su disponibilidad
puede ocasionar importantes efectos en la estructura y función de los ecosistemas
(Vitousek y Howarth 1991, Elser et al. 2007, Acquisti et al. 2009, Janssens et al. 2010,
Vitousek et al. 2010, Peñuelas et al. 2012, Homeier et al. 2013, Álvarez-Clare et al.
2013).
107
El aumento de la deposición de N en los trópicos, tiene su origen en diversas fuentes,
como la quema de biomasa (Da Rocha et al. 2005, Fabian et al. 2005), un mayor
consumo de fertilizantes nitrogenados en la agricultura y el alto consumo de
combustibles fósiles (Galloway et al. 2004, 2008. Este aumento provocará la
acidificación del suelo y por consiguiente reducirá la disponibilidad de otros nutriente y
especialmente del P (Matson et al. 1999).
La deposición del fosforo atmosférico en los ecosistemas puede proceder de la quema
de biomasa o tener origen biogénico, por ejemplo, el polen y las esporas, (Mahowald et
al. 2005), pero está dominado por la deposición de polvo del aerosol mineral (Pett-
Ridge 2009).
Se estima que como resultado del desarrollo de las actividades humanas, en las
próximas décadas muy probablemente aumentarán las deposiciones de N y P en los
trópicos, lo que podría producir una respuesta intensamente sinérgica en el crecimiento
de la vegetación (Galloway et al. 2008; Gruber & Galloway 2008, Schlesinger 2009),
pero también afectar a la actividad microbiana del suelo, y por lo tanto el reciclaje de
carbono en el suelo y los nutrientes (Hedin 2009; Vitousek et al. 2010).
Algunos estudios han señalado la influencia de N y P sobre la dinámica de crecimiento
de las especies vegetales en varias partes del planeta (p. ej., Tanner 1992, Campo et al.
2004, Siddique et al. 2010) generalmente documentando un incremento en el
crecimiento en el diámetro del tronco de algunas especies vegetales (p. ej., Vitousek et
al. 1993, Vitousek y Farrington 1997, Bobbink et al. 2010, Güsewell 2004, Lu et al.
2010).
Generalmente, la limitación de nutrientes en los ecosistemas se determina con
experimentos de adición de nutrientes o fertilización. Respuestas tales como un aumento
de las tasas de los procesos fisiológicos o del crecimiento en relación al tratamiento
108
"control" son interpretados como una prueba de la existencia de limitación por ese
nutriente (Santiago 2015). Los resultados de los experimentos de adición de nutrientes
pueden ayudar a comprender y predecir la respuesta de las especies forestales a los
cambios ambientales (Wallace et al. 2007, Homeier et al. 2012, Álvarez-Clare et al.
2013).
Se conoce que la disponibilidad de nutrientes puede disminuir con la altitud, debido a
las bajas temperaturas (Leuschner et al. 2007, Fischer et al. 2011).
El gradiente altitudinal está conectado a los cambios de muchas otras características
tales como factores climáticos y los ciclos de nutrientes. Se conoce que las
características y la dinámica de la vegetación cambia a lo largo del gradiente altitudinal
(Kitayama y Aiba 2002, Ashton 2003). Por tanto, parece ciertamente importante tener
en cuenta y controlar la influencia de esta variable.
Este capítulo presenta los resultados de un experimento de de fertilización continua
durante 6,4 años en los bosques montanos del sur del Ecuador, realizado con el objetivo
de conocer los efectos de N y P sobre el crecimiento forestal, e identificar los
mecanismos de respuesta a los futuros cambios en la disponibilidad de nutrientes en los
ecosistemas tropicales montanos. Nuestro objetivo era probar si el N y P en general
limitan el crecimiento del diámetro del tallo y si hay diferencias en las repuestas de los
árboles de diferentes taxones a lo largo del gradiente altitudinal.
Metodología
Área de estudio
109
El área de estudio está localizada en la parte adyacente del Parque Nacional Podocarpus
(PNP) en la cordillera del Consuelo, parte de la cadena oriental de los Andes del sur del
Ecuador. Se seleccionaron tres sitios de estudio a lo largo de un gradiente altitudinal:
Bombuscaro, S4° 7´, W 78° 58, con altitud entre 990-1100 m. s.n.m., denominado en
adelante l sitio "1000 m" ); San Francisco, S 3° 58´, W 79° 04´, altitud entre 1950- 2100
m. s.n.m.( sitio "2000 m" ) y Cajanuma, 04°06´, W79° 11´, con altitud entre 2,800-
3,000 m s.n.m (sitio 3000 m). El sitio 1000 m se encuentra dentro del Parque Nacional
Podocarpus (PNP) a 5 km de la ciudad de Zamora, provincia de Zamora Chinchipe, el
tipo de vegetación es “ bosque lluvioso premontano ” (Homeier et al.2008). El sitio
2000 m está situado entre las ciudades de Loja y Zamora dentro de la Reserva San
Francisco (RSF), ubicada en el límite del PNP. El tipo de vegetación es “bosque
lluvioso montano bajo” (Homeier et al. 2008). El sitio 3000, está localizado al sur de la
ciudad de Loja dentro del PNP. El tipo de bosque es “bosque lluvioso montano alto”
(Homeier et al. 2008) (ver Tabla 1).
Distribución de cuadrantes
En cada uno de los sitios se seleccionaron bosques maduros (primarios) sin ningún
grado de perturbación. En cada uno de los tres sitios se establecieron 16 parcelas de
20x20m (400 m2), cubriendo un total de 6400 m
2 por cada sitio de estudio. Las parcelas
se instalaron siguiendo un diseño en bloques dentro de los cuales los tratamientos se
ubicaron al azar siguiendo la secuencia: N, P, N+P y un tratamiento control sin fertilizar
(C). De cada tratamiento se realizaron cuatro repeticiones. Los cuadrantes estuvieron
separados por lo menos 10 m uno del otro(ver figura 1b).
110
Las parcelas sin fertilizar se ubicaron en las partes más altas y las parcelas N+P en las
partes bajas del bloque, con el fin de evitar la lixiviación de los nutrientes.
Figura. 1. a) Ubicación de los sitios de estudio, la posición está marcada con una estrella con su respectiva
altitud. b) Esquema del diseño de la ubicación de parcelas a 2,000m snm él se sector San
Francisco.(Homeier et al. 2012)
111
Tabla 1 Características del suelo en los tres sitios NuMex. Las cifras mencionadas son medias (± 1
SE). Las características del suelo se determinaron en noviembre del 2007 antes de la primera
aplicación de nutrientes. Fuentes: a. Moser et al.(2007), b. Homeier et al.(2013)
Características Elevación (m) sitio
1,000 (Bombuscaro)
2,000 (San
Francisco) 3,000(Cajanuma)
Altura sobre el nivel del mar (m) 900-1,100 1,950-2,100 2,900-3050
Temperatura media anual en el
aire(°C) 19.4 15.7 9.4
Precipitación(mm año-1
)a 2,230 1,950 4,500
Tipo de suelo (FAO) Cambisoles dístricos Stagnic Cambisol Stagnic Histosol
Densidad aparente (desde la
superficie hasta 5 cm de
profundidad, g cm-3
) b 0.84 (0.1) 0.18 (0.05) 0.11 (0.01)
pH (H2O)b 4.6 (0.06) 3.8 (0.03) 4.7 (0.03)
Base de saturación(%)b 16.5 (1.1) 4.0 (1.5) 12.0 (1.1)
Total C (mg g-1
)b 6.0 (1.2) 10.6 (1.1) 9.6 (1.4)
Total N (mg g-1
)b 0.6 (0.1) 0.7 (0.1) 0.7 (0.1)b
Proporción C/N b 9.3 (0.4) 17.2 (2.2) 14.2 (0.5)
Total P (mg g-1
)b 0.14 (0.00) 0.04 (0.01) 0.51 (0.04)
Fertilización
El proceso de fertilización se lo realizó manualmente dos veces al año en los meses de
agosto y febrero, se inició en enero del 2008 y se mantuvo hasta la actualidad. Cada
año, las adiciones realizadas en cada cuadrante fueron, para el tratamiento "N", 50kg
ha-1
yr-1
de N; para el tratamiento "P", 10kg ha-1
yr-1
de P y parael tratamiento "N+P",
112
50 y 10 kg ha-1
yr-1
de N y P respectivamente. El N se añadió en forma de urea
disponible como CH4N2O, y el fósforo se aplicó como NaH2PO4.
Monitoreo del crecimiento de árboles.
Todos los arboles con un DAP (diámetro a la altura del pecho) mayor o igual a 10 cm
fueron identificados y registrados con una etiqueta numerada. Se instalaron cintas
permanentes para medir el crecimiento en el diámetro a 1,30m por encima del suelo con
una precisión de lectura de 0,01mm de diámetro (D1, UMS GMBh, München,
Germany). La toma de datos en las cintas permanentes se las realizó una vez por año,
desde febrero 2008 hasta julio 2014.
Análisis de Datos
Los análisis se realizaron en función del crecimiento del diámetro de todo los arboles
vivos entre el 2008-2014 en cada una de las zonas de estudio. Se consideró a cada
individuo como una unidad experimental y se usó la tasa de crecimiento relativo (RGR)
como medida de crecimiento, usando la fórmula modificada de Hunt (1982),
RGR=3√(log DAPt1- log DAPt0)/ t, donde DAPt1 y DAPt0= son respectivamente la
última y primera medición de DAP y t es el tiempo transcurrido entre los dos censos.
Se evaluó el efecto de la fertilización sobre el RGR en tres niveles: 1) para toda la
comunidad, es decir, considerando todos los árboles encontrados dentro de cada parcela,
independientemente de su identidad taxonómica; 2) para las especies más comunes,
considerando aquellas especies que presentaron un alto número de individuos en cada
uno de los tratamientos y 3) y las especies que no presentaron un alto número de
individuos, son consideradas como especies raras. El efecto de la fertilización sobre el
113
RGR se evaluó mediante modelos lineales mixtos donde se incluyeron los tratamiento
de fertilización como efecto fijos y el factor '' bloque '' como un factor aleatorio. La
significación de los efectos fijos (fertilización) se evaluó mediante un análisis de
varianza (ANOVA) y, en su caso, mediante la prueba de contrastes múltiples de Tukey
(HSD). Todos los análisis estadísticos fueron realizados en el programa R 3.2.0 (R
Development Core Team 2015).
Resultados
A nivel de comunidad, se puede observar una restricción de crecimiento con respecto a
la altitud: mientras más alto es el lugar menor es el crecimiento observado (Fig. 2a).
Con respecto a la fertilización, a 3000 m (Cajanuma) los tratamientos N y N+P fueron
significativamente diferentes en comparación con el control, mientras que a 2000m (San
Francisco) solo el N + P presentó diferencias significativas. A 1000m (Bombuscaro) no
se detectaron diferentes entre los tratamientos y el control (Fig. 2a).
A nivel de especies raras, únicamente respondieron a la fertilización de N en la altitud
más alta (3000 m), mientras que en los 2000 m y 1000 m no se hallaron diferencias
significativas entre los diferentes tratamientos aplicados y el control (Fig. 2b).
a)
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.05
0.1
00
.15
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
3000 m
abccbb
a
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.04
0.0
80
.12
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
2000 m
a
b
aa
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
1000 m
aaaa
114
b)
Figura 2. Respuesta de las comunidades vegetales a la fertilización durante 6 años en las tres altitudes,
basado en la tasa de crecimiento relativo (RGR). a) a nivel de comunidad, todas las especies; b) a nivel de
especies raras, especies con pocos individuos. Las barras marcadas con la misma letra indican la ausencia
de diferencias significativas (p>0.05) entre tratamientos basada en la prueba de Tukey.
Cuando se analizó a nivel de especies comunes, no se logró observar ningún efecto de
los tratamientos sobre la tasa de crecimiento relativo. Así, a los 3000 m para ninguna de
las 6 especies comunes, en ninguno de los tratamientos se encontraron diferencias
significativas con respecto al control (Fig. 3a). Tampoco se observaron efectos para las
especies comunes de los 2000 m, (excepto Graffenrieda emarginada que tuvo un
crecimiento significativamente mayor en N+P que en P). (Fig. 3b) ni para las 2 especies
comunes consideradas en el sitio 1000 m (Fig. 3c).
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.05
0.1
00
.15
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
3000 m
abab
b
a
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.04
0.0
80
.12
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
2000 m
aa
aa
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
1000 m
aaaa
115
a)
b)
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Clusia alata
a
a
aa
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Graffenrieda harlingii
aaa
a
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Persea ferruginea
aa
aa
C N N+P P
Tratamineto
0.0
00
.05
0.1
00
.15
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Weinmannia elliptica
a
aa
a
C N N+P P
Tratamineto
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Weinmannia ovata
a
a
aa
C N N+P P
Tratamineto
0.0
00
.05
0.1
00
.15
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Weinmannia loxensis
aaaa
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.04
0.0
80
.12
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Alchornea lojaensis
aa
a
a
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.05
0.1
00
.15
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Graffenrieda emarginata
a
babab
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.04
0.0
80
.12
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Hieronyma fendleri
aa
aa
C N N+P P
Tratamineto
0.0
00
.05
0.1
00
.15
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Myrcia sp nov.
aaaa
116
c)
Figura 3. Respuesta de las especies comunes a la fertilización durante 6.4 años en las tres altitudes,
basado en la tasa de crecimiento relativo (RGR). a) a 3000m; b) a 2000 m y c) a 1000 m. Las barras
marcadas con la misma letra indican no diferencias significativas (p>0.05) basado en la prueba de Tukey.
Discusión
Depués de 6.4 años de fertilización encontramos que la mayor respuesta de la tasa de
crecimiento relativo fue con la adición de N en los sitios de mayor elevación, lo que
indica que la limitación de N se da en las zonas altas, especialmente a 3000 m y 2000 m.
Esta respuesta es muy común, y se ha encontrado una respuesta igual en varios estudios
( p. ej., Tanner et al. 1992, Vitousek y Farrington 1997, Fisher et al. 2013). LA
colimitación de N+ P encontrada en las zonas altas en otros estudios han reportado que
esta co-limitación es más común en zonas bajas (e.j. Fisher et al. 2013). Sin embargo,
hemos encontrado que en zonas bajas no hay un efecto marcado por la adición de
nutrientes, mientras que se esperaría que en selvas de tierras bajas se encuentren
limitados principalmente por P (Vitousek 1984, Lambers et al. 2008, Hedin et al. 2009)
lo cual supondría que puede estar limitado por otro tipo de nutrientes, como el calcio,
potasio o una combinación de macronutrientes (Kaspari et al. 2008, Townsend et al.
2011).
Al analizar especies individualmente, se encontró un bajo nivel de dependencia de las
especies comunes y especies raras al incremento de la disponibilidad de nutrientes (N y
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
00
.30
RG
R (
mm
mm
1 y
r1)
Clarisia racemosa
a
a
a
a
C N N+P P
Tratamiento
0.0
00
.10
0.2
0R
GR
(m
mm
m1 y
r1)
Pouteria torta
aaa
a
117
P). . Varios estudios han reportado la respuesta individual de las especies a
experimentos de manipulación de nutrientes. Por ejemplo, Cavelier et al. (2000) estudió
el efecto de la fertilización sobre el crecimiento de 3 especies comunes de los bosques
colombianos y reportó que solo 2 de ellas crecieron significativamente más que el
control. Un caso similar fue encontrado por Tanner et al. (1990) el cuál se enfocó en 4
especies comunes de Jamaica y observó que las especies presentaban diferentes
patrones de respuesta no solo en el crecimiento sino en otras características fisiológicas.
Homeier et al. (2013) en su trabajo realizado en la misma área de estudio evalúa el
efecto de la fertilización a corto plazo en varias especies comunes a 2000 m de altitud,
encontrando que varias especies se encuentran limitadas o co-limitadas por el N y P. Sin
embargo, estos resultados cambian cuando se evalúa a largo plazo. Es así que especies
como Alchornea grandiflora, que habían mostrado un crecimiento significativo por los
nutrientes en tras año de fertilización, no lo mantuvieron después de los 6 años. Es
importante además considerar el evaluar el efecto de la fertilización en distintas clases
diamétricas dentro de las especies porque varias estudios señalan que la respuesta que
una especie puede cambiar a través de la ontogenia. Fisher et al. (2012) encontraron que
en tierras bajas los árboles pequeños pueden estar co-limitados por el N y P y que este
efecto es menos pronunciado en árboles grandes.
Si bien no se observó una respuesta de la fertilización para las especies comunes, este
resultado no es del todo inesperado dada la naturaleza de estos altamente compleja de
estos ecosistemas y su mega-diversidad (Wullaert et al. 2010, Fisher et al. 2012). Sin
embargo, sí se encontraron ciertas limitaciones de nutrientes en las elevaciones altas y
que estos resultados no deben pasarse por alto, especialmente porque la mayoría de
estudios sugieren una fuerte limitación de P en tierras bajas ( p. ej., Quesada et al.
2009).
118
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126
CAPÍTULO 4
TREE COMMUNITY RESPONSES TO NUTRIENT ADDITIONS IN A MONTANE
ANDEAN FOREST
Introduction
Tropical montane forests are of low stature and low productivity compared with lowland
rain forests on similarly derived soils (Grubb 1977, Tanner et al 1992). Among the many
factors that vary from lowland to montane tropical forests, decreasing air temperature and
increasing cloudiness are probably ultimately- and may be primarily- responsible for
limiting the growth and distribution of tropical montane forests (Grubb 1977; Tanner et al
1998). Primary production and other ecosystem processes are constrained by low rates of
nutrient supply (Vitousek 1984; Vitousek and Howarth 1991; Tanner et al 1998; and
Campo et al. 2004)
Fertilization experiments have been conducted in tropical forests (Gerrish et al. 1988),
Jamaica (Tanner et al.1990) Venezuela (Tanner et al. 1992), Mexico (Campo et al. 2004)
and Colombia (Cavelier et al 2000) to investigate if tree growth is limited by nutrient
availability
Although net primary production of tropical forests is thought to be mainly limited by N
and/or P (Tanner et al., 1998; Homeier et al., 2012, Wullaert et al 2013), Ca supply also
can limit forest growth (McLaughlin and Wimmer, 1999; Paoli and Curran, 2007; Boy and
Wilcke, 2008; Baribault et al., 2012).
Higher concentrations of nitrogen continue to increase every year because humans are
altering the global nitrogen cycle by the effect of agricultural activities (large-scale use of
fertilizers) as well as combustion of fossil fuels, much of the anthropogenic nitrogen lost in
the air (Galloway et al, 2004.).
127
Although phosphorus is needed for plant growth and function in smaller amounts tan other
macronutrients, it is fairly common for plant grownth to be limited by P availability.
In contrast to many lowland forests, productivity of tropical montane forests is limited by
N, or nitrogen and phosphorous (P) together (Tanner et al., 1998). This appears to be
mainly related to the soil development where forest productivity on young soils (common
in tropical montane forests) tends to be N-limited, whereas forest productivity on heavily
weathered soils (common in tropical lowland forests) tends to be P-limited (Walker and
Syers, 1976). Further evidence of N limitation comes from slow net and gross N
mineralization rates in montane forest soils compared to lowland forest soils (Arnold et al.,
2009; Marrs et al., 1988) and lower d 15N signatures of leaves and litter (Martinelli et al.,
1999).
Here, we report data from a nutrient manipulation experiment (NUMEX) investigating the
response of an old-growth montane forest ecosystem in the Andes of southern Ecuador to
moderate N (50 kg ha¯¹
yr¯¹
) and/or P (10 kg ha¯¹
yr¯¹) additions. The study allows
comprehensive insight into how highly diverse tropical montane forest ecosystems respond
to moderate nutrient additions such as those predicted by global change scenarios.
In this study was to explore the effect of fertilization on stem diameter increase for trees
from different taxa we evaluate the responses of common and rare species of trees in the
lower montane forests of Southern Ecuador.
Methods
Study area
This research was conducted in the montane forests of the Reserva San Francisco (RSF) in
southern Ecuador at 2020 - 2120 m a.s.l. Here, annual rainfall ranges around 2000 mm,
128
with an average temperature of 14-15 ° C. The topography of the area is steep and rugged.
In the area soil fertility decreases with elevation, and varies with topography. Soil nutrient
concentrations are higher in valleys and ravines than on ridges Soethe et al. 2008, Wilcke
et al. 2009, Homeier 2008).
After Homeier et al. (2008) the vegetation at the study site can be classified as “evergreen
lower montane forest”. The area has a very high diversity of vascular plants (1208 species
of spermatophytes, 257 of ferns(Homeier & Werner2008).
Our study was conducted in the framework of the interdisciplinary NUtrient Manipulation
EXperiment (NUMEX). The experiment consists of N, P, Ca and N+ P addition and
unfertilized control treatments. Each treatment was fourfold replicated in a randomized
block design with the restriction that the unfertilized control treatments were the uppermost
located plots and the combined treatment of N+ P addition the lowermost located plots in
each block to avoid nutrient leaching from fertilized to control plots and of N or P and Ca
to a plot fertilized with the other element. The location of each plot was selected in a way
that the vegetation was representative of the area and similar on all plots. Each plot was
400 m2 (20 m × 20 m) large and the distance between the plots was at least 10 m (Fig. 1).
129
Figure 1: Experimental design of the NUMEX plots at the Reserva San Francisco, Loja, Ecuador.
(Source: Modified from Homeier et al. 2012).
The N, P, Ca, and N+ P addition plots receive 50 kg ha−1 yr−1 of N, 10 kg ha−1
yr−1
of P,
10 kg ha-1
yr-1
of Ca and 50 kg + 10 kg ha−1 yr−1 of N and P, respectively, split in two
applications per year. Nitrogen was added as urea, phosphorus was added as
NaH2PO4•2H2O, and Ca.
In all study plots we recorded 881 stems and 59 species of trees (Fig. 2). Only five species
of trees had more than 72 individuals in all plots: Graffenrieda emarginata (Ruiz & Pav.)
Triana was by far the most abundant species, as it had 244 stems, and made up 28.1% of
all the individuals. Alchornea lojaensis. Secco, 9. 8% , Dictyocaryum lamarckianum
(Mart.) H. Wendl, 9.9%, Hieronyma fendleri Briq. 8.3%, and Myrcia sp. nov, 8.9% are
among the most important species. The rest of trees were classified as rare species.
130
Figure 2. Species with the highest number of individual trees within our study plots.
Data analysis
We assessed the effects of nutrient addition independently according to five groups of
species: the five common species, rare species as a single group, and the tree community
as a whole. To evaluate the effect of fertilization on the tree community we used
individual tree relative growth rate between the first and the last measurement, taken 6.48
years apart Corrected relative growth rates were calculated as used modified from Hunt,
1982: CRGR= 3√(log DBHt1- log DBHt0)/ t, where t1= DBH the last census, t0= DBH
initial, y t = time between the censuses.
We used linear mixed effects models to assess the effect of initial tree size and nutrient
addition on tree growth while considering variation imposed by the blocking treatment.
0
50
100
150
200
250
Gra
ffe
nri
ed
a e
mar
gin
ata
Dic
tyo
cary
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Stilp
no
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ii
Per
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ua
ls
131
Further we used Tukey test to assess the treatment effects. Linear mixed models were run
using the LMER4 statistical package of R 3.2.0 (R Development Core Team 2015).
RESULTS
Our analyses indicated that nutrient additions and tree size were the most important factors
controlling tree growth. The results of our mixed models indicated when the whole tree
community is considered the effect of the nutrient addition on tree growth was affected by
initial tree size (interaction dbh0 x treatment = 0.08, table 1). But this effect is not evident
when dominant and rare species are considered separately (Table 1). In addition, the
negative effect of initial tree size on tree growth held for the whole tree community, rare
species, and all dominant species except for A. lojaensis and D. lamarckianum (Table 1,
Appendix 1). Lastly, our linear mixed models indicated that tree growth rates were not
affected by random variation due to the location of the blocks (Table 3).
Our results indicated that nutrient addition had a strong effect on tree growth. When we
considered all the trees in the community, we found that trees in plots that received N+P
additions grew faster than trees in control, Ca, N, or P amendment plots (Figure 3, Table
2). Examining species specific responses to nutrient additions, we found the most common
tree species in our study area, Graffenrieda, grew faster in N+P, than in Ca or N addition
plots. Dictyocaryum had higher growth rates in the N+P treatment than in Ca addition plots
(Figure 4, Table 2). Further, Myrcia grew slower in Ca addition than in control plots.
132
Figure 3. Community-level responses to fertilization, measured during growth rates RGR(a) and RBAI(b),
during 6,4 years initial fertilization, in the four nutrient addition treatments. Asterisks over bars represent the
results of Tukey test.
133
Figure 4. Relative growth rates (RGR), for five common taxa, measured during 6,4 years initial fertilization,
in the five nutrient addition treatments. Asterisks over bars represent the results of Tukey test.
Discusion
Our experimental study provided evidence that there is no general pattern in nutrient
limitation for tree growth in tropical montane forests. On the community level, the
combined addition of N and P resulted in increased diameter growth. This has also been
reported by Cavalier et al. (2000), who found in a Colombian montane forest a positive
effect only after addition of both nutrients and no growth response after adding the single
134
nutrients. Other studies observed positive growth effects after addition of N (e.g. Tanner et
al. 1992, Vitousek & Farrington 1997, Fisher et al. 2013) or after addition of P (Vitousek
1984, Lambers et al. 2008, Hedin et al. 2009).
Some authors assumed that, in addition to N and P, Ca could be another element limiting
plant growth in the study area (Wilcke et al.), but our results did not support this.
In the tree species studied, both Dictyocaryum and Graffenrieda showed a positive
response to combined N and P addition. After Ca addition, all species had smaller
increments compared to the control trees, but only in Myrcia growth was significantly
reduced.
The observed responses differed between the tree species thus suggesting that continued
addition of nutrient will most likely affect the structure and species composition of the
studied forest, the direction of change is highly depending on individual species’ potential
to adapt to changes in nutrient availability.
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142
Annexed
Table 1. Results of the linear fixed models evaluating individual relative growth rates as a function of of
initial tree size, nutrient addition, and their interaction. P values < 0.100 are presented in bold.
Chisq Df P
Community
Tratament 21.6244 4 2.380E-04 ***
DBH₀ 141.4458 1 < 2.2E-16 ***
DBH₀ : Tratament 7.0052 4 1.356E-01
Alchornea lojaensis
Tratament 2.8310 4 5.87E-01
DBH₀ 0.3005 1 5.84E-01
DBH₀ : Tratament 3.0581 4 5.48E-01
Dictyocaryum lamarckianum
Tratament 7.7355 4 1.018E-01
DBH₀ 0.7025 1 4.020E-01 .
DBH₀ : Tratament 5.4226 4 2.466E-01
Graffenrieda emarginata
Tratament 14.2806 4 6.451E-03 **
DBH₀ 41.8329 1 9.942E-08 ***
DBH₀ : Tratament 7.2637 4 1.226E-01
Hieronima fendleri
Tratament 2.7859 4 5.943E-01
DBH₀ 8.9148 1 2.829E-03 **
DBH₀ : Tratament 4.1158 4 3.906E-01
Myrcia sp.nov.
Tratament 12.9814 4 1.137E-02 *
DBH₀ 21.6899 1 3.205E-03 ***
DBH₀ : Tratament 4.0061 4 4.052E-01
Rare species
Tratament 9.1522 4 5.740E-02 .
DBH₀ 15.5072 1 8.219E-05 ***
DBH₀ : Tratament 1.3221 4 8.576E-01
Statistically significant results of ANOVAs comparing two variables.
143
Table 2. Descriptive statistics of the Community, common species and rare species
Treatment
Ca N N+P P N N+P P N+P P P
C C C C Ca Ca Ca N N N+P
Community
P 10000 0.9892 0.0257* 10000 0.9843 0.0169* 10000 0.0732* 0.9872 0.0256*
Z value -0.031 0.48 2957 -0.026 0.53 3092 0.004 2584 -0.502 -2959
Std Error 5.455 5.446 5.628 5.691 5.247 5.438 5.5 5.43 5.492 5.673
Estimate -0.1683 2.613 16.64 -0.1457 2.781 16.81 0.02254 14.03 -2.758 -16.79
Alchornea lojaensis
P 0.988 0.883 1000 0.994 0.657 0.983 1000 0.956 0.694 0.99
Z value -0.494 0.934 0.113 -0.419 1353 0.54 0.078 -0.702 -1294 -0.474
Std Error 0.015353 0.014891 0.016633 0.015111 0.015873 0.017517 0.01608 0.017113 0.015638 0.017305
Estimate -0.007581 0.013901 0.001882 -0.006329 0.021482 0.009463 0.001252 -0.012019 -0.02023 -0.008211
Dictyocaryum lamarckianum
P 0.9408 0.7314 0.2514 0.9506 0.228 0.0647* 0.5851 0.7087 0.9958 0.6177
Z value -0.758 1225 2019 0.72 2070 2619 1455 1262 -0.372 -1405
Std Error 0.01147 0.009772 0.013819 0.01147 0.009986 0.013972 0.011653 0.012615 0.009986 0.013972
Estimate -0.008698 0.011972 0.027898 0.008261 0.020671 0.036597 0.016959 0.015926 -0.003711 -0.019637
Graffenrieda emarginata
P 0.9839 0.8752 0.3427 0.8934 0.5383 0.096* 0.9936 0.8954 0.3315 0.0445*
Z value -0.534 0.955 1853 -0.909 1537 2476 -0.418 0.904 -1874 -2769
Std Error 0.009086 0.009364 0.009318 0.009507 0.008972 0.008935 0.009078 0.009216 0.009385 0.009359
Estimate -0.004849 0.008939 0.017271 -0.008645 0.013788 0.02212 -0.003796 0.008332 -0.017584 -0.025916
Hieronima fendleri
P 0.935 1000 0.996 0.969 0.856 0.991 1000 0.991 0.933 0.998
Z value -0.782 -0.021 -0.38 -0.634 0.994 0.449 0.156 -0.459 -0.79 -0.287
Std Error 0.0200821 0.0192687 0.0208402 0.0205547 0.01539 0.0173171 0.0169725 0.0163669 0.0160018 0.017863
Estimate -0.0156974 -0.0004022 -0.0079147 -0.0130416 0.0152951 0.0077827 0.0026558 -0.0075124 -0.0126393 -0.0051269
144
Treatment
Ca N N+P P N N+P P N+P P P
C C C C Ca Ca Ca N N N+P
Myrcia sp. nov.
P 0.0645* 0.9672 0.9992 0.6073 0.3267 0.2649 0.7945 0.9976 0.9446 0.8573
Z value -2630 -0.646 -0.243 -1429 1879 1999 1121 0.323 -0.748 -0.994
Std Error 0.012217 0.012964 0.014584 0.012747 0.01264 0.014297 0.012417 0.01494 0.013152 0.014752
Estimate -0.032127 -0.008372 -0.00355 -0.018212 0.023754 0.028577 0.013915 0.004822 -0.009839 -0.014662
Rare species
P 0.363 0.857 0.156 0.52 0.933 0.993 1000 0.742 0.975 0.984
Z value 1817 0.995 2265 1564 -0.791 0.42 -0.144 1215 0.601 -0.536
Std Error 0.008156 0.008472 0.007935 0.008713 0.008077 0.007511 0.008329 0.007854 0.008639 0.008113
Estimate 0.014822 0.00843 0.017975 0.013624 -0.006393 0.003153 -0.001198 0.009546 0.005195 -0.004351
Statistically significant results of Tukey comparing Treataments
145
Table 3. Descriptive statistics of the Community, common species and rare species
Modelos lineales mixtos
Random effects
Fixed effects
Bloque
(Intercept) Residual
Intercept Ca N N+P P DBH₀ Ca : DBH₀ N : DBH₀ N+P : DBH₀ P : DBH₀
Community
Variance 8.97E-03 1.757E-03 Estimate 1.605E-01 -7.613E-03 2.798E-02 1.622E-02 5.690E-03 -3.225E-03 0.4603E-04 -1.730E-03 9.119E-05 -1.318E-04
Std. Dev 0.002995 0.041913 Std Error 1.082E-02 1.454E-02 1.483E02 1.462E02 1.530E-02 7.190E-04 9.592E-04 9.654E-04 9.421E-04 9.958E-04
t value 14.830 -0.524 1.886 1.109 0.372 -4.485 0.480 -1.792 0.097 -0.132
Alchornea
lojaensis
Variance 0 0.001698 Estimate 0.104502 -0.006176 0.0514689 -0.023372 0.032924 -0.000215 0.0000110 -0.00234 0.0010291 -0.00097
Std. Dev 0 0.04121 Std Error 0.023655 0.0313052 0.0380988 0.036239 0.050508 0.0014680 0.0017719 0.002168 0.0018741 0.0028246
t value 4.418 -0.197 1.351 -0.645 0.652 -0.146 0.006 -1.079 0.549 -0.344
Dictyocaryum
lamarckianum
Variance 5.814E-18 6.592E-04 Estimate 0.15661 -0.110272 -0.063837 -0.546417 -0.062887 -0.004813 0.004467 0.003153 0.025921 0.002923
Std. Dev 2.411E-09 2.567E-02 Std Error 0.097057 0.118531 0.110098 0.247376 0.119522 0.004394 0.005472 0.005026 0.011288 0.005487
t value 1.614 -0.93 -0.58 -2.209 -0.526 -1.095 0.816 0.627 2.296 0.533
Graffenrieda
emarginata
Variance 3.506E-05 1.499E-03 Estimate 0.129623 0.0981666 0.1106715 0.088142 0.083231 0.0006985 -0.0075141 -0.007539 -0.0052448 -0.006628
Std. Dev 0.005921 0.038719 Std Error 0.032824 0.0411607 0.0413738 0.041129 0.041069 0.0025777 0.0031156 0.0031226 0.0031379 0.0030915
t value 3.949 2.385 2.675 2.143 2.027 0.271 -2.412 -2.414 -1.671 -2.144
Hieronima
fendleri
Variance 0 0.001511 Estimate 0.096706 0.004094 0.1011761 0.091271 0.124853 0.0015266 -0.0009843 -0.007855 -0.0058364 -0.010508
Std. Dev 0 0.03887 Std Error 0.072312 0.0872199 0.0795824 0.08078 0.103124 0.0054174 0.0065739 0.0059633 0.0058112 0.0080413
t value 1.337 0.047 1.271 1.130 1.211 0.282 -0.150 -1.317 -1.004 -1.307
Myrcia sp. nov.
Variance 0 0.00104 Estimate 1.873E-01 -5.469E-02 -2.481E-03 4.740E-02 2.005E-02 -3.762E-03 1.892E-03 4.278E-03 -3.249E-03 -3.527E-03
Std. Dev 0 0.03225 Std Error 3.528E-02 4.72E-02 4.296E02 4.600E-02 5.250E-02 2.723E-03 3.552E-03 3.160E-03 3.362 4.225E-03
t value 5.308 -1.159 -0.058 1.030 0.382 -1.382 0.532 0.014 -0.966 -0.835
Rare species
Variance 0 0.00156 Estimate 0.125809 0.0150576 0.0197171 0.028016 0.012299 -0.001477 -0.0004212 -0.001457 -0.0008148 0.0001357
Std. Dev 0 0.0395 Std Error 0.016647 0.0241591 0.0246072 0.023049 0.022509 0.0010993 0.0016070 0.0016819 0.0015052 0.0014336
t value 7.558 0.623 0.801 1.215 0.546 -1343 -0.262 -0.866 -0.541 0.095
Statistically significant results of mixed model lineal
146
CONCLUSIONES GENERALES
Los resultados obtenidos en la presente investigación han permitido dilucidar que la
diversidad arbórea de bosques tropicales, está influenciada por el efecto de la gradiente
altitudinal y deficiencia de nutrientes, a partir de los cuales se extraen las siguientes
conclusiones generales:
Los patrones de riqueza de especies y phylodiversidad de los bosques tropicales
de montaña están relacionados con la gradiente altitudinal, siendo una variable que
determina la diversidad y estructura de estos bosques.
Las zona con mayor diversidad de especies es la zona media 2000m con 187
especies, seguida por la zona de 1000m con 177 especies y la zona que menos
especies presento es 3000m con 99 especies de árboles.
La edad de las especies encontradas, varían de 3myr (dos especies de
Helicostylis de la familia Moraceae) a 171 myr (dos gimnospermas del genero
Podocarpus y Prumnopitys, de la familia Podocarpaceae). La edad media de las
especies a nivel de parcelas vario de 14myr a 41 myr con una media de 25myr.
Los patrones de distribución espacial de las especies arbóreas a lo largo de sus
estados de perturbación, están controlados por procesos biológicos y antropogénicos
una variable que determina el patrón de puntos es la escala a la que es observada
147
Los gremios y estados de perturbación de los bosques, ya sea natural,
antropogénica o una combinación de ambos, son importante causas de los patrones
con auto correlación negativa.
El efecto de la fertilización a nivel de comunidad, todas las especies encontradas
en cada uno de los gradientes altitudinales, se puede observar una restricción de
crecimiento con respecto a la altitud, mientras más alto es el lugar menor es el
crecimiento.
Con respecto a la fertilización, a 3000 m (Cajanuma) los tratamientos N y N+P
fueron significativamente diferentes en comparación con el control, mientras que a
2000m (San Francisco) solo el N presentó diferencias significativas. A 1000m
(Bombuscaro) no se detectaron diferentes entre los tratamientos y el control.
A nivel de especies raras, es decir las especies que presentaron pocos individuos
en las diferentes altitudes, únicamente respondieron a la fertilización de N en la
altitud más alta (3000 m), mientras que en los 2000 m y 1000 m no se hallaron
diferencias significativas entre los diferentes tratamientos aplicados y el control.
El Ca uno de los nutrientes de fácil disolución que limita el crecimiento de los
bosque montano de los Andes, este nutriente no fue significativo en el crecimiento
diamétrico de la comunidad y de las especies comunes y raras de la zona.
