DEPARTAMENTO DE PLANCTON Y ECOLOGÍA MARINA (CICIMAR-IPN)

Y EL MUSEO DE HISTORIA NATURAL DE STA. BARBARA CALIFORNIA, E.U.

(SBMNH)

PRESENTAN:

INFORME TÉCNICO FINAL DEL PROYECTO DE INVESTIGACIÓN (ENERO-DICIEMBRE 2008)

“ABUNDANCIA Y DISTRIBUCIÓN DE PARALARVAS DE CEFALÓPODOS EN EL GOLFO DE CALIFORNIA”

(CGPI 20080928)

Investigadores participantes: M. en C. Roxana de Silva Dávila. Directora de proyecto. M. en C. Raymundo Avendaño Ibarra. M. en C. José Ricardo Palomares García. Dr. Frederick G. Hochberg. La Paz, Baja California Sur, México Diciembre, 2008.

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

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“ABUNDANCIA DISTRIBUCIÓN DE PARALARVAS DE CEFALÓPODOS EN EL GOLFO DE CALIFORNIA”

(CGPI 20080928)

RESUMEN Se presenta el elenco sistemático de los cefalópodos colectados en el Golfo de California durante dos temporadas térmicamente diferentes, con base en la identificación de sus paralarvas así como su distribución, abundancia y su relación con el ambiente. Para lograr lo anterior, se colectaron muestras de plancton en 26 y 36 estaciones de muestreo respectivamente, distribuidas desde Isla del Carmen hasta el Alto Golfo, utilizando una estructura tipo Bongo y analizando la red de 505 µm. Las muestras fueron fijadas en etanol al 96% Se registró la temperatura, salinidad, oxígeno disuelto, y concentración de clorofila a y se determinaron los volúmenes de zooplancton en cada estación ocupada. Se contabilizó un total de 395 Pl/1000 m3, en el crucero de enero (temporada fría) y 413 Pl/1000 m3 en la temporada cálida (julio) que se registraron en el 65% y en el 80.7% de las estaciones muestreadas respectivamente. Se registraron 14 taxa de cefalópodos con base en la identificación de sus paralarvas, distribuidos en 5 familias: Pyroteuthidae, Enoploteuthidae, Ommastrephidae, Gonatidae y Octopodidae con diferencias importantes entre cruceros. La comunidad mostró una composición de taxa típicamente subtropical, con una mayoría de taxa tropicales. El registro de paralarvas de la familia Gonatidae en enero del 2007, se relaciona con la afinidad biogeográfica templada aceptada para esta familia. La distribución de las paralarvas de cefalópodos se localizó principalmente entre isla del Carmen y al sur de las grandes islas en la temporada fría, mientras que durante la cálida, la mayoría de las paralarvas se restringieron a la costa peninsular del golfo. Durante el crucero de julio se registró la presencia de paralarvas del complejo SD (Familia Ommastrephidae) cuya distribución coincidió con la zona donde se realiza la mayor explotación del calamar jumbo del Pacífico Dosidicus gigas. Se registraron por primera vez, las paralarvas de 5 especies de pulpos en el Golfo de California: Euaxoctopus panamensis, Octopus bimaculatus, Octopus tipo E (Octopus hawaiiensis), Octopus rubescens y Octopus vulgaris. Su distribución se asoció a la región de las grandes islas y Alto Golfo en estaciones cercanas a la costa donde se realiza la pesquería de este recurso. Se determinó una significancia estadística entre la concentración de clorofila a, salinidad y concentración de oxígeno disuelto que determinaron la presencia de la Familia Pyroteuthidae y Octopodidae en las grandes islas y región superior del golfo durante enero de 2007 y asociados a la costa peninsular del golfo durante el mes de julio. Palabras clave: Paralarvas, Cefalópodos, Distribución, Abundancia, Golfo de California.

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INTRODUCCIÓN El conocimiento sobre los estadios tempranos o paralarvas de cefalópodos a nivel mundial ha ido

en incremento pero es aún limitado tanto en términos ecológicos como taxonómicos. A nivel mundial y en países como Perú, Argentina y Estados Unidos de América (EUA) (con el que compartimos dos recursos particulares de este grupo de moluscos), se han realizado estudios tanto en adultos como en paralarvas de cefalópodos.

De acuerdo con los registros de Young (1972), Okutani (1980) y Norman y Hochberg (2005), en

las aguas de Baja California se distribuyen cerca de 46 especies de calamares adultos, 39 de ellas con registros en la costa occidental de la península y 7 en el Golfo de California, que en su conjunto se encuentran dentro de 16 familias. Entre estas la Ommastrephidae y Loliginidae, representan las de mayor importancia comercial en México, puesto que incluyen al calamar (común) y al calamar jumbo o gigante del Pacífico. En términos de abundancia, tanto la Familia Ommastrephidae como las familias Onychoteuthidae, Cranchiidae y Gonatidae identificadas con base en sus paralarvas, han sido reportadas recientemente como las más abundantes en la costa occidental de la península de Baja California (Camarillo-Coop et al., 2007; Granados-Amores et al., 2007).

Los procesos oceanográficos se destacan por ser un factor importante en la distribución de estos

organismos: Yamamoto et al. (2002) encontraron que los estadios tempranos del calamar Todarodes pacificus (Ommastrephidae) en el mar de Japón, se acumulan cerca de los frentes oceánicos de esta región probablemente por el flujo convergente de las corrientes. En Escocia, Anderson y Rodhouse (2002) analizaron la distribución de juveniles y paralarvas de calamar de 1996 a 1999, encontrando que los organismos tienen preferencia por ciertas masas de agua, pero no encuentran argumentos necesarios para afirmar que la oceanografía regional influya en la distribución de estos organismos. ANTECEDENTES

En diversas partes del mundo, se tienen antecedentes sobre la distribución y abundancia de paralarvas de cefalópodos. Algunas de ellas se han enfocado al estudio de la comunidad presente, mientras que otras lo han hecho sobre las paralarvas de especies de importancia comercial. Particularmente, Vecchione et al. (2001) analizaron aspectos de distribución, abundancia relativa y desarrollo morfológico de paralarvas de cefalópodos del Atlántico Noroccidental identificando 44 taxa. En la costa oriental de Sudamérica, Waluda et al. (2001) infirieron la distribución de los centros de eclosión de Illex argentinus, un ommastréfido de importancia comercial, estableciendo la importancia de la oceanografía (frentes) para el desove y reclutamiento de la especie. En el lado contrario del continente, en la porción occidental de Sudamérica Tafur, et al. (2001) detectaron las áreas de desove de algunas especies de calamares con base en la abundancia de paralarvas, ubicándolas por encima de la plataforma continental y en áreas oceánicas adyacentes, mientras que en EUA Goldman (1993), Bower et al. (1999) y Takagi et al. (2002), analizaron la distribución y abundancia de paralarvas asociadas a condiciones oceanográficas y algunos aspectos de edad y crecimiento.

En México son escasos los trabajos realizados sobre el grupo de los cefalópodos y los existentes

están enfocados principalmente hacia las especies de adultos que tienen una demanda económica alta como los loligínidos y los omastréfidos (Okutani, 1980; Ehrhardt et al., 1983; Nevárez-Martínez et al., 2000; Morales-Bojórquez et al., 2001; Alejo-Plata, 2002). Por otra parte, la identificación específica de los estadios tempranos de cefalópodos no se ha abordado de manera sustancial, a pesar de que actualmente tiene un carácter relevante debido a la creciente importancia comercial que los adultos registran. Lo anterior se ve reflejado en el escaso número de referencias sobre paralarvas encontradas en 35 años: Okutani y Mc Gowan (1969) determinan la distribución y abundancia de 5 especies de paralarvas de cefalópodos epiplanctónicos colectados en la región de la Corriente de California de 1954 a 1957 y Avendaño-Ibarra et al. (1997) identificaron un área de concentración de paralarvas en la costa occidental de la península.

Más recientemente y a partir de muestras de plancton colectadas en esta misma área, se

establece la presencia de paralarvas de las 5 especies de la familia Ommastrephidae que se distribuyen en México, así como los cambios estacionales e interanuales en la abundancia de paralarvas de 29 taxa de cefalópodos en la costa occidental de la península de Baja California (Camarillo-Coop, 2006; Granados-Amores et al., 2007). En su trabajo de sistemática de los calamares de importancia comercial

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del Golfo de California y Pacífico central oriental Alejo-Plata (2002) reporta la presencia de paralarvas de la familia Loliginidae como tipos I, II y III y de la familia Ommastrephidae como Rhynchoteuthion sp. A y sp. B. El antecedente más reciente es el de Palomares-García et al. (2007) quienes reportaron la distribución y abundancia de paralarvas de las especies Sthenoteuthis oualaniensis y Dosidicus gigas (Complejo SD) como presas del copépodo Oncaea mediterranea frente a la Bahía de La Paz y las costas de Jalisco.

El trabajo de la identificación de las paralarvas de cefalópodos es una de las labores claves que

permiten determinar la diversidad de este grupo en un área. Mientras que las características morfológicas que permiten la identificación de los adultos están bien establecidas, la diferenciación en el caso de las paralarvas es aún incipiente, sobre todo para aquellas especies de afinidad oceánica y para las de especies cuyos adultos no son de importancia comercial, lo que hace necesario aplicar un mayor esfuerzo enfocado hacia la taxonomía para sentar las bases del conocimiento sobre este grupo tan diverso e importante.

Este trabajo pretende determinar la abundancia y distribución de las especies de calamares

presentes en el Golfo de California con base en la identificación de sus paralarvas que se distribuyen en el plancton, durante dos temporadas térmicamente diferentes. ÁREA DE ESTUDIO

El Golfo de California (GC) se encuentra localizada entre los 32° y los 23° 27’ Lat N y los 115° a 107° Long W (Fig. 1). El GC es un mar angosto y largo (con 150 km de ancho y 1000 km de largo aproximadamente), fuertemente influenciado por la amplia extensión de los desiertos de Altar y de Sonora en su margen oriental, mientras que en el occidental, se encuentra con el clima seco desértico de la península de Baja California. Lo anterior contribuye a que el GC sea considerado como la única cuenca de evaporación del océano Pacífico (Badan-Dangón, et al., 1985; Álvarez-Borrego and Lara-Lara, 1991; Bray and Robles, 1991).

El GC presenta un margen continental delgado en su porción occidental, y una plataforma continental ancha (25 km) en su margen oriental. Este último, recibe las descargas de varios ríos particularmente durante la época de lluvias, que incrementan los aportes de agua dulce, sedimentos y nutrientes al GC (Moser et al., 1974).

Las surgencias en ambos márgenes del área de estudio están relacionadas con los patrones estacionales del viento. Estos vientos conocidos también como el Monzón Mexicanao, fluyen desde el noroeste durante invierno-primavera, mientras que durante el verano-otoño, los vientos dominantes fluyen desde el sureste (Álvarez-Borrego, 1983). El GC se comunica con el océano Pacífico a través de una boca amplia en la que pueden presentarse 3 masas de agua y está asociada a la presencia de frentes oceánicos (Lavín, et al. 1997).

La circulación estacional, calculada a través de modelos predictivos y observaciones directas, indican una circulación anticiclónica durante el invierno que se revierte durante el verano, con corrientes de cerca de 30 cm/s. El forzamiento del océano Pacífico, los vientos y el flujo de calor han sido reconocidos como los factores responsables del la dinámica de las aguas dentro del GC (Beier, 1997). Las masas de agua reconocidas en el GC son el Agua Profunda del Pacífico (APP) localizada entre los ~3500 a ~1200 m, el Agua Intermedia del Pacífico (AIP) ~1200 a ~500 m, el agua Subtropical Subsuperficial (AStSs) entre los ~500 a ~150 m, el Agua Ecuatorial Superficial (AES) desde los 150 m a la superficie, y el Agua del Golfo de California que ocupa los primeros 150 m, pero se encuentra principalmente en la parte norte. Agua de la Corriente de California también puede encontrarse en la boca del GC (Lavín et al., 1997). La presencia de estas masas de agua, particularmente las que se encuentran en los primeros 500 m de profundidad, hacen del GC un área compleja hidrodinámicamente, con fuertes variaciones estacionales e interanuales.

El GC presenta mareas mixtas semidiurnas y una fuerte mezcla por mareas, causadas por la circulación residual. Procesos locales y de corta escala de tiempo, pueden alterar las características termohalinas en el área y las surgencias costeras pueden formas chorros. Las imágenes de satétile han mostrado la presencia alternada de giros ciclónicos y anticiclónicos de mesoescala, con diferencias de temperatura y los procesos oceanográficos son significativos para la renovación de nutrientes y la distribución de los organismos (Brinton y Towndsend, 1980).

El intervalo de tempratura que se presenta en el GC es extremo. En su porción norte, varía entre los 14º C en invierno a los 30º C en verano, mientras que en la región sur se registran de los 20º a los 30º

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C entre ambas temporadas. La temperatura superficial promedio Las anomalías interanuales provenientes de 17 años de registros de temperatura con AVHRR, muestran que durante eventos El Niño, la temperatura del GC puede elevarse hasta 3º por arriba de lo normal. Durante La Niña, la temperatura del mar puede disminuir en la misma escala. Las anomalías negativas son mayores alrededor de las grandes islas, con la combinación de la mezcla por marea, el “efecto de isla” (sensu lato Hernández-León, 1991) y turbulencia que generan surgencia y frentes térmicos (Álvarez et al, 1984; Brinton et al., 1986; Lavín and Marinone, 2003).

Algunos autores establecen que el GC puede ser dividido en 3 o 4 áreas de acuerdo a la topografía del fondo (Rusnak et al., 1964), a la distribución y a los patrones de sedimentación de las microalgas en los sedimentos (Gilbert and Allen, 1943; Round, 1967), a la distribución de la temperatura (Soto-Mardones et al., 1999) y a la distribución de larvas de peces y de peces adultos (Thomson et al., 1979; Aceves-Medina et al., 2004). Recientemente, Lavín et al. (1997) dividieron el GC en 5 regiones con base en la topografía del fondo, a las diferencias en los procesos físicos que controlan la circulación del agua y a la estructura termohalina que se registra en cada una de las áreas. Investigaciones recientes han establecido que la alta diversidad encontrada en el GC es producto de los factores ambientales (Gilbert and Allen, 1943; Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991).

Figura 1. Área de estudio y estaciones de muestreo durante los cruceros de invierno (GOLCA0701) y de verano

(GOLCA0707). MATERIALES Y MÉTODOS

Para lograr los objetivos propuestos, se recolectaron muestras biológicas a bordo del B/O El Puma de la Universidad Autónoma de México. Las muestras fueron tomadas los días 13 al 27 de enero de 2007 y del 19 de julio al 2 de agosto del 2007 en el Golfo de California, México. En cada estación se colectaron muestras de plancton utilizando una red Bongo de 505 µm, siguiendo la metodología estándar de Smith y Richardson (1979). La red se equipó con un flujómetro calibrado para determinar el volumen de agua filtrada. Se eliminó el exceso de agua de las muestras colectadas y fueron fijadas en alcohol etílico al 96%. Al término de 24 horas, se realizó un cambio de alcohol a las muestras.

En laboratorio, se determinó el volumen del plancton de cada muestra utilizando el método del volumen desplazado (Beers, 1976). Se separaron todas las paralarvas, juveniles y adultos de cefalópodos presentes en las muestras y los especimenes fueron identificados siguiendo los criterios establecidos en Nesis (1979), Roper et al. (1984), Young y Harman (1987), Sweeney et al. (1992), Yatsu (1999), Yatsu et al. (1999) y Diekmann et al. (2002). Los datos de abundancia se estandarizaron a 1000 m3 de agua filtrada siguiendo la metodología de Kramer et al. (1972).

A fin de establecer las relaciones entre el ambiente y la abundancia de las especies de cefalópodos registradas, se utilizaron las variables: temperatura, salinidad y densidad a 10 m de profundidad, profundidad de la estación, concentración de clorofila a y volúmenes de plancton, utilizando un análisis estadístico no paramétrico de Correlación de Spearman y un análisis multivariado de factores principales (AFP) usando el parámetro de rotación Varimax normalizado (Preisendorfer 1988) con el

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software Statistica V6. Los datos de clorofila fueron extraidos de promedios mensuales mostrados en las imágenes de satélite procesadas provenientes del Coastwatch SWFSC en este mismo proyecto y por valores arrojados por la determinación de pigmentos fotosintéticos de muestras de agua de profundidades estándar, por el método de Cromatografía Líquida de Alta Resolución (HPLC). Los datos de O2 disuelto fueron tomados de Tremblay (2008).

Con excepción de las imágenes de satélite, los datos vertidos en este proyecto forman parte del Proyecto “Monitoreo de la producción secundaria, dinámica poblacional y parasitismo de especies claves del zooplancton mediante incubaciones in situ y métodos hidroacústicos en el Golfo de California” FOSEMARNAT-2004-01-C01- 144, del cual forma parte la presente investigación. OBJETIVOS Objetivo General:

Determinar la distribución y abundancia de las paralarvas de calamares colectadas en el Golfo de California, durante enero y julio de 2007 y su relación con el ambiente marino.

Objetivos específicos: 1. Determinar el elenco sistemático de la comunidad de cefalópodos en el Golfo de California con base en

la identificación de las paralarvas. 2. Establecer la distribución de la abundancia de las paralarvas colectadas en el área de estudio. 3. Identificar si existe alguna relación entre los factores ambientales y la distribución y abundancia de las paralarvas colectadas en el Golfo de California durante el período de estudio. PRODUCTOS OBTENIDOS Listado taxonómico de las paralarvas de cefalópodos colectadas en el Golfo de California, México, durante invierno y verano de 2007. Detección de áreas de desove de las especies más importantes numéricamente con base en la distribución de sus paralarvas. RESULTADOS Condiciones ambientales Los valores mínimo, máximo y promedio de las variables ambientales registradas, se muestran en la Tabla 1.

Tabla 1. Valores mínimo, máximo y promedio de la profundidad de la estación (PROF), temperatura del mar a 10 m de profundidad (T10), salinidad (SAL), oxígeno disuelto (O2) y volúmenes de plancton (VP) registrados durante enero y julio de 2007 en el Golfo de California.

ENERO JULIO

PROF

(m) T10 (°C)

SAL (ups)

O2 (mg/L)

VP (ml/1000m3)

PROF (m)

T10 (°C)

SAL (ups)

O2 (mg/L)

VP (ml/1000m3)

Mínimo 75.0 15.0 35.31 3.97 10.0 30.0 23.8 34.29 2.99 15.9Máximo 1,745.0 18.6 35.95 7.45 841.0 1447.0 29.5 35.93 5.57 527.4Promedio 531.0 16.4 35.52 5.01 179.0 412 26.8 35.35 4.46 216.9

Durante el período frío, el promedio de temperatura registrado en el Golfo de California alcanzó

los 16.4° C, mientras que las temperaturas mínimas y máximas se registraron hacia la parte sur de las grandes islas del Golfo de California y frente a Yavaros en la región sur del golfo respectivamente (Fig. 2a).

En julio de 2007, las temperaturas registradas en el Golfo de California contrastan con las del invierno, registrándose en promedio 26.8° C con valores máximos registrados en la costa continental del golfo desde Isla Tiburón hasta Guaymas de 29.5° C. Durante este mes, se registraron valores de temperatura relativamente bajos, al sur de Isla Ángel de la Guarda y al norte de Bahía Concepción, localizadas en la costa peninsular del Golfo (Fig. 2b).

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Figura 2 Temperatura (°C, 10 m), a) durante invierno (GOLCA 0701) y b) verano (GOLCA 0707) de 2007 en el

Golfo de California. Los valores de salinidad registrados en el Golfo de California durante el período de estudio, variaron entre 34.29 a 35.95 ups (Tabla 1). Durante invierno (Fig. 3a) se registró el valor más alto de salinidad en la región del alto Golfo, con una ligera disminución hacia la boca, mientras que durante el verano, la mayor salinidad se registró frente a Isla Ángel de la Guarda. Durante el período cálido, el mínimo de salinidad se localizó cerca de Pto. Peñasco en el Alto Golfo (Fig. 3b).

Figura 3 Salinidad (ups, 10 m), a) durante invierno (GOLCA 0701) y b) verano (GOLCA 0707) de 2007 en el

Golfo de California. La integración de los datos de temperatura, salinidad y densidad obtenidos con CTD en los primeros 200 m de la columna de agua durante ambos cruceros realizados, permitió determinar la presencia de 5 masas de agua en el Golfo de California, tal como se muestra en la figura 4. En enero, en los primeros ~120 m predominaron masas de agua del GC (AGC); en estratos más profundos se registró la masa de agua Subsuperficial Subtropical (AsSsT) posiblemente característica de la zona hipóxica, y en estratos cercanos a los 200 m se detectó la masa de agua intermedia del Pacífico (AIP), considerada como una masa de agua con condiciones completamente hipóxicas.

En julio, se observaron en los primeros 150 m aguas más cálidas y menos salinas que en enero (predominantemente características del AGC) y por debajo de este estrato con menor proporción se encontró AsSsT. En este mes, casi no se detectó la masa de AIP. En las estaciones que bordean la costa sureste del GC se encontró agua Superficial Ecuatorial (ASE), señalando que la temporada cálida

a) b)

a) b)

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comenzó en julio del 2007. El agua del Golfo estuvo presente en mayor proporción durante verano de 2007 que durante el invierno y se localizó en los primeros 200 m de la columna de agua (Tremblay, 2008).

Figura 4 Diagrama de temperatura y salinidad (TS) obtenido durante los cruceros de invierno (azul) y verano (rojo claro) de 2007 realizados en el Golfo de California. ASE = Agua Superficial Ecuatorial, AGC = Agua del

Golfo de California, ACC = Agua de la Corriente de California, AsSsT = Agua Subsuperficial Subtropical, AIP = Agua Intermedia del Pacífico, APP = Agua Profunda del Pacífico (Clasificación de Torres- Orozco, 1993).

La concentración de O2 disuelto subsuperficial fue más baja en julio (2.99 - 5.57 mg O2 L-1) (Fig.

4b) que en enero (3.97 – 7.45 mg O2 L-1) de 2007 (Fig. 4a), particularmente al norte del Golfo de California. En general, las regiones donde se registraron las menores concentraciones de O2 disuelto coinciden con las regiones con concentraciones más altas de Chl-a (alrededor de la Isla Ángel tiburón y al sur y centro del GC. En julio Las mayores concentraciones de O2, se registraron en la costa peninsular del GC.

Fig. 4 Concentración de Oxígeno disuelto (mgL-1) durante a) enero y b) julio de 2007 en el Golfo de California.

Los valores de clorofila a (Chla) registrados durante enero, muestran máximos de Chla localizados sobre la costa continental del golfo y en el Alto Golfo, con concentraciones importantes hasta el sur de las grandes islas, con concentraciones de alrededor de 1 mg Chla m-3 hacia el sur (Fig. 5a). En verano, las regiones donde se registraron las menores concentraciones de O2 disuelto coinciden con las regiones con concentraciones más altas de Chla (alrededor de la Isla Ángel de la Guarda y frente a Bahía Concepción) posiblemente asociadas con eventos de surgencia (Fig. 5b). La concentración de Chla fue más baja en julio (0.1-0.2 mg Chla m-3) que en enero (0.1-0.4 mg Chla m-3). En las imágenes de satélite

b) a)

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de julio (Fig. 5b) se pueden observar procesos de mesoescala caracterizados por giros en el Alto Golfo y frente a la isla del Carmen.

Fig. 5 Imagen de satélite de la concentración superficial mensual promedio de clorofila a (mg m-3) durante a)

invierno (GOLCA 0701) y b) verano (GOLCA 0707) de 2007 en el Golfo de California. Los volúmenes de plancton colectados durante las dos temporadas tuvieron diferencias significativas. Durante invierno, se registraron los valores más altos asociados a la costa continental del área de estudio, particularmente desde el Alto Golfo hasta el norte de Guaymas, con un núcleo máximo de 841 ml/1000 m3 al sur de Isla Tiburón, pero también se registraron las valores más bajos al sur de las grandes islas y en la región central del golfo, afectando el valor promedio de los volúmenes de plancton que alcanzaron los 179 ml/1000 m3 (Fig. 6a).

Durante el verano, los volúmenes de plancton fueron mucho más homogéneos a lo largo del área de estudio, el valor promedio de esta variable biológica fue mayor que durante el invierno (216.9 ml/1000 m3), pero no se alcanzaron los valores máximos registrados en la temporada fría (Tabla 1, Fig. 6b).

Fig. 6 Volumen de plancton (ml/1000 m3), a) durante invierno (GOLCA 0701) y b) verano (GOLCA 0707) de 2007

en el Golfo de California. LISTADO SISTEMÁTICO DE LOS CEFALÓPODOS

Se registró un total de 19 taxa incluidos en 5 familias, 8 géneros y 8 especies, en el Golfo de

California, México (Tabla 2) durante invierno y verano de 2007 (GOLCA 0701 y GOLCA 0707 respectivamente. Las abundancias totales de paralarvas por crucero fueron

a) b)

a) b)

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Las familias incluyeron especímenes tanto de calamares como de pulpos, mismos que fueron identificados al mínimo nivel taxonómico posible. Se registraron especímenes de tallas muy pequeñas (menos de 3 mm de longitud de manto LM) cuyas características morfológicas no resultaron útiles para su identificación incluso al nivel de familia, por lo que estos fueron incluidos en la categoría NI y no fueron tomados en cuenta para los cálculos estadísticos. Por el contrario, aquello especímenes <3 mm de LM identificados ya sea a nivel de familia o de género, permiten establecer la presencia de centros de desove de las especies involucradas.

Tabla 1 Listado taxonómico de cefalópodos identificados en el Golfo de California, con base en sus paralarvas (Sistema de Información Taxonómica Integrada http://www.itis.usda.gov).

PHYLUM MOLLUSCA CLASE CEPHALOPODA SUBCLASE COLEOIDEA

SUPERORDEN DECAPODIFORMES ORDEN TEUTHIDA

SUBORDEN OEGOPSINA FAMILIA ENOPLOTEUTHIDAE

Abraliopsis sp 1 Abraliopsis sp 2 Abraliopsis spp

FAMILIA GONATIDAE Gonatus onix Gonatus sp 1 Gonatus sp 2

FAMILIA OMMASTREPHIDAE SUBFAMILIA OMMASTREPHINAE

Hyaloteuthis pelagica (Bosc, 1802) Complejo SD

FAMILIA PYROTEUTHIDAE Pterygioteuthis giardi hoylei Pterygioteuthis spp

SUPERORDEN OCTOPODIFORMES ORDEN OCTOPODA

SUBORDEN INCIRRINA FAMILIA OCTOPODIDAE

SUBFAMILIA OCTOPODINAE Euaxoctopus panamensis Octopus bimaculatus Octopus tipo E (Octopus hawaiiensis) Octopus rubescens Berry, 1953 Octopus vulgaris Cuvier, 1797

De estos, la Familia Pyroteuthidae fue la más importante, registrando el 60% de la abundancia

total de paralarvas colectadas en este estudio, seguida de las Familias Ommastrephidae y Octopodidae, ambas con un 8%. Las Familias Onychoteuthidae y Gonatidae alcanzaron solo el 6% y el 3% de la abundancia total en el área (Fig. 7).

Cefalópodos TotalesNI15%

Enoploteuthidae6%

Gonatidae3%

Ommastrephidae8%

Octopodidae8%

Pyroteuthidae60%

Figura 7 Abundancia relativa total de paralarvas por familia registrada en este estudio. NI= No identificados.

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La diferencia entre la composición y la abundancia de taxa entre los dos períodos térmicos fue importante y refleja el efecto del ambiente sobre este grupo de invertebrados.

Durante ambos períodos, la composición básica estuvo formada por taxa de las familias Pyroteuthidae, Enoploteuthidae y Octopodidae, cuyas abundancias cambiaron, pero manteniéndose la dominancia de las paralarvas de la Familia Pyroteuthidae (Fig. 8a y b). Sin embargo, durante invierno se presentó la Familia Gonatidae (Fig. 8a) de afinidad templada, mientras que durante el verano, la Familia Ommastrephidae de afinidad tropical fue característicamente más abundante que las restantes (Fig. 8b).

GOLCA 0701

Pyroteuthidae77%

NI8%

Gonatidae6%

Octopodidae5%

Enoploteuthidae4%

GOLCA 0707

Pyroteuthidae40%

NI22%Octopodidae

13%Ommastrephidae15%

Enoploteuthidae9%

Figura 8. Abundancia relativa de paralarvas de cefalópodos, durante a) Invierno (GOLCA 0701) y b) verano (GOLCA

0707) de 2007. NI= No identificados. Distribución: Las paralarvas de cefalópodos colectados en el Golfo de California se distribuyeron de manera diferencial en los dos períodos térmicos analizados. Durante invierno, las mayores abundancias se distribuyeron hacia la parte sur del área muestread con abundancias de entre 16.1 a 256 Pl/1000 m3. Las menores abundancias durante este período se distribuyeron en la región de las grandes islas con abundancias de 1 a 16 Pl/1000 m3 (Fig. 9a). Durante el verano, las mayores abundancias se registraron frente a Bahía Concepción y en la zona de las grandes islas con abundancias de entre 4.1 a 64 Pl/1000 m3 (Fig. 9b). En ambos períodos, se registraron abundancias importantes de paralarvas en la región del Alto Golfo.

La distribución de los diferentes taxa en los dos períodos analizados, se muestra en las figuras 10 y 11. Durante invierno, las paralarvas de la Familia Pyroteuthidae conformada por dos taxa: Pterygioteuthis giardi hoylei y Pterygioteuthis spp (Fig. 10a) se distribuyeron al centro y en toda la región al sur de las grandes islas, respectivamente. Las paralarvas de Pterygioteuthis spp fueron las más abundantes de todas en ambos períodos térmicos y en invierno alcanzaron las 64.1 a 256 Pl/1000 m3 (Fig. 10a y 11a)

Fig. 9 Distribución del total de paralarvas de cefalópodos colectadas durante el período de estudio en el Golfo de California: a) invierno y b) verano de 2007.

a) b)

a) b)

11

En invierno, se registró solamente a Abraliopsis sp1 de la Familia Enoplotheuthidae, cuya distribución estuvo limitada a una estación del centro del golfo con abundancia de 4.1 a 16 Pl/1000 m3 (Fig. 10b). Dentro de la Familia Gonatidae se identificaron 3 taxa: Gonatus onix, y dos especies de Gonatus que no coinciden morfológicamente con ninguna de las especies descritas al momento, por lo que se nombraron como sp1 y sp2. Paralarvas de Gonatus onix se localizaron solamente en una estación en la región sur de las grandes islas, con abundancias muy bajas (1 a 4 Pl/1000 m3), mientras que los dos taxa restantes se distribuyeron desde el sur de las grandes islas hasta Isla del Carmen, registrándose abundancias bajas (1 a 16 Pl/1000 m3 (Fig. 10c). Durante este período frío, se registró el mayor número de especies de la Familia Octopoda. A esta familia que se distribuyó desde el Alto Golfo hasta el sur de las grandes islas (Fig. 10d), pertenecen los pulpos, y en particular los de las especies Octopus vulgaris y O. bimaculatus que son de importancia comercial en la costa del Pacífico mexicano. Paralarvas de O. vulgaris fueron registradas en el Golfo de California en la región del Alto Golfo (Fig. 10d). Las otras especies de pulpos registradas en invierno de 2007, fueron O. hawaiiensis y O. rubescens, cuyas paralarvas se distribuyeron al sur de las grandes islas, con abundancias bajas (Fig. 10d).

La Familia Pyroteuthidae se distribuyó asociada a la costa peninsular durante el verano de 2007 localizándose desde enfrente de Isla Ángel de la Guarda hasta el sur de Bahía Concepción donde se registraron las abundancias mas altas de este crucero (Fig. 11a). Tanto en este período como en el invierno, los especímenes de Pterygioteuthis giardi hoylei fueron adultos cuya talla no sobrepasa los 12 cm de largo total, por lo que fueron capturados por las redes de plancton. En verano se registró también a Abraliopsis sp1 de la Familia Enoplotheuthidae, cuya distribución estuvo frente a Bahía Concepción con 16.1 a 64 Pl/1000 m3 (Fig. 11b). La presencia de la Familia Ommastrephidae fue el producto de la presencia del Complejo SD, formado por paralarvas <3mm de LM que indican zonas de desove reciente de las especies Sthenoteuthis oualaniensis y/o Dosidicus gigas de importancia comercial, que a esa talla aún no pueden

Fig. 10 Distribución de la abundancia por taxa de paralarvas de cefalópodos (PL/1000 m3) colectadas en el Golfo de California durante invierno de 2007 (GOLCA 0701).

a) b) c)

d)

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diferenciarse morfológicamente. Su distribución fué desde el Alto Golfo hasta el norte de Bahía Concepción (Fig. 11c).

La Familia Octopodidae compuesta por Octopus rubescens y O. spp, se registraron desde el Alto Golfo hasta la región de las grandes islas con abundancias importantes (Fig.11d).

Fig. 11 Distribución de la abundancia por taxa de paralarvas de cefalópodos (PL/1000 m3) colectadas en el Golfo de California durante verano de 2007 (GOLCA 0707).

ANÁLISIS ESTADÍSTICO

A continuación se presentan solamente los resultados estadísticamente significativos de las correlaciones entre las variables ambientales analizadas y la abundancia de los taxa identificados en cada crucero, obtenidas a través del análisis no paramétrico de Spearman (R2, α=0.05).

Durante enero de 2007, la temperatura estuvo correlacionada significativamente con la salinidad y el O2 disuelto registrados a 10 m de profundidad (R2= 0.4448 y 0.4272 respectivamente), y de forma negativa con los volúmenes de plancton (R2= -0.3983). La clorofila a se correlacionó positivamente con la salinidad y negativamente con la profundidad de la estación de muestreo (R2= 0.5891 y -0.6002 respectivamente).

Durante este crucero, el análisis estadístico solo mostró valores de correlación entre la abundancia de las paralarvas de la Familia Pyroteuthidae y la Gonatidae. En la primera familia, sus paralarvas se correlacionaron positivamente con la profundidad de la estación y la temperatura (R2= 0.5988 y 0.5489 respectivamente) mientras que esta familia se correlacionó negativamente con la concentración de clorofila a (R2= -0.4223). Para el caso de la Familia Gonatidae, esta se correlacionó solamente y de manera negativa, con la concentración de clorofila a (R2= -0.5182).

Durante julio de 2007, la temperatura se correlacionó negativamente con la concentración de O2

disuelto (R2= -0.3673) y este se correlacionó positivamente con los volúmenes de plancton (R2= 0.4411). Por otro lado, la concentración de clorofila a se correlacionó positivamente con la salinidad (R2= 0.4019).

En este mes, también dos familias tuvieron correlaciones significativas con alguna variable ambiental. La Familia Pyroteuthidae se correlacionó negativamente con la temperatura (R2= -0.4524) y

a) b) c)

d)

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positivamente con la concentración de O2 disuelto (R2= 0.3967). La Familia Octopodidae se correlacionó positivamente con la concentración de clorofila a (R2= 0.4929).

El análisis no paramétrico de Factores Principales (varimax normalizado) se aplicó solamente a la abundancia de paralarvas agrupadas por Familia debido a la gran cantidad de “dato 0” en las matrices de abundancia por especie. Este análisis explicó el 52.3% de la varianza acumulada usando 3 factores (Tabla 2).

Tabla 2. Tabla de valores de salida del análisis multivariado de factores principales, aplicado a los datos ambientales y de abundancia por Familia en ambas temporadas.

Valor % Total de la variancia

Eigenvalor acumulado

% Acumulado

1 3.1558 22.5411 22.5411 2 2.4693 17.6376 40.1788 3 1.6960 12.1143 52.2931

Las variables ambientales que se relacionaron con la abundancia de los taxa de cefalópodos

identificados son: en el Factor 1: variación en la temperatura superficial del mar y la profundidad, Factor 2: gradiente latitudinal/masas de agua, Factor 3: Concentración de clorofila a y volúmenes de zooplancton. Con los factores identificados es posible identificar 3 grupos de taxa asociados a condiciones diferentes (Fig. 14): Grupo 1: ▬ Familia Pyroteuthidae y Gonatidae asociados a estaciones con valores de temperatura baja y distribuidos en estaciones profundas. Grupo 2: ▬ Formado por los taxa de la Familia Octopodidae distribuidos en estaciones poco profundas con alta concentración de clorofila y salinidad alta. Región del Norte y Alto Golfo. Grupo 3: ▬ Formado unicamente por paralarvas de la Familia Ommstrephidae, que se asociaron a estaciones con altos volúmenes de zooplancton. La Familia Enoploteuthidae no estuvo correlacionada con ningún factor ambiental.

Figura 12. Representación gráfica del análisis de factores principales (AFP) usando el parámetro de rotación

Varimax normalizado: ▬) Grupo 1, ▬) Grupo 2, ▬) Grupo 3. DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES El presente estudio, es el primero en registrar la fauna de cefalópodos en la región media y norte del Golfo de California, con base en la presencia de sus paralarvas. La metodología de muestreo utilizada solo cubrió los primeros 200 m de la columna de agua y por lo tanto solo las paralarvas de los taxa distribuidos en la zona eufótica fueron registradas, quedando ausentes del listado taxonómico, aquellas de distribución meso y batipelágica. Aunque la información es puntual y representa dos temporadas térmicamente diferentes en el Golfo de California, la información generada es importante. En general, la comunidad de cefalópodos en el área es típicamente de afinidad subtropical, aunque en la temporada fría representada por el crucero

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de enero, se incorpora el componente frío con la presencia de paralarvas de la familia Gonatidae de afinidad templada.

Una comparación detallada de la fauna identificada en este estudio, puede ser hecha contra la comunidad de cefalópodos registrados tanto en el área de la Corriente de California (Okutani y Mc Gowan, 1969), como en la costa occidental de la Península de Baja California (Camarillo-Coop et al., 2007; Granados-Amores et al. 2007) y en la boca del Golfo (De Silva-Dávila et al., 2007). Estos autores establecen que el listado taxonómico de la comunidad de calamares identificada con base en sus paralarvas es de 41 taxa.

Entre este total y el total de taxa registrados en el presente estudio se registra una disminución en el número de especies de calamares, pero en comparación con el trabajo realizado en la boca del Golfo, se mantiene un número semejante de especies de calamares compartiéndose con esta última área, dos taxa de la Familia Enoploteuthidae (Abraliopsis sp1 y A. sp2), el complejo SD de la Familia Ommastrephidae y la presencia de los mismos taxa de la Familia Pyroteuthidae. Por el contrario, en este estudio se incrementó el número de especies de pulpos registrados con base en sus paralarvas, ya que ni De Silva-Dávila et al. (2007) ni los antecedentes registrados en el área de influencia de la Corriente de California (Okutani y Mc Gowan, 1980; Camarillo-Coop et al., 2007; Granados-Amores et al. 2007) se avocan a la identificación de los pulpos en la comunidad de cefalópodos, por lo que en este estudio se identifican por primera vez las paralarvas de 5 especies de pulpos: Euaxoctopus panamensis, Octopus bimaculatus, Octopus tipo E (Octopus hawaiiensis), Octopus rubescens Berry, 1953 y Octopus vulgaris Cuvier, 1797.

El ambiente en el que se capturó a las paralarvas en el Golfo de California mostró diferencias

importantes entre las temporadas y regionalmente. Durante la temporada fría, las regiones más someras (costa continental del golfo y región norte y

Alto Golfo) registraron las concentraciones de clorofila a más altas (R2= -0.5891) correlacionándose de manera significativa con la salinidad elevada, donde al mismo tiempo se registraron los valores más altos de O2 disuelto. Estas dos últimas variables no estuvieron correlacionadas significativamente ya que los valores de O2 fueron muy bajos en la costa continental del golfo, eliminando la significancia de la correlación. Por otro lado, las bajas temperaturas favorecieron la presencia de volúmenes de plancton altos registrándose ambos en la región central al sur de las grandes islas correlacionados con los valores de O2 disuelto más bajos. El resto del Golfo presentó un ambiente con valores menores de concentración de clorofila, salinidad, oxígeno diuelto y mayor variación en los volúmenes de zooplancton.

La Familia Pyroteuthidae, estuvo distribuida en este último ambiente con una correlación significativa (R2= -0.7015), entre su abundancia con la densidad del agua.

Durante el verano, las diferencias más importantes en términos ambientales se dieron entre las

costas: mientras que la peninsular estuvo relativamente más fría que la parte continental, las concentraciones de O2 fueron mayores en la peninsular que en la continental, por lo que estas variables se correlacionaron de manera negativa. Aunque la concentración de clorofila disminuyó notablemente en todo el golfo (las mayores concentraciones de clorofila a se registraron alrededor de Isla Ángel de la Guarda y en los márgenes del golfo), los volúmenes de zooplancton parecen mantenerse tanto como en la temporada fría.

En el ambiente generado en la costa occidental del golfo, particularmente en las zonas con menores temperaturas y con concentraciones más altas de oxígeno disuelto, se distribuyeron los taxa de la Familia Pyroteuthidae (R2= -0.4524 y 0.3967 respectivamente) con abundancias significativamente mayores especialmente en la región al sur de Isla Espíritu Santo y sobre el bajo localizado al norte de Bahía Concepción.

Por otra parte, las paralarvas de la Familia Octopodidae (pulpos) se registraron particularmente asociados a la región norte y del Alto Golfo en ambos cruceros.

El análisis a nivel específico indica que Pterygioteuthis giardi hoylei de la Familia Pyroteuthidae,

fué el calamar más abundante en el Golfo de California (462 paralarvas/1000 m3) durante los 2 cruceros realizados. Lo anterior contrasta con el hecho de que la mayor pesquería de calamares en México se realiza sobre el ommastréfido Dosidicus gigas, cuyas paralarvas (Complejo SD) aparecieron en bajas densidades (68 paralarvas/1000 m3) y solo en la temporada cálida. Esta aparente discordancia en la abundancia de paralarvas de esta especie con su pesquería puede ser efecto del muestreo, ya que las

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paralarvas de D. gigas, se han registrado en condiciones más cálidas (Camarillo–Coop et al., 2007), por lo que su presencia a finales de verano-otoño en el Golfo, es más probable que en el mes de julio.

Áreas de eclosión de paralarvas de este complejo de especies han sido detectadas previamente en la costa occidental de la península de Baja California (Camarillo Coop 2006), y en la Boca del Golfo de California Palomares-García y De Silva-Dávila (2007) detectaron núcleos de abundancia de paralarvas de este complejo que alcanzaron abundancias de hasta 819 PL/1000 m3. Aunque la abundancia de paralarvas de este complejo registrada en este estudio fué muy bajo, la talla de las paralarvas indica que estas tambien son producto de un desove reciente y su distribución coincide tanto con la zona frente a Guaymas y frente a Santa Rosalía donde se realiza la pesquería más importante de Dosidicus gigas, como el el área de las grandes islas principalmente. Estas áreas compartieron a lo largo del año, una alta concentración de clorofila, volúmenes de zooplancton relativamente altos y temperaturas entre los 25.1° C y los 29.1° C.

La ausencia de otras especies de la Familia Ommastrephidae, pudiera relacionarse con la afinidad más oceánica que exhiben y a que la dominancia de adultos de Dosidicus gigas en el Golfo de California, puede significar una demanda competitiva importante, para otras especies cercanas, por lo que la ausencia de sus estadios iniciales sea evidente en las muestras de plancton de esta región.

Por otra parte, Doryteuthis opalescens anteriormente Loligo opalescens, tambien llamado

calamar de marqueta cuya demanda como producto pesquero en México y EU es importante, estuvo ausente de las colectas realizadas en este proyecto. Su ausencia se relaciona con la distribución costera (primeros 5 km a partir de la línea de costa) de sus adultos, misma que no fue cubierta en la red de estaciones de los cruceros analizados.

El registro de paralarvas de pulpos en la región Norte y Alto Golfo, indican un área de

reproducción importante. Sus abundancias, la mayoría localizadas en estaciones muy cerca de la costa, es un reflejo de la naturaleza bentónica de sus adultos, los cuales habitan costas rocosas de la zona intermareal y submareal (Ambrose, 1988), donde encuentra sitios apropiados para refugiarse de los depredadores y desovar (Ambrose, 1982), y de la estrategia reproductiva que exhiben estos organismos al depositar sus huevecillos, ya sea de forma individual o en racimos que adhieren a rocas y que las hembras incuban hasta su eclosión (Castellanos-Martínez, 2008). En este grupo, las abundancias diferenciales que se registraron entre la temporada fría y la cálida en este estudio pueden estar relacionadas con lo establecido por Ambrose (1988). Este autor manifiesta la importancia de la temperatura en el éxito reproductivo de O. bimaculatus, ya que los huevos desovados al inicio del año no completan su desarrollo. En cambio, con el incremento de la temperatura también aumenta la frecuencia en los desoves y el éxito reproductivo.

En el estado de Baja California las localidades más importantes donde se realiza la pesquería de pulpos son Ensenada (Jesús María, El Rosario, San Quintín), San Felipe y Bahía de Los Ángeles (Castellanos-Martínez, 2008). Se desconoce la especie sobre la cual incide la captura, ya que ésta se registra sólo como Octopus spp. Sin embargo, tomando en cuenta la distribución geográfica (Hochberg & Fields, 1980; Norman, 2000) y las observaciones in situ, en Bahía de Los Ángeles O. bimaculatus es la especie que predomina en la pesquería ribereña y es muy probable que sea el cefalópodo capturado en el resto del estado. Las áreas mencionadas por los anteriores autores son coincidentes con los registros de paralarvas de este estudio, por lo que adicionalmente pudiera considerarse que las paralarvas registradas durante julio de 2007 incluidas en el genero Octopus spp pudieran corresponder a Octopus bimaculatus la cual se reproduce en los meses cálidos de junio a septiembre (Castellanos-Martínez, 2008).

En, en este trabajo se observó una abundancia baja de paralarvas de cefalópodos registrándose

un intervalo de entre 16 a 64 PL/1000 m3 en la mayoría de las estaciones de muestreo, con algunas excepciones donde la abundancia bruta (Pterygioteuthis giardi hoyley) alcanzó los 78 organismos equivalentes a 131 PL/1000 m3. Se observa un claro gradiente de abundancia en la Familia Pyroteuthidae. Mientras que en la costa occidental de la península de Baja California alcanzó solo el 7% (Granados-Amores et al., 2007a) y un 16.2% del total de paralarvas de cefalópodos en la Boca del Golfo de California (De Silva-Dávila et al. 2007), la abundancia relativa de la Familia Pyroteuthidae en el Golfo de California alcanzó entre el 40 al 70%, colocándose como la más importante en el Golfo hasta el momento.

En el caso de los Gonátidos, su presencia estacional y las tallas de las paralarvas registradas indican más la presencia de adultos de distribución meso y batipelágica desovantes y se cumple, al

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menos para los cruceros analizados lo establecido por varios autores que establecen que las paralarvas de gonátidos son muy numerosas y fácilmente encontradas en las muestras de plancton (Arkhipkin et al., 1998; Uchikawa et al., 2004 y Jorgensen 2007). La afinidad biogeográfica reportada para la Familia Gonatidae (Roper et al, 1984) es templada, por lo que en estas latitudes, sería difícil registrar sus paralarvas.

La Familia Enoploteuthidae, previamente registrada en la Boca del Golfo de California durante noviembre de 2004 con un 11.2% (De Silva-Dávila, 2007), disminuyó su abundancia a solo 4% al interior del área de estudio. La falta de correlación de esta familia con las variables ambientales y su baja abundancia no permiten hacer mayores inferencias.

Los taxa de cefalopodos identificados serán utilizados para enriquecer la base de datos de cefalópodos y la colección que actualmente se encuentra en formación en el Depto. de Plancton y Ecología Marina del CICIMAR-IPN.

La colaboración interinstitucional, ha permitido la certificación de los ejemplares identificados, con lo que los resultados encontrados en términos de su distribución y abundancia son veraces. IMPACTO

Los resultados obtenidos en este proyecto de investigación son parte de un proyecto de amplia envergadura y de mediano plazo, encabezado por el CICIMAR-IPN, en colaboración con el Museo de Historia Natural de Santa Barbara, California, EU (SBMNH), y con la colaboración con tiempo de barco de otras instituciones como la Secretaría de Marina, Armada de México, y la Woods Hole Institution, Sea Semestre Program EU. En este, el objetivo es establecer en primera instancia, la biodiversidad del grupo de los cefalópodos del Pacífico Mexicano con base en las paralarvas que se encuentran en el plancton. Adicionalmente, se evaluarán las abundancias de los diferentes taxa, los posibles componentes potencialmente pesqueros, y las áreas de desove inferidas a través de la presencia de las paralarvas cercanas a la talla de eclosión.

Desde el proyecto anterior y con los resultados de este, se está completando parcialmente el muestreo del Pacífico Mexicano, en términos de colectas de plancton. Estas muestras colectadas serán utilizadas para el desarrollo de una tesis de doctorado sobre este grupo de importancia económica y ecológica. REFERENCIAS Aceves-Medina, G., S.P.A. Jiménez-Rosenberg, A. Hinojosa-Medina, R. Funes-Rodríguez, R.J. Saldierna-Martínez, & P.E. Smith.

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