BAHE 23(2)

SUMARIO nº 23(2) - 2012SUMARIO nº 23(2) - 2012

Artículo InvitadoEl estudio de las tolerancias térmicas para elexamen de hipótesis biogeográficas y de lavulnerabilidad de los organismos ante elcalentamiento global. Ejemplos en anfíbios.Miguel Tejedo, Helder Duarte, Luis M.Gutiérrez-Pesquera, Juan Francisco Beltrán,Marco Katzenberger, Federico Marangoni,Carlos A. Navas, Alfredo G. Nicieza, Rick A.Relyea, Enrico L. Rezende, Alex Richter-Boix, Mauro Santos, Monique Simon & MircoSolé .............................................................

Historia NaturalDepredación de Lanius meridionalis sobre

Chamaeleo chamaeleon. Conrado Requena-Aznar, Diana Saura-Marín, Jorge M. Sánchez-Balibrea & Marcos Ferrández-Sempere............

Carcasses of an invasive mammal (Rattus rattus)and foraging activity of Podarcis hispanica in aninsular population. Guillermo Velo-Antón ..........

El abrevadero de Sa Font d'es Guix y los Alytesmuletensis de Eduardo Boscá. José A. Mateo,Joan A. Oliver & Joan Mayol .............................

Diet and mortality of the snake Conophis vittatus inWestern Mexico. Carlos Madrid & PaulinaCifuentes............................................................

Intento de depredación de Hemorrhois hippocrepissobre Tarentola mauritanica. Martiño Cabana &María León ........................................................

Natrix maura en el medio marino de las IslasAtlánticas de Galicia. Pedro Galán....................

Comportamiento trepador de Natrix maura paracapturar un ejemplar adulto de Hyla arborea.Gonzalo Alarcos, Fabio Flechoso, RicardoCodesal & Miguel Lizana...................................

Microophtalmia in Emys orbicularis occidentalis:report of a case. Daniel Escoriza ......................

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DistribuciónLa herpetofauna de un fragmento de BosqueAtlántico en el Departamento de Itapúa,Paraguay. Karina Núñez ...............................

Límite altitudinal para Timon lepidus en el norestede León. Tomás Sanz & Mónica Novo ..............

Herpetofauna distribution and species richness in theLitoral Norte Natural Park, Portugal. Cátia Matos ...

Ampliación del área de distribución de Lacerta bili-neata en Palencia. Andrés Rodríguez-Pereira,Pablo García-Díaz & Miguel Lizana ..................

Nuevas localidades de Myriopholis algeriensis yLamprophis fuliginosus, y otras citas herpetoló-gicas, en Marruecos. Supervivencia de un relic-to climático. Juan A.M. Barnestein, Luis García-Cardenete, Francisco Jiménez-Cazalla, AitorValdeón, Eduardo Escoriza, Gabriel Martínez,Javier Benavides, José L. Esteban, JavierFuentes, Agustín Ramírez, Javier Álvarez &Inma Jaén-Velázquez ........................................

ConservaciónUnexpected low population levels of Podarcis car-

bonelli in southern Salamanca (Spain). NeftalíSillero, Elena Argaña, Cátia Matos, EdnaCorreia, Camilo Carneiro & Verónica Gomes ...

Nota sobre depredación de reptiles por gatos ygallinas. Gonzalo Alarcos & Fabio Flechoso ....

Recensión bibliográficaLes Amphibiens et les Reptiles du Languedoc-Roussillon et régions limitrophes. Atlas biogéo-graphique. Contribución de Xavier Santos .......

Revisores y Normas ........................Interior contraportada

Foto portada: Bufo calamita. Hita, Guadalajara. Roberto García-Roa. Foto contraportada: Puesta de Cochranella antisthenesi. Yaracuy, Venezuela. Raúl León.

DE LA ASOCIACIÓN HERPETOLÓGICA ESPAÑOLA

Boletín nº 23(2). Año 2012.Editores:Alex Richter, Xavier Santos y Andrés EgeaDepartament de Biologia Animal,Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645,E-08028 Barcelona

Diseño y maquetación:Marcos Pérez de TudelaUrl: www.marcos-pdt.comImpresión:igraficUrl: www.igrafic.com

Junta DirectivaPresidenteJuan Manuel Pleguezuelos GómezVicepresidenteJaime Bosch PérezSecretario GeneralMiguel Ángel Carretero FernándezVicesecretario GeneralJosé Antonio Mateo MirasGerenteEnrique Ayllón LópezVocalesCésar Ayres Fernández (Conservación)Francisco Javier Diego Rasilla(Página web y promoción)Gustavo A. Llorente Cabrera (Atlas)Adolfo Marco Llorente (Tortugas marinas)Albert Montori Faura (Atlas)Xavier Santos Santiró (Tesorero)Daniel Villero Pi (Atlas)

Revista Española de Herpetología (Editores)Manuel Eloy Ortiz SantaliestraAna Perera Leg

Boletín de la AHE (Editores)Andrés Egea SerranoAlex Richter BoixXavier Santos Santiró

Depósito Legal: M-43.408-2001ISSN: 1130-6939

Miguel Tejedo1, Helder Duarte1, Luis M. Gutiérrez-Pesquera1, Juan Francisco Beltrán2, Marco Katzenberger1, Federico Marangoni3, Carlos A. Navas4, Alfredo G. Nicieza5, Rick A. Relyea6,

Enrico L. Rezende7, Alex Richter-Boix8, Mauro Santos7, Monique Simon4 & Mirco Solé9

El estudio de las tolerancias térmicas para el examen deEl estudio de las tolerancias térmicas para el examen dehipótesis biogeográficas y de la vulnerabilidad de los orgahipótesis biogeográficas y de la vulnerabilidad de los orga--nismos ante el calentamiento global. Ejemplos en anfíbiosnismos ante el calentamiento global. Ejemplos en anfíbios

1 Departmento de Ecología Evolutiva. Estación Biológica de Doñana. CSIC. Avda. Américo Vespucio s/n. 41092 Sevilla. España.C.e.: [email protected]

2 Departamento de Zoología. Facultad de Biología. Universidad de Sevilla. Avda. Reina Mercedes, 6. 41012 Sevilla. España.3 Laboratorio de Genética Evolutiva, FCEQyN-UNaM y Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Cl. Félix deAzara 1552. 6to Piso. 3300 Posadas. Misiones. Argentina.

4 Departamento de Fisiologia. Instituto de Biociências. Universidade de São Paulo. Rua do Matão, Travessa 14, 321. 05508-900 São Paulo. SP. Brasil.5 Departamento de Biología de Organismos y Sistemas. Universidad de Oviedo. Catedrático Rodrigo Uría s/n. 33006 Asturias. España.6 Department of Biological Sciences. University of Pittsburgh. 101 Clapp Hall. Pittsburgh. Pennsylvania 15260. Estados Unidos.7 Departament de Genètica i de Microbiologia. Grup de Biologia Evolutiva (GBE). Universitat Autònoma de Barcelona. 08193 Bellaterra.Barcelona. España.

8 Department of Population Biology and Conservation Biology. Evolutionary Biology Centre (EBC). Uppsala University. Norbyvägen 18D. SE-752 36 Uppsala. Suecia.

9 Universidade Estadual de Santa Cruz. Programa de Pós-Graduação em Zoologia. Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16. 45662-900 lhéus. BA. Brasil.

Fecha de aceptación: 15 de noviembre de 2012.Key words: amphibians, thermal tolerance limits, CTmax, CTmin, global warming, Janzen hypothesis.

La temperatura afecta de manera decisiva alas reacciones químicas que condicionan todoslos procesos fisiológicos (Hochachka & Somero,2002), determinando los patrones de distribu-ción y abundancia de los organismos, así comonumerosas interacciones ecológicas (Andrewartha& Birch, 1954; Dunson & Travis, 1991). Podemos,por tanto, afirmar que la temperatura, comocomponente abiótico fundamental, representaun factor selectivo de primer orden al influir enla supervivencia, crecimiento y dispersión delos organismos (Angiletta, 2009). El estudio de losrangos de tolerancia fisiológicos, especialmentelos rangos térmicos, resulta imprescindible paracomprender numerosos aspectos de la biologíade los organismos, ya que representan las con-

LEONATO: You will never run mad, niece.BEATRICE: No, not till a hot January.

W. Shakespeare Much ado about nothing 1.1.88-89

diciones que limitan su nicho fundamental y,por tanto, su presencia y evolución en un deter-minado hábitat y área geográfica (Hutchinson,1981; Kearney & Porter, 2009; Soberón & Nakamura,2009; Townsend et al., 2011; Seebacher & Franklin,2012). Se espera que las condiciones térmicaslocales dirijan la evolución de los límites detolerancia térmica, de su potencial plástico deaclimatación y en definitiva deriven en adapta-ciones térmicas (Angiletta, 2009; Bozinovic et al.,2011). El interés por el estudio de la evolución yfuncionalidad de estos límites térmicos es fuen-te de numerosas hipótesis biogeográficas yrepresenta un elemento crucial en la determi-nación de la vulnerabilidad de las especies a losimpactos del cambio climático (Figura 1).

Artículo Invitado

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LLOSOS LíMITESLíMITES DEDE TOLERANCIATOLERANCIA TéRMICATéRMICA

YY SUSU IMPORTANCIAIMPORTANCIA ENEN ELEL EXAMENEXAMEN DEDE

HIPóTESISHIPóTESIS BIOGEOGRÁFICASBIOGEOGRÁFICAS

Tradicionalmente, la base funcional delos límites de tolerancia térmica ha sido exa-minada desde la perspectiva de la fisiologíacomparada, mediante estudios intra- ointer-específicos basados en una o pocasespecies (Feder, 1999; Feder & Hofmann, 1999;Rinehart et al., 2000; Hochachka & Somero, 2002;Podrabsky & Somero, 2004; Buckley & Somero,2009). Sin embargo, más recientemente, seestá produciendo un renovado interés por lafisiología térmica y sus límites de toleranciapero, en este caso, la perspectiva de análisisha cambiado, incorporando grandes escalasgeográficas y comparaciones macroespecífi-cas. En particular, el examen de hipótesismacroecológicas y reglas ecogeográficasincluye, implícita o explícitamente, dentrode sus predicciones el análisis de los rangostérmicos y su plasticidad (Vernberg, 1962;Janzen, 1967; Brattstrom, 1968, 1970; Rapoport,1975; Stevens, 1992; Lomolino et al., 2006). Todoesto está estimulando los estudios fisiológi-cos comparados a gran escala, en lo que seha denominado macrofisiología o estudio dela variación en los caracteres fisiológicos a lolargo de macro escalas geográficas y tempo-rales y las implicaciones ecológicas de estavariación (Chown et al., 2004; Gaston et al., 2009).Sin embargo, todas estas predicciones nohan sido analizadas en profundidad en susfundamentos fisiológicos (Stevens, 1989;Gaston et al., 1998; Chown & Gaston, 1999; Clarke& Gaston, 2006; Ghalambor et al., 2006; Millien etal., 2006; Kearney & Porter, 2009). Como ejem-plo podemos tomar el patrón de variaciónlatitudinal en la riqueza de especies. Lamayor biodiversidad de los trópicos en rela-

ción a las zonas templadas se ha explicado,en parte, por la hipótesis de variabilidad cli-mática de Janzen (1967), por la cual los orga-nismos tropicales, expuestos a una menorvariabilidad climática estacional, presentarí-an un menor rango de tolerancia térmica,una mayor especialización y, asociada a estaestenotermia, un menor potencial de disper-sión y mayor nivel de aislamiento geográfi-co. De esta manera, los trópicos tendríanuna mayor posibilidad de especiación que

Figura 1. Curvas de eficacia biológica relativa en rela-ción a la temperatura, para dos especies de organismosectotérmicos hipotéticos, una tropical (línea continua)y otra templada (línea punteada), con los parámetrosdescriptivos esenciales: la temperatura en la cual la efi-cacia es máxima, Topt, los límites de temperatura críti-cos, CTmin y CTmax, que una vez sobrepasados, implica-ría la muerte del organismo. Podemos afirmar, portanto, que el rango de tolerancia (CTmax - CTmin) defini-ría su nicho térmico fundamental. Los límites de tole-rancia térmica permiten examinar hipótesis biogeográ-ficas, (H1) hipótesis de Janzen (1967), que predice quelos rangos de tolerancia térmica serán más estrechos enespecies tropicales, con menor variabilidad térmica, quelas especies templadas. Del mismo modo, estos límitespueden permitir examinar hipótesis en fisiología de laconservación, (H2) el calentamiento global tendrá unmayor impacto en las especies tropicales que en las tem-pladas al estar viviendo ya más cerca de sus Topt y CTmax.El incremento previsto por los modelos en las tempera-turas ambientales (flechas hacia la derecha) implicaríaque muchas especies tropicales pueden sobrepasar susvalores de CTmax, mientras que las especies templadasestarían bastante más alejadas de sus límites críticos,resultando incluso beneficiadas al acercarse a sus tempe-raturas óptimas.

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los ambientes templados. Este mayor nivelde especiación puede producirse por dosmecanismos: a) conservadurismo del nichotérmico, por el cual las especies de unmismo clado o linaje mantienen su similari-dad climática con el transcurso del tiempo,y la formación de barreras climáticas dalugar a una especiación por alopatría (Moritzet al., 2000; Wiens & Donoghue, 2004; Wiens &Graham, 2005; Graham et al., 2009); y b) evolu-ción o divergencia del nicho térmico, por elcual las especies hermanas presentan unadiferenciación fisiológica ante un gradienteclimático y una especiación por divergenciaparapátrica (Moritz et al., 2000). Aunque estahipótesis del gradiente latitudinal en biodi-versidad se fundamenta en determinantesfisiológicos, los distintos estudios que hanintentado examinar la relación (Kozak &Wiens, 2007; Hua & Wiens, 2010; Cooper et al.,2011; Cadena et al., 2012) no han medido direc-tamente los rangos de tolerancia fisiológicosde las especies examinadas, sino que simple-mente han comparado, mediante modelosde distribución de especies, GIS y bases dedatos como WorldClim, los rangos climáti-cos y altitudinales de las mismas. Esta apro-ximación, inevitablemente, confunde elnicho térmico fundamental con el nichorealizado u ocupado (véase Figura 1 en Sillero etal., 2010) y, por tanto, infravalora la distribu-ción potencial de las especies. Como afir-man los autores de uno de estos estudioscitados más arriba: “…This work, we hope,will inspire more detailed examination ofthe physiological mechanisms that mightunderlie the patterns we document here”[sic] (Cadena et al., 2012). Se hace necesario,por tanto, un mayor impulso de los estudiosfisiológicos para examinar estas hipótesismacroecológicas.

LLOSOS LíMITESLíMITES DEDE TOLERANCIATOLERANCIA TéRMICATéRMICA YY SUSU

IMPORTANCIAIMPORTANCIA PARAPARA ESTIMARESTIMAR LALA VULNERABILIVULNERABILI--DADDAD DEDE LASLAS ESPECIESESPECIES ALAL CAMBIOCAMBIO CLIMÁTICOCLIMÁTICO

En segundo lugar, el análisis de las toleran-cias térmicas tiene una especial relevancia bajoel escenario actual de crisis climática, con uncalentamiento planetario de origen antropo-génico que reviste unas características únicas,como la rápida tasa de calentamiento, sin pre-cedentes en la historia del planeta (Mann &Jones, 2003; Pachauri & Reissinger, 2007). Se estimaque el rápido calentamiento global tendrámuy probablemente efectos drásticos sobre labiodiversidad. Recientes evidencias empíricasmuestran que el calentamiento experimenta-do durante el siglo XX, de 0,6ºC en prome-dio, ha causado cambios significativos en elpatrón de distribución, fenología de numero-sas especies y en la estructura y funcionamien-to de los ecosistemas (Root et al., 2003; Parmesan,2006). El incremento en la tasa de calenta-miento en las próximas décadas, que se esperaque sea unas cinco veces superior a la experi-mentada durante el siglo XX (Meehl et al., 2007),así como un incremento en el número deeventos climáticos extremos, como olas decalor (Schär et al., 2004; Diffenbaugh & Ashfaq,2010), pueden ser causa de extinción de pobla-ciones (e.g., Sinervo et al., 2010). Tratar de prede-cir, remediar, y tal vez mejorar estos efectos, esun reto importante y urgente que actualmen-te afrontan los biólogos (Schwenk et al., 2009).

La susceptibilidad de una población, espe-cie o comunidad de recibir un impacto nega-tivo debido al cambio climático dependerá dela combinación de dos factores: en primerlugar, la sensibilidad de los organismos, con-trolada por factores intrínsecos como puedenser los límites de tolerancia térmica (CTmax yCTmin, Figura 1); y en segundo lugar, la canti-

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dad y variación en la exposición a factoresambientales extrínsecos potencialmente estre-santes, como pueden ser las temperaturasextremas (Williams et al., 2008). Las inferenciasmás recientes en cuanto a los impactos que elcalentamiento global tendrá sobre la biodiver-sidad se han enfocado mayormente sobre losfactores extrínsecos que potencialmente deter-minan la distribución de las especies, ante dis-tintos escenarios de cambio climático (e.g.,modelos de distribución de especies basadosen modelos de nicho ecológico). Estos mode-los usan una aproximación correlativa basadaen la distribución actual de las especies, quebusca establecer una correspondencia entre losregistros de presencia, presencia / ausencia, oabundancia, con distintas capas ambientales,principalmente temperatura y precipitación.La correspondencia estadística entre la distri-bución actual y el clima presente puedenpotencialmente ser empleados para proyectardistribuciones futuras ante distintos escena-rios (Austin, 2007; Pearman et al., 2008; Thuiller et al.,2008; Austin et al., 2009; Sillero et al., 2010). Sinembargo, estos modelos presentan deficien-cias desde el momento que estas proyeccionesse basan sólo en la distribución presente de laespecie (que puede, por otra parte, ser incom-pleta) y, en el mejor de los casos, reflejaría úni-camente el nicho realizado de la especie, y nola distribución que podría ser, es decir, su dis-tribución potencial. Para modelar la distribu-ción potencial de las especies y obtener infor-mación sobre su nicho fundamental, tendría-mos que analizar las propiedades intrínsecasde las mismas, como, por ejemplo, sus rangosde tolerancia fisiológicos. Esto supone unenorme esfuerzo experimental para determi-nar estos parámetros fisiológicos en un eleva-do número de especies. Por tanto, estas apro-ximaciones mecanicistas, a diferencia de los

modelos correlativos, son muy escasas. Sinembargo, su enorme ventaja es que incorpo-ran la información sobre el nicho fundamen-tal y, en consecuencia, pueden mapear la dis-tribución potencial de la especie que seencuentre dentro de sus límites de tolerancia,y, de esta manera, proyectar la distribuciónfutura ante distintos escenarios de cambio cli-mático. Estos modelos mecanicistas puedenasí hacer predicciones más precisas sobre lasconsecuencias del calentamiento global en laspróximas décadas (Pörtner & Knust, 2007; Deutschet al., 2008; Kearney et al., 2009; Kolbe et al., 2010;Diamond et al., 2012a).

Podemos concluir que el análisis de lastolerancias térmicas y la magnitud de su res-puesta plástica se convierte en una informa-ción crucial tanto para el examen de numero-sas hipótesis biogeográficas, como para eva-luar de manera más precisa el riesgo de lasespecies de sufrir estrés térmico y, por tanto,realizar estimas de su vulnerabilidad ante elcalentamiento global en las próximas décadas.

EELL EXAMENEXAMEN DEDE LASLAS TOLERANCIASTOLERANCIAS TéRMICASTéRMICAS ENEN

ANFIBIOSANFIBIOS. S. SISTEMAISTEMA MODELOMODELO PARAPARA EVALUAREVALUAR

HIPóTESISHIPóTESIS BIOGEOGRÁFICASBIOGEOGRÁFICAS YY VULNERABILIDADVULNERABILIDAD

ALAL CALENTAMIENTOCALENTAMIENTO GLOBALGLOBAL

Los anfibios son considerados la clase devertebrados más amenazados, con alrededordel 41% de sus especies clasificadas como enpeligro por la IUCN (Hoffmann et al., 2010).Además de la presión directa de las activida-des humanas (degradación del hábitat, con-taminación), se han sugerido como causasdel declive otros factores indirectos, asocia-dos o reforzados por el calentamiento global,como las enfermedades infecciosas emergen-tes y los cambios en el contenido de hume-dad de los ambientes terrestres (Pounds et al.,


2006). Sin embargo, el efecto directo de estréstérmico asociado al aumento de las tempera-turas máximas no se ha considerado comoun factor causal directo del declive de losanfibios (Collins & Crump, 2009). La actividadnocturna y cavadora de la mayoría de lasespecies durante su etapa terrestre los hacenaparentemente menos susceptibles de sufrirgolpes de calor. Sin embargo, durante suetapa larvaria, los renacuajos viven frecuente-mente en charcas temporales poco profundasdonde la temperatura del agua, si las charcasse encuentran en zonas abiertas y soleadas,puede alcanzar valores muy altos, oscilandoentre 35ºC - 43ºC, especialmente en áreastropicales o subtropicales donde el ángulo deinclinación del Sol alcanza su cenit (Williams,1985; Abe & Neto, 1991; Watson et al., 1995). Estasaltas temperaturas pueden representar unafuente sustancial de estrés fisiológico sobrelos renacuajos y posiblemente constituyanuna presión de selección importante que hafavorecido la evolución adaptativa en sustolerancias térmicas máximas.

Durante los pasados cuatro años hemosvenido realizando una serie de estudios sobrela ecología térmica en distintas comunidadesde larvas de anfibios situadas a lo largo degradientes latitudinales, desde zonas templa-das (Europa y NE de Estados Unidos) a sub-tropicales (N de Argentina) y tropicales (esta-do de Bahía, Brasil), donde hemos examina-do distintas aspectos e hipótesis que citamosa continuación:

I. Variación latitudinal en el rango de tole-rancias térmicas. Hipótesis de Janzen.

II. La medición de los límites de toleran-cia térmica. Realismo en las medidas, efectode las tasas de calentamiento.

III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfi-bios ante el calentamiento global:

a) Variaciones latitudinales en la respuestaplástica de aclimatación en las tolerancias tér-micas máximas.

b) Variación de las tolerancias térmicasmáximas. Efectos en la comunidad.

c) Variaciones latitudinales y micro-ambientales en los valores de tolerancias tér-micas máximas y vulnerabilidad al calenta-miento global ¿Están en peligro los anfibiostropicales por el calentamiento global?

I. Variación latitudinal en el rango de toleranciastérmicas en anfibios. Hipótesis de Janzen.

Una de las hipótesis macroecológicas másdestacadas por sus connotaciones en distintaspredicciones biogeográficas, es la hipótesis devariabilidad climática de Janzen (Janzen, 1967;Ghalambor et al., 2006). Esta hipótesis predice quela variación estacional en la temperatura tieneunas implicaciones en la evolución adaptativa delos límites fisiológicos de tolerancia térmica,especialmente en organismos ectotérmicos quehabitan distintas latitudes y altitudes. Las espe-cies ectotérmicas de latitudes templadas, someti-das a variaciones estacionales en la temperatura yobligadas a soportar mayores extremos térmicos,presentarán rangos de tolerancia más ampliosque los organismos ectotérmicos tropicales queserían especialistas térmicos, adaptados a unrango ambiental de temperaturas más estrecho.La hipótesis de un incremento en los rangos detolerancia térmica con la latitud ha sido exami-nada en una síntesis global, incluyendo biomasterrestres y marinos, por Sunday et al. (2010).Igualmente, se ha examinado particularmentepara distintos grupos taxonómicos: insectos(Addo-Bediako et al., 2000; Kimura, 2004; Calosi et al.,2010; Overgaard et al., 2011), lagartos (van Berkum,1988; Huey et al., 2009; Clusella-Trullas et al., 2011; Hueyet al., 2012) y anfibios adultos (Snyder & Weathers,


1975, reanalizando los datos originales de Brattstrom,1968). Todos estos estudios sugieren que el incre-mento en el rango de tolerancia de los organis-mos ectotérmicos no tropicales se debe básica-mente a la reducción más extrema con la latituden el CTmin que en el CTmax (Snyder & Weathers,1975; van Berkum, 1988; Addo-Bediako et al., 2000;Huey et al., 2009; Sunday et al., 2010; Clusella-Trullas etal., 2011; Overgaard et al., 2011). Probablemente esteresultado general obedece a que las temperaturasmínimas ambientales disminuyen rápidamentecon la latitud, mientras que las temperaturasmáximas son relativamente independientes de lamisma, con excepción de las latitudes extremasdonde las temperaturas máximas desciendenabruptamente (Gaston & Chown, 1999; Bradshaw &Holzapfel, 2006; Ghalambor et al., 2006; Clusella-Trullaset al., 2011). Debido a los numerosos factores quealteran la determinación de los límites de tole-rancia (véase apartado II), estos estudios compa-rados pueden adolecer de numerosos sesgoscomo señalan Sunday et al. (2010), como pueden

ser diferencias sustanciales entre estudios en lastasas de calentamiento, en el punto final subletalseleccionado, y en el nivel de aclimatación. Estasdisparidades metodológicas pueden incrementarla variabilidad y el error en las comparaciones(Terblanche et al., 2011; Rezende & Santos, 2012).

Examen de los rangos de tolerancia en comuni-dades de anfibios templadas y tropicales.Hipótesis de Janzen.

En este trabajo (L.M. Gutiérrez-Pesquera,M. Tejedo, H. Duarte, M. Solé, A.G.Nicieza, datos no publicados) se han determi-nado los rangos de tolerancia térmica en lar-vas de anfibios pertenecientes a dos comuni-dades, una tropical, situada en el estado deBahía en Brasil, y una comunidad templada,en la Península Ibérica, que presentan tempe-raturas ambientales muy divergentes (Figura2). Para ello, se colectaron larvas de distintasespecies directamente en las charcas, siendotrasladadas a los laboratorios de referencia enla Universidade Estadual de Santa Cruz-UESC, Ilhéus, Bahía, Brasil y en la EBD-CSIC, Sevilla, España. Las larvas de todas lasespecies fueron aclimatadas durante tres díasa una temperatura uniforme de 20ºC, foto-período 12 L: 12 O y comida ad libitum. Losrangos de tolerancia térmica de cada especiese obtuvieron mediante las estimas, tanto deCTmax como de CTmin, mediante el métododinámico de Hutchison (Hutchison, 1961;Lutterschmidt & Hutchison, 1997). Cada indivi-duo era colocado en un recipiente plástico(0,1 L), a su vez introducido en un bañoHuber K15-cc-NR, que producía un calenta-miento / enfriamiento gradual a una tasaconstante (0,25ºC min-1), hasta que se alcan-zaba un punto final previo a la muerte, queconsistía en la total inmovilidad del renacua-jo y su incapacidad de responder a 10 estímu-

Figura 2. Perfil térmico de una charca en un ambientetropical, localizada dentro del bosque de la MataAtlántica, Bahía, Brasil, y una charca temporal soleadasituada en Córdoba, España. Se puede apreciar la escasavariación diaria y la casi nula variación estacional en latemperatura de la charca de ambiente tropical, compara-da con la charca de ambiente templado.


los táctiles consecutivos. Una vez que el indi-viduo alcanzaba este punto final, la tempera-tura del agua circundante era tomada con untermómetro de lectura rápida (Miller &Weber, Inc) con una precisión de ± 0,1ºC,tras lo cual el renacuajo era sumergido enagua a 20ºC, para facilitar su reanimación,midiendo su peso húmedo y estimando suestadio de desarrollo (Gosner, 1960). Los rena-cuajos que no conseguían reanimarse erandescartados del análisis. Los resultados confir-man la hipótesis de Janzen (1967): el rango detolerancia muestra una correlación positivacon la latitud, una vez corregida la regresiónpor la filogenia. Las especies tropicales situa-das a baja latitud tienen un menor rango detolerancia térmica que las especies templadas(Figura 3). Esta diferenciación en los rangostérmicos se debe, principalmente, a que lasespecies de anfibios de latitudes altas disminu-yen sus valores de CTmin con respecto a lasespecies tropicales, en una proporción mayorque el cambio producido en los valores deCTmax. Esto se demuestra estadísticamente porla heterogeneidad de pendientes entre la lati-tud y los dos límites de tolerancia (ANCOVA:CTM [min / max] x Latitud, P < 0,01).

II. Medición de los límites de tolerancia tér-mica. Realismo en las medidas. Efecto de lastasas de calentamiento

El estudio de los fundamentos fisiológicose implicaciones ecológicas de los límites detolerancia son aspectos cruciales, tanto enbiología evolutiva para conocer la evoluciónadaptativa de los mismos, como en biologíade la conservación, o como se ha definidorecientemente, fisiología de la conservación,para que estas estimas de tolerancia sean losuficientemente realistas y permitan estable-

cer una valoración de vulnerabilidad ecológi-ca frente a los impactos del cambio climático(Seebacher & Franklin, 2012 y demás contri-buciones en Conservation physiology: integra-ting physiological mechanisms with ecology andevolution to predict responses of organisms toenvironmental change, PhilosophicalTransactions of the Royal Society B, 367(1596), 2012).

La mayor parte de los organismos ectotér-micos están sujetos a fluctuaciones diarias enla temperatura que se producen de maneragradual en su ambiente natural (Sinclair, 2001).Sin embargo, muchos estudios de fisiologíacomparada, cuyo objetivo pasa por buscarpatrones y mecanismos subyacentes en la res-puesta fisiológica y su evolución, tradicional-mente han venido empleando metodologíasmuy estandarizadas pero que adolecen de unbajo nivel de realismo. Los métodos másempleados son dos: (1) cambios abruptos

Figura 3. Examen de la hipótesis de Janzen (1967) encomunidades de larvas de anfibios tropicales (Bahía,Brasil, triángulos) y templados (España, círculos). Losrangos de tolerancia térmica en especies templadas, conmayor variabilidad en las temperaturas ambientales, sonmayores que los rangos observados en especies tropicales.


desde la temperatura de aclimatación en laque se encuentra el organismo, a la tempera-tura de estrés experimental, que se mantieneconstante, midiéndose el tiempo hasta lamuerte o manteniendo esta temperatura cons-tante en un rango de tiempos crecientes (LT50)(método estático), o (2) incrementando / des-cendiendo experimentalmente esta tempera-tura hasta que se alcanza un punto final, comoinmovilidad, pérdida de equilibrio o apariciónde espasmos musculares (el método dinámico,CTmax ó CTmin, Lutterschmidt & Hutchison, 1997).Este valor de CTmax (y por analogía CTmin) fuedefinido operativamente por Cowles &Bogert (1944) como la temperatura en la cualel organismo presenta una actividad locomo-tora desorganizada perdiendo la habilidad deescapar de esta situación, que en condicionesnaturales le llevaría inmediatamente a lamuerte (Figura 1). Por otro lado, la tasa expe-rimental de cambio en la temperatura en elmétodo dinámico, se suele ajustar en valoresmuy rápidos (e.g., 1ºC min-1) que, en ciertosentido, se justifican para evitar introducir ses-gos en las estimas con procesos compensato-rios de aclimatación rápida (“hardening”) queproduzcan valores de CTmax ó CTmin sobre- osub- estimados, respectivamente (Lutterschmidt& Hutchison, 1997). El empleo de tasas de calen-tamiento lentas (por motivos de brevedad, deaquí en adelante, sólo trataremos el proceso decalentamiento que resulta equivalente enargumentación al proceso de enfriamiento)tiene la ventaja de que puede simular un esce-nario natural de incremento diario de tempe-ratura y, por tanto, estas estimas experimenta-les podrían ser generalizadas en un contextomás ecológico (Terblanche et al., 2011). Sinembargo, este método no resulta ajeno a difi-cultades de interpretación. Un calentamientolento lleva asociado, ineludiblemente, una

mayor duración de estos ensayos, lo quepuede provocar efectos colaterales que induci-rían respuestas muy heterogéneas en las esti-mas de tolerancia. En primer lugar, exposicio-nes más prolongadas al calor pueden acumu-lar estrés térmico directo y otros elementos deestrés indirectos, como un aumento en la des-hidratación y una disminución en el nivel derecursos, que simultáneamente pueden redu-cir el CTmax y, por tanto, la respuesta de tole-rancia sería una subestima del CTmax verdade-ro. En segundo lugar, un experimento decalentamiento largo puede, al mismo tiempo,inducir en el organismo respuestas compensa-torias de aclimatación rápida que, contraria-mente al proceso anterior, implicarían unaumento en la tolerancia (Rezende et al., 2011;Santos et al., 2011; Overgaard et al., 2012). Estos dosprocesos concurrentes y de efectos contra-puestos podrían explicar el rango de plastici-dades en las estimas de termo-tolerancia quese ha observado en diferentes estudios.Calentamientos lentos, y ecológicamente másrealistas, determinan una depresión en losvalores de tolerancia en algunas especies depeces (Becker & Genoway, 1979), insectos,(Terblanche et al., 2007; Chown et al., 2009; Mitchell& Hoffmann, 2010; Allen et al., 2012; Ribeiro et al.,2012), e invertebrados marinos, tanto tropica-les (Nguyen et al., 2011) como antárticos (Peck etal., 2009); mientras que una respuesta contra-ria, de aclimatación beneficiosa, incrementa elvalor de CTmax en algunas especies de pecestropicales (Chung, 1997; Mora & Maya, 2006) einsectos (Nyamukondiwa & Terblanche, 2010;Chidawanyika & Terblanche, 2011; Allen et al., 2012).Si esta heterogeneidad en la respuesta de tole-rancia responde a variaciones adaptativas, losestudios interespecíficos de las toleranciasdeben de considerar este aspecto y, según lacuestión que nos interese, se debe decidir por


un protocolo de tasas de calentamiento rápi-do, que evite estos efectos distorsionadores,más idóneo en análisis comparativos(Lutterschmidt & Hutchison, 1997; Mora & Maya,2006) o, por el contrario, nos puede interesaremplear una tasa realista que incorpore estosefectos con el fin de realizar inferencias sobreel efecto real del calentamiento global sobrelos organismos.

Por otro lado, la posibilidad de cruzarmétodos y aproximaciones entre distintos estu-dios y poder, de este modo, comparar especieso tratamientos sometidos a protocolos inde-pendientes, requiere cuantificar la precisión delas medidas de tolerancia térmica, tanto en suscomponentes de validez, es decir, que protoco-los independientes midan el mismo carácter(Hoffmann et al., 1997; Loeschcke & Hoffmann, 2007;Sgrò et al., 2010; Santos et al., 2011; Terblanche et al.,2011; Rezende & Santos, 2012), y como de fiabili-dad, o error de medida asociado a una repetibi-lidad o correlación intra-clase < 1 (Rezende &Santos, 2012; Castañeda et al., 2012). Estos argumen-tos representan un importante motivo de preo-cupación que hasta la fecha ha sido práctica-mente obviado (Terblanche et al., 2011; Rezende &Santos, 2012). Parece necesario que las estimas detolerancia térmica se hagan, por tanto, lo másestandarizadas posibles, empleando el mismoprotocolo de aclimatación previa (Brattstrom,1968), idénticas temperaturas iniciales y de tasasde calentamiento (Terblanche et al., 2007; Rezende etal., 2011), idéntico punto final en la estima(Lutterschmidt & Hutchison, 1997), similares esta-dios de desarrollo (Sherman, 1980), e inclusofotoperíodo y hora del día (Mahoney & Hutchison,1969), factores que se ha demostrado que pue-den producir alteraciones en las estimas de tole-rancias térmicas máximas y por extensión a lasestimas de temperaturas de tolerancias míni-mas (Terblanche et al., 2007).

Experimentos de tolerancia térmica en anfibiosa distintas tasas de calentamiento.

En el primer experimento (M. Tejedo, H.Duarte, M. Simon, M. Katzenberger, C.A.Navas, datos no publicados) examinamos elpotencial de plasticidad en los valores deCTmax en renacuajos de Hyla meridionalis.Elegimos la fase larvaria acuática por variasrazones: el medio acuático es más fácil decontrolar de manera experimental, por el altocalor específico y mayor conductividad delagua, lo que determina una mayor homoge-neidad en su variación térmica. Esta variabi-lidad puede ser fácilmente medida, tanto enlaboratorio como en campo, mediante el usode registradores continuos (“dataloggers”).Por otro lado, los anfibios durante su fase lar-varia se reproducen principalmente en char-cas temporales que pueden alcanzar tempera-turas elevadas o incluso, a veces, sufrir conge-lación parcial o total, lo cual supone que laslarvas han de enfrentarse a condiciones extre-mas que la fase terrestre adulta puede, en cier-to modo, evitar, mediante la selección activade micro-hábitats, hábitos nocturnos o inclu-so permanecer inactivos durante estos perio-dos de estrés térmico.

Las larvas fueron colectadas directamenteen el campo, siendo trasladadas al laboratoriode cámaras climáticas de la EBD-CSIC y man-tenidas en condiciones controladas de tempe-ratura, fotoperiodo 12 L: 12 O y comida adlibitum. Los valores de CTmax fueron estimadosmediante el método dinámico de Hutchison(véase apartado I). El diseño del experimentofue de doble vía con dos factores: a) Tasa decalentamiento, con tres niveles: 1,0ºC min-1,0,05ºC min-1, y 0,03ºC min-1; y temperaturainicial del experimento a 20ºC. La primeratasa corresponde a un calentamiento rápido,donde el CTmax se alcanzaría en menos de 20


min. Los dos últimos niveles correspondían atasas de calentamiento naturales de las charcasdonde habita esta especie, seleccionados en los15 días últimos antes de la desecación de lacharca, momento en el que se alcanzan lasmayores temperaturas (véase Figura 6, panelinferior derecho). La duración del calenta-miento a esta tasa lenta sería mucho más larga,alrededor de 6 - 7 h. Este factor, por tanto,examina el efecto de la variación de las tasas decalentamiento y, por extensión, la variación enla duración de la exposición al calor, sobre latolerancia térmica máxima, donde predeciría-mos una disminución en los valores de CTmax auna tasa lenta con respecto a la tasa rápida,suponiendo una mayor acumulación de estréstérmico en un proceso de calentamiento pro-longado; b) Temperatura de aclimatación,15ºC , 20ºC y 25ºC, factor que examina, porun lado, la predicción de una mayor toleran-cia térmica cuando las temperaturas de acli-matación son más altas (aclimatación benefi-ciosa; Leroi et al., 1994), y, por otro, su posibleinteracción con la tasa de calentamiento. Losresultados mostraron, en primer lugar, que latasa de calentamiento reduce el CTmax cuandoeste calentamiento se produce a tasas lentas,lo cual se ajusta a la predicción de una mayoracumulación de estrés térmico bajo tasas decalentamiento naturales. En segundo lugar,este efecto de la reducción de la tolerancia sólose da a temperaturas de aclimatación bajas,desapareciendo a las temperaturas de aclimata-ción más altas (20ºC y 25ºC), (Figura 4).

En el segundo experimento (M. Tejedo,H. Duarte, M. Katzenberger, F. Marangoni,E.L. Rezende, M. Santos, datos no publica-dos) examinamos la plasticidad en el CTmax ados tasas de calentamiento: rápida 1,0ºC min-1,y lenta 0,05ºC min-1, en 12 especies de anfi-bios durante su etapa larvaria. Seleccionamos

seis especies que se desarrollan en ambientescálidos, tropicales y subtropicales deSudamérica: Dermatonotus muelleri, Hypsiboasfaber, Pleurodema borellii, Rhinella schneideri yScinax fuscovarius, y SW de Norteamérica(Scaphiopus couchii). Asimismo, se analizaroncinco especies de zona templada de laPenínsula Ibérica que se reproducen en char-cas con temperaturas frescas: Bufo calamita,H. meridionalis, Pelobates cultripes, Pleurodeleswaltl, Pelodytes ibericus (dos poblaciones) yRana iberica. Las larvas fueron colectadasdirectamente en el campo, siendo trasladadasa los laboratorios respectivos en cada área deestudio (Argentina, FCEQyN-UNaM,Posadas; España, EBD-CSIC, Sevilla); las lar-vas de S. couchii fueron obtenidas mediantecría en cautividad, (Kulkarni, D. & Gómez-Mestre, I.). El procedimiento experimentalimplicó el mantenimiento de las larvas detodas las especies al menos cuatro días de acli-matación a una temperatura de 20ºC,siguiéndose posteriormente el mismo proto-colo descrito para los experimentos anteriores(véase más arriba). Los resultados mostraronque el CTmax presentaba una interacción sig-nificativa entre Especie x Tasa de calenta-miento, lo que sugería que el efecto de lastasas de calentamiento no era equivalenteentre especies (Especie x Tasa de calentamien-to, F12, 301 = 27,011, P < 0,000001, Figura 5).En concreto, las especies que presentan tole-rancias más bajas tienden a reducir su CTmax

cuando se calientan a tasas lentas naturales,mientras que las especies con tolerancias másaltas tienden a incrementar su CTmax antecalentamientos lentos y prolongados. Lasespecies con valores intermedios en toleranciano presentan cambios en CTmax . Aunque des-conocemos los mecanismos subyacentes deesta divergencia en la respuesta plástica, lo


Figura 4. Valores de CTmax en renacuajos de ranitameridional, H. meridionalis, mediante el métododinámico de Hutchison. Se compararon una tasade calentamiento rápido (1ºC min-1) frente a dostasas de calentamiento lento (0,05ºC min-1, y0,03ºC min-1) que simulan el calentamiento natu-ral que sufren los renacuajos en sus charcas. Secompararon estas tasas a tres temperaturas de acli-matación.

Figura 6. Distribución de las temperaturas máximas diarias, valores de CTmax y variación estacional en las temperaturas máximasdiarias de las charcas para P. borellii, especie subtropical de ambiente cálido, y P. ibericus, especie templada de ambiente fresco.

Figura 5. Efecto de las tasas de calentamiento sobre losvalores de CTmax para 13 especies/poblaciones de anfibiostemplados (TEM) y subtropicales (TRO). Se puede obser-var una interacción entre Especie x Tasa de calentamiento,lo que implica que las especies con mayores CTmax incre-mentaron sus tolerancias térmicas cuando se producía uncalentamiento lento y gradual, que simulaba un calenta-miento natural, mientras que un efecto contrario de reduc-ción en CTmax se producía en especies menos tolerantes.


que si parece probable es que las especies deanfibios tropicales y subtropicales que ocu-pan charcas cálidas, serían capaces de presen-tar mecanismos de aclimatación rápida que lepermitan una compensación en cuanto a surespuesta de tolerancia. En la Figura 6 apare-ce representada la distribución de las tempe-raturas máximas y su variación estacional endos especies representativas, tanto de ambien-te cálido (P. borellii) como de ambiente fresco(P. ibericus), que presentan unos valores deplasticidad a tasas lentas de magnitud similarpero contrapuestas en su signo. Podemosobservar dos diferencias notables. En primerlugar, la distribución de temperaturas máximasdiarias con respecto a los valores de toleranciacríticos está mucho más próxima en P. borelliique en P. ibericus. En segundo lugar, las tem-peraturas máximas de las charcas no estáncorrelacionadas con la fecha en P. borellii perosí en P. ibericus. Estas diferencias se traducenen que la aparición de eventos de altas tempe-raturas, días con temperaturas máximas pró-ximas (< 5ºC) a los valores de CTmax , apare-cen erráticamente durante todo el desarrollolarvario en P. borelli, lo que determina que, encualquier momento, se pueden producir díasdonde el estrés térmico es intenso. Sin embar-go, estos episodios de estrés térmico aparece-rían sólo al final de la estación en P. ibericus,cuando la mayor parte de la población larva-ria ya ha metamorfoseado y abandonado elagua. Podemos sugerir la hipótesis de que lasespecies tropicales y subtropicales, con unmayor riesgo de sufrir calentamiento intensoy una mayor impredecibilidad en la ocurren-cia de estos picos de calor, han podido evolu-cionar mecanismos fisiológicos de “harde-ning” a corto plazo, mientras que esta posibi-lidad no ocurre en las especies templadas.Una explicación similar ha sido sugerida

recientemente en poblaciones de Drosophilamelanogaster y en un conjunto de especiespertenecientes al género Drosophila a lo largode un gradiente latitudinal en Australia,donde las poblaciones / especies tropicalestienen un mayor potencial de repuesta rápidade “hardening” que las situadas en ambientestemplados (Sgrò et al., 2010; Overgaard et al., 2011).Si este patrón observado de divergencia entreespecies tropicales y templadas en su nivel derespuesta rápida de “hardening” está mediadopor un mecanismo fisiológico subyacente,sería interesante examinar en distintas enespecies que difieren en su patrón de plastici-dad las diferencias en la producción deHsp70, tanto en su forma constitutiva(Hsc70) como en su forma inducible(Hsp70) a lo largo de un calentamiento expe-rimental, empleando tasas rápidas y lentas(Tomanek, 2010; Madeira et al., 2012 a, b).

III. Vulnerabilidad fisiológica de los anfibiosante el calentamiento global:

a) Variaciones latitudinales y micro-ambienta-les en la respuesta plástica de aclimatación enlas tolerancias térmicas máximas.

Dentro de las posibilidades fisiológicas deatenuar los efectos del calentamiento globalestaría la expresión de respuestas compensa-torias, como la aclimatación tanto a corto(“hardening”) como a largo plazo (Bowler, 2005;Loeschcke & Sorensen, 2005). Este tipo de respuestade aclimatación a corto plazo ha sido ya sugeri-da en el apartado anterior, donde describíamosla respuesta compensatoria en CTmax de especiesde ambientes cálidos tropicales y subtropicalesbajo calentamientos que siguen tasas lentas natu-rales. Igualmente, la respuesta de aclimataciónpuede basarse en una respuesta a más largo plazo(días o semanas) que produzca respuestas tam-


bién beneficiosas y que permitan el manteni-miento y resistencia de poblaciones y especies alcalentamiento global (Stillman, 2002). Este meca-nismos sería especialmente relevante para aque-llas especies de anfibios tropicales y subtropicalesde micro ambientes cálidos, que pueden ser fir-mes candidatos a sufrir estrés térmico agudo enlas próximas décadas (véase apartado IIIc). Porotro lado, se predice que los organismos queocupan ambientes térmicamente variables pre-sentarán un mayor grado de plasticidad fenotípi-ca, debido a que las señales ambientales son fia-bles y predecibles, mientras que en ambientesestables esta plasticidad sería más limitada oincluso se perdería ya que puede incurrir en cos-tes (Levins, 1968; DeWitt et al., 1998).

Varias aproximaciones parecen mostrar lacapacidad limitada para incrementar el nivelsuperior de tolerancias térmicas en invertebrados(Cavicchi et al., 1995; Kellermann et al., 2009) e inclusola existencia de un compromiso entre el nivel detolerancia máximo y su potencial plástico deaclimatación, observado en cangrejos marealespertenecientes al género Petrolisthes (Stillman &Somero, 2000; Stillman, 2002, 2003), (véase, no obs-tante, un patrón contrario en escarabajos acuáti-cos del género Deronectes, donde las especies mástermo-tolerantes presentan un mayor potencialde aclimatación; Calosi et al., 2008).

Examen del potencial plástico de aclimataciónen CTmax de comunidades de distintas latitudesy microhábitats.

En este trabajo (H. Duarte, M. Tejedo, J.F. Beltrán, J. Hammond, M. Katzenberger, F.Marangoni, R.A. Relyea, datos no publica-dos) se ha determinado en distintas comuni-dades de larvas de anfibios el potencial plásti-co del CTmax ante distintas temperaturas deaclimatación. Se estudiaron las diferenciaslatitudinales en la plasticidad de la tolerancia

máxima en dos comunidades templadas(Península Ibérica y NE de Estados Unidos) ydos subtropicales (N de Argentina). Las doscomunidades subtropicales corresponden a dosbiomas térmicamente bien diferenciados: elGran Chaco, bioma de bosque abierto con char-cas de temperatura muy alta y variable a lo largodel día; y el bosque atlántico de Misiones, biomade bosque tropical con charcas y arroyos contemperaturas diarias muy poco variables, aun-que presentando cierta variabilidad estacional.

Todas las especies analizadas fueron aclima-tadas a temperaturas constantes durante unmínimo de cuatro días. La respuesta plástica seexaminó en un rango de 10ºC, aunque loslímites de este rango variaron para cada comu-nidad: 15ºC - 25ºC, para las comunidadestempladas y 20ºC - 30ºC para las comunidadessubtropicales. Estos límites variables fuerosseleccionados con el propósito de evitar que lastemperaturas experimentales de aclimataciónresultasen estresantes y, para ello, se examina-ron tanto los perfiles térmicos de las charcas, asícomo los valores de CTmax obtenidos para cadacomunidad (véase apartado IIIc). Los valoresde CTmax , para cada temperatura de aclimata-ción, se obtuvieron mediante el método diná-mico de Hutchison a una tasa de calentamien-to de 1ºC min-1. Los resultados (Figura 7) mos-traron, por una parte, que las temperaturas cre-cientes de aclimatación aumentaban el valor deCTmax ; y, en segundo lugar, el potencial de acli-matación no variaba con la comunidad, siendola interacción Aclimatación x Comunidad nosignificativa. Todas las comunidades aumenta-ron su CTmax entre 1,0ºC y 1,5ºC, incluyendola comunidad de charcas de temperaturasmáximas muy altas del Gran Chaco, con valo-res basales ya de por sí muy altos. Este resulta-do contrasta con la limitación en el potencialplástico observado en comunidades de cangre-


Figura 7. Respuesta plástica de CTmax para distintascomunidades de larvas de anfibios: dos subtropicales deambientes cálidos y frescos, Gran Chaco y bosqueAtlántico, respectivamente, y dos comunidades templadasde la Península Ibérica y NE de Estados Unidos.

jos mareales de ambientes muy cálidos (Stillman,2003). Por otro lado, la comunidad subtropicaldel bosque atlántico, con temperaturasambientales muy estables, presentó un incre-mento significativo en el CTmax, mostradoincluso por las especies estrictamente ligadas alinterior del bosque como Crossodactylus schmid-ti, Hypsiboas curupi y Limnomedusa macroglosa.Este incremento fue de similar magnitud almostrado por la comunidad del Gran Chacodonde las temperaturas presentan una fuerteoscilación diaria (véase Figura 10). Quizás estepotencial plástico pueda reflejar la posiblevariación térmica estacional, común en estasdos comunidades subtropicales.

b) Variación de las tolerancias térmicas.Efectos en la comunidad.

Las interacciones interespecíficas en lascomunidades pueden ser afectadas por el cam-bio climático, lo que puede inducir alteracio-nes fenológicas en los ciclos de vida, promo-viendo desajustes temporales entre un consu-midor y la disponibilidad de sus recursosnutritivos (Beaugrand et al., 2003; Sanz et al., 2003;

Durant et al., 2007), así como cambios vinculadosa la frecuencia de aparición de taxones especia-listas y generalistas en la comunidad y su gradode dispersión (Gilman et al., 2010). Por otro lado,y desde una perspectiva ecofisiológica, las posi-bles diferencias interespecíficas en la sensibili-dad y tolerancias térmicas, principalmente enespecies consideradas relevantes en las interac-ciones tróficas (depredadores o competidores),pueden ser decisivas en el mantenimiento delas comunidades ante escenarios de cambio cli-mático (Sanford, 1999; Pincebourde et al., 2008; Pecket al., 2009). Las charcas temporales que ocupanlos anfibios durante su etapa larvaria puedenser un buen modelo para examinar estos efec-tos ya que son comunidades relativamentesimples, de pequeña escala y no presentanestratificación de la temperatura, con lo cual,la existencia de microambientes térmicosqueda muy reducida. Por otro lado, estascomunidades de charcas temporales, puedenser simuladas y replicadas, mediante mesocos-mos, en diseños experimentales con un impor-tante poder estadístico (e.g., Tejedo & Reques,1994; De Meester et al., 2011). Nuestro interés den-tro del contexto de la ecología térmica pasaríapor conocer los parámetros térmicos fisiológi-cos, en particular los límites de toleranciamáximos (CTmax), de la comunidad de larvasde anfibios, de sus competidores (zooplanc-ton) y de sus depredadores.

Análisis de las tolerancias térmicas máximas enuna comunidad de charcas temporales.

En este estudio (H. Duarte, M. Tejedo, J.Hammond, M. Katzenberger, R.A. Relyea,datos no publicados), se examinó el CTmax

de una comunidad de anfibios y sus compe-tidores (zooplancton) y depredadores delNE de Estados Unidos (Estación BiológicaPymatuning, NW Pennsylvania, Universidad

Figura 8. Valores de CTmax (media e intervalos de confian-za 95%) para distintos grupos tróficos de una comunidadde charcas temporales del NE de Estados Unidos: anfibios(11 especies), zooplancton (competidores de anfibios,cuatro especies) y depredadores (cuatro especies).


de Pittsburgh). Los valores de CTmax seobtuvieron para todos los taxones medianteel método dinámico de Hutchison a unatasa de calentamiento de 1ºC min-1. Losresultados (Figura 8) mostraron que, tantolas 11 especies de anfibios como sus poten-ciales competidores (Daphnia magna y tresespecies de anfípodos), tenían toleranciasfisiológicas similares. Sin embargo, las cua-tro especies de insectos predadores más fre-cuentes (pertenecientes a los géneros Anax,Enallagma, Lethocerus y Notonecta) expresa-ron un valor de CTmax promedio muchomás alto (+D 5,5ºC). Esta diferencia tannotable puede ser relevante en un contextode cambio climático. Pensamos que lacomunidad de larvas de anfibios posible-mente no sufrirá estrés térmico agudo, yaque las charcas de esta región deNorteamérica difícilmente llegarán a alcan-zar valores próximos a sus CTmax . Sin embar-go, no podemos descartar que se alcancenvalores que determinen exposiciones crónicasde estrés térmico que reduzcan las tasas decrecimiento y desarrollo de los renacuajos,como también la velocidad de escape de estosante sus depredadores. Estos últimos, muyposiblemente presenten Topt más elevadas,desde el momento que las Topt en ectoter-mos suelen estar fuertemente correlaciona-das con sus valores de CTmax (Huey & Bennett,1987; Huey & Kingsolver, 1993; Huey et al., 2009,2012; Clusella-Trullas et al., 2011). Esto podríaacarrear un incremento en las tasas dedepredación alterando probablemente laestructura de la comunidad de estas charcas.Sería interesante profundizar en la variaciónde los parámetros térmicos (CTmax, CTmin,Topt, y depresión metabólica) en distintosbiomas y nichos tróficos y valorar las posi-bles consecuencias a nivel de comunidad.

c) Variaciones latitudinales y micro-ambien-tales en los valores de tolerancia térmicamáxima y vulnerabilidad al calentamientoglobal ¿Están en peligro los anfibios tropica-les por calentamiento global?

En el contexto alarmante de crisis climáti-ca, con impactos potenciales sobre la biodi-versidad global, es absolutamente prioritario,siendo un imperativo sobre la comunidadcientífica (Schwenk et al., 2009), identificar lascomunidades y especies que están actualmen-te viviendo a unas temperaturas ambientalespróximas a sus límites de tolerancia. Se hademostrado, en distintos taxones, una corre-lación filogenética entre los límites de tole-rancia (CTmax ) y las temperaturas máximasambientales (Tmax ) (Tomanek & Somero, 1999;Stillman & Somero, 2000; Hochachka & Somero,2002; Compton et al., 2007; Sinervo et al., 2010;Duarte et al., 2012). En todos los casos, la pen-diente de la regresión entre CTmax y Tmax esmenor que 1, (b: 0,51, cangrejos Petrolisthes[Stillman & Somero, 2000]; 0,50, varios inverte-brados y peces [Hochachka & Somero, 2002];


Figura 9. Relación entre la tolerancia térmica (CTmax) y latemperatura máxima (Tmax) de las charcas de reproducciónpara 47 especies de larvas de anfibios, pertenecientes acomunidades subtropicales de ambiente cálido de GranChaco (rótulos azules) y frescos de bosque Atlántico(morados), y comunidades templadas de la PenínsulaIbérica (rojos) y Suecia (verdes). La regresión filogenética(PGLS) muestra una relación significativa, con una pen-diente de 0,18. La línea de igualdad (Tmax = CTmax) repre-senta un umbral letal, la proximidad de cada especie a estalínea permite estimar su riesgo de muerte por causa deestrés térmico agudo, bajo las condiciones contemporáne-as de su hábitat (modificado de Duarte et al., 2012).

0,70, bivalvos [Compton et al., 2007]; 0,51,lagartos Phrynosomatidae [Sinervo et al., 2010];0,18, larvas de anfibios [Duarte et al., 2012];véase Figura 9). La interpretación de estosresultados puede resumirse de este modo: unasubida en la temperatura ambiental de 1,0ºCsupondría un incremento en el CTmax de sólo0,5ºC en promedio entre taxones. Estoimplica una limitación en la evolución fisio-lógica de las tolerancias que presenta unatasa de evolución media de sólo un 50% conrespecto al incremento en la Tmax ambiental.En el caso de los anfibios durante su etapaacuática, este desfase evolutivo es aúnmucho más drástico (sólo un 20% del incre-mento en Tmax ). Como consecuencia, podría-mos generalizar que dentro de las especies ycomunidades de organismos ectotérmicosque, a priori, podrían sufrir mayores impac-tos por el calentamiento, estarían, entre otras,

las especies que habitan en este momentomicro-hábitats cálidos, ya que muy probable-mente sus valores de tolerancia máxima fisio-lógica no estarán muy por encima de las tem-peraturas máximas de sus hábitats. Sinembargo, dada la enorme diversidad demicro-hábitats térmicos y las capacidadescompensatorias de los organismos, como laaclimatación y la inercia comportamental(Bogert, 1949; Huey et al., 2003), el poder de estageneralización puede quedar reducido. Es porello, que creemos necesario hacer una estima-ción exhaustiva tanto de los valores de CTmax

como de las Tmax , en grupos taxonómicos sen-sibles como en sus microambientes térmicos.

Hasta la fecha existe muy poca informa-ción que aúne las informaciones fisiológicasde los organismos con las temperaturas realesa las que estos se ven expuestos. En la mayo-ría de ocasiones, la información ambiental seinfiere de modo indirecto a partir de bases dedatos climáticas como WorldClim (Hijmans etal., 2005) que no recogen la informaciónmicro-climática. A pesar de estas deficiencias,los resultados están confirmando que lascomunidades más vulnerables se sitúan enambientes tropicales. Es el caso para variosgrupos de ectotermos terrestres: insectos per-tenecientes a diversos órdenes (Deutsch et al.,2008), hormigas (Diamond et al., 2012b) y lagar-tos de bosques tropicales (Huey et al., 2009). Sinembargo, otros análisis en reptiles parecenmostrar mayor vulnerabilidad en comunida-des situadas en latitudes medias (Clusella-Trullaset al., 2011). En organismos ectotérmicos mari-nos, las comunidades con mayor riesgo desufrir choques térmicos son, igualmente, lascomunidades tropicales, tanto en cangrejosmareales del género Petrolisthes (Stillman &Somero, 2000) como en moluscos bivalvos(Compton et al., 2007).


Vulnerabilidad al estrés térmico en comunidades delarvas de anfibios subtropicales y templados. Efectodel microambiente (Duarte et al., 2012).

La predicción fundamental de este estudioes que las especies subtropicales serían más sus-ceptibles a sufrir estrés térmico agudo y, portanto, a la extinción inducida por el calenta-miento global, que las especies templadas, yaque sus valores de CTmax serían sólo ligeramen-te superiores a los valores de Tmax de las charcasque habitan. Por otro lado, las variaciones tér-micas micro-ambientales podrían ser decisivasen la determinación del nivel de vulnerabilidad.

El examen de estas predicciones se realizóen 47 especies de anfibios, durante su etapalarvaria, pertenecientes a tres comunidades:dos comunidades subtropicales del norte deArgentina, con ambientes térmicos muy con-

trastados (Figura 10): la comunidad del GranChaco, donde los ambientes larvarios soncharcas temporales de bosque abierto y muysoleadas, con temperaturas diarias muy varia-bles y Tmax muy altas que oscilan entre 34,2ºCy 41,4ºC, y la comunidad del bosqueAtlántico de la provincia de Misiones, que sereproducen en charcas y arroyos dentro delbosque, con pocas oscilaciones diarias y tem-peraturas máximas que oscilan entre 21,3ºCy 30,4ºC. Igualmente, se examinó una comu-nidad templada en Europa (Península Ibéricay Suecia) que incluía especies con reproduc-ción invernal, (sur de la Península Ibérica), yespecies con reproducción a principios deverano, (Suecia y montañas ibéricas). Losrangos de temperatura máxima oscilan entre18,8ºC y 35,5ºC. Los valores de CTmax se

Foto M. Tejedo Foto M. Tejedo

Figura 10. Perfiles térmicos de dos micro-ambientes acuáticos del norte de Argentina. Paneles a la izquierda, bosqueabierto del Gran Chaco (Teniente Fraga, provincia de Formosa, 23°45'36.33"S / 62°08'6.62"W, 28 Nov 2009 ‐ 10 Feb2010), y del bosque Atlántico (paneles a la derecha), charcas del bosque Atlántico (Cuña Pirú, provincia de Misiones:27°03'37.94"S / 54° 49' 39.82" W; 6 Dic 2009 ‐ 15 Ene 2010).

obtuvieron, para todas las especies de las dis-tintas comunidades, siguiendo el métododinámico de Hutchison, a una tasa de calen-tamiento de 1ºC min-1 y cuatro días de acli-matación a 20ºC, en los distintos laborato-rios de referencia (Argentina, CECOAL -CONICET, Corrientes 2009, FCEQyN -UNaM, Posadas, 2010; España, EBD-CSIC,Sevilla 2009; Suecia, EBC, Universidad deUppsala, 2009). Al mismo tiempo, se consi-guieron los perfiles térmicos y las Tmax de untotal de 34 charcas y arroyos.

Los resultados revelaron que los valores deCTmax de las especies de la comunidad decharcas de elevada temperatura del GranChaco fueron claramente superiores, tanto alos de la comunidad templada, como a los dela comunidad subtropical de bosque atlántico

(Figura 9). Paradójicamente, esta comunidadmostró la menor tolerancia al calentamiento(TC) (TC = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008]; Figura 11). Este resultado sugiereque la subida esperada en las Tmax de las char-cas del Gran Chaco pronto superarán losvalores de CTmax de las especies de esta comu-nidad y, por tanto, estas especies serán mássusceptibles de sufrir futuras extinciones loca-les debido al incremento en el nivel de expo-sición a episodios de estrés térmico agudo.Las especies del bosque atlántico presentanmayores TCs, al estar protegidas por el doselforestal, y, por tanto, estarían relativamenteprotegidas ante el calentamiento global.Finalmente, las especies templadas estaríanrelativamente seguras de los impactos térmi-cos, excepto aquellas especies poco tolerantes


Figura 11. Valores de tolerancia al calentamiento (“Warning Tolerance” = CTmax - Tmax, sensu Deutsch et al. [2008])para 47 especies de larvas de anfibios pertenecientes a dos comunidades subtropicales de ambiente cálido de GranChaco (“Subtropical Warm”) y frescos de bosque Atlántico (“Subtropical Cool”), y una comunidad templada deEuropa (“Temperate”). La línea roja muestra los valores de tolerancia al calentamiento, si suponemos un incrementode 3,0ºC por el calentamiento global. Aquellas especies que queden por debajo de la línea sufrirían extinciones porestrés térmico intenso. Las flechas verdes y las dobles líneas moradas, indican el nivel de riesgo corregido una vez quese incluyen mecanismos fisiológicos de mitigación como aclimatación a corto y medio plazo (ver apartados II y IIIa)(modificado de Duarte et al., 2012).


y de reproducción tardía (e.g., P. ibericus, P. waltl,P. cultripes) que pueden sufrir estrés térmicoen las décadas venideras.

Los resultados obtenidos confirman la hipó-tesis de que las comunidades de organismosectotérmicos que están sometidas a altas tempe-raturas ambientales son más susceptibles de reci-bir impactos por el calentamiento global. Porextensión, podríamos considerar que otrascomunidades de anfibios tropicales y subtropica-les, que se reproducen en verano, en charcassoleadas y en biomas no forestales (e.g., forma-ciones de Cerrado, Caatinga y Llanos enSudamérica, sabanas tropicales y subtropicalesde Australia, sabanas tropicales del centro, sur yoeste de África e India), podrían sufrir nivelessimilares de estrés térmico. Por otro lado, se con-firma la predicción de que la variación en elmicro-hábitat térmico resulta determinante en lavulnerabilidad a sufrir estrés por el calentamien-to en comunidades geográficamente próximas.

Este último resultado es destacable desde elmomento en el que el 72% de todas las especiesde anfibios conocidas viven en bosques tropica-les, tanto montanos como de llanura (Chanson etal., 2008). El dosel forestal protege térmicamentelos ambientes acuáticos donde se desarrollan laslarvas y posiblemente también los huevos yembriones terrestres de especies con desarrollodirecto. La deforestación intensa de los bosquestropicales puede determinar la pérdida de estaprotección con la consiguiente disminución dehumedad relativa y subida de temperaturas encharcas, arroyos y suelo del bosque (Ernst &Rödel, 2005; Meegaskumbura et al., 2012), lo quepuede promover extinciones locales de aquellasespecies con menor tolerancia térmica. Nuestrosanálisis en el bosque atlántico de Misionesmuestran que las temperaturas de charcas yarroyos deforestados sufren un incrementonotable, tanto en la variabilidad diaria, como en

los valores máximos de sus temperaturas, quellegan a sobrepasar los límites de tolerancia dedos especies ligadas al bosque (C. schmidti eH. curupi, Figura 12). Estos cambios en las tem-peraturas, por causa directa de la deforestaciónde origen antrópico, podrían ser una de lascausas de la disminución observada en lariqueza de especies con reproducción acuáti-ca en fragmentos de Mata Atlántica del SE deBrasil (Becker et al., 2007, 2009).

El valor promedio de TC para la comunidaddel Gran Chaco (3,5ºC), es claramente insufi-ciente para evitar el riesgo de extinción demuchas de las poblaciones de esta comunidad deanfibios, ya que no supera el incremento en lastemperaturas medias y la intensificación de olasde calor esperado en esta área geográfica (Burgos& Fuenzalida-Ponce, 1991; IPCC, 2007; Battisti &Naylor, 2009). Sin embargo, existen mecanismosbiológicos de remediación que pueden minimi-zar la vulnerabilidad extrema de esta comuni-dad. Si tenemos en cuenta que los anfibios pre-sentan un escaso nivel de movilidad y dispersión(véase no obstante, Funk et al., 2004; Phillips et al., 2006),los mecanismos que probablemente puedencompensar los efectos del calentamiento globalvariarán según la intensidad y la temporalidad deeste calentamiento (véase Figura 7 en Huey et al., 2012).En las etapas iniciales del proceso, cuando elnivel de calentamiento es bajo, la compensacióna través de mecanismos de termorregulación, (elefecto Bogert de inercia comportamental; Bogert,1949; Huey et al., 2003; Marais & Chown, 2008) y laaclimatación fisiológica serían la respuestas másrápidas. Los renacuajos, aunque pueden termo-rregular de manera efectiva (Hutchison & Dupré,1992), difícilmente pueden hacerlo cuando lastemperaturas de las charcas alcanzan temperatu-ras elevadas, al no existir apenas estratificación,sobre todo en charcas temporales de poca pro-fundidad y expuestas al sol. Si la temperatura


ambiental sigue aumentando y se superan loslímites que permiten estos mecanismos plásti-cos, la compensación se tiene que sustentar enuna respuesta evolutiva mediante cambios gené-ticos compensatorios. Las pruebas empíricasparecen mostrar dificultades en las poblacionesnaturales para adaptarse rápidamente al cambioclimático, debido a una baja heredabilidad en lastolerancias (Kellerman et al., 2009), interaccionesgenéticas entre caracteres y, finalmente, a varia-ciones en la dirección de la selección (Hoffmann &Sgrò, 2011). Además, los anfibios son organismoscon un tiempo de generación relativamentelargo, con lo cual las respuestas evolutivas rápi-das, como mecanismo compensatorio al cambioclimático, pueden ser poco eficaces. Un meca-nismo compensatorio alternativo sería un cam-bio fenológico en la reproducción que eludiera

los episodios de calentamiento intenso. Los cam-bios en las fechas de reproducción son factiblesen anfibios (Beebee, 1995) y serían una posibilidadde evitar estrés térmico en aquellas especies tem-pladas que sufren temperaturas altas sólo al finalde la estación, pero no así en las especies tropica-les y subtropicales como las del Gran Chacodonde los picos de altas temperaturas puedenocurrir de manera errática y no predecible (apar-tado II, Figura 6). En resumen, pensamos que elmecanismo de mitigación real más efectivo paraesta comunidad sería el de aclimatación fisioló-gica descrito previamente (apartados II y IIIa).En este caso, las especies vulnerables de la comu-nidad del Gran Chaco pueden tener una ligerarespuesta compensatoria, tanto por aclimatacióna medio plazo (días) como a corto plazo (horas),que puede incrementar su CTmax como máximo

Figura 12. Comparación de los perfiles térmicos de charcas y arroyos del bosque Atlántico de la provincia deMisiones, NE de Argentina. En el panel superior aparece un arroyo con la cubierta forestal intacta, mientras queen los paneles central e inferior aparecen los perfiles de temperatura para un arroyo y charca deforestados, respecti-vamente. Las líneas discontinuas son los valores de CTmax para dos especies de la comunidad, C. schmidti e H. curu-pi. Se puede apreciar que las temperaturas de los dos micro-ambientes deforestados sufren un incremento notable,tanto en la variabilidad diaria como en los valores máximos, con respecto al arroyo intacto, llegando incluso a supe-rar los valores de tolerancia de estas especies.

Hypsiboas curupi

Crossodactylus schmidthii

Foto D. Baldo


unos 2 - 3ºC (ver apartados II y IIIa, Fig. 5 y 7).Por tanto, estas especies podrían tener ciertonivel de seguridad aumentando su tolerancia alcalentamiento (Figura 11), aunque no podemosdescartar un riesgo significativo de sufrir estréstérmico agudo, especialmente ante episodiosextremos de olas de calor. En el caso de las espe-cies templadas esta subida global en CTmax seríainferior ya que los valores de CTmax estimados atasa rápida están sobrevalorados entre 0ºC y1,4ºC (Fig. 4 y 5) lo cual determina una com-pensación inferior a las especies tropicales, locual puede determinar que algunas especies tem-pladas poco tolerantes puedan sufrir igualmenteestrés térmico en las próximas décadas.

CCONCLUSIONESONCLUSIONES

El análisis de parámetros fisiológicos comolas tolerancias térmicas resulta fundamentaltanto para el examen de numerosas hipótesisbiogeográficas como para conseguir estimas rea-listas de la vulnerabilidad de los organismosectotérmicos al calentamiento global. En esteestudio hemos examinado, en primer lugar, lahipótesis de Janzen aplicada a larvas de anfibios,demostrando que en una comunidad tropical losrangos de tolerancia son más estrechos que enuna comunidad templada, gravitando estas dife-rencias en una mayor tolerancia a temperaturasbajas de las especies de climas templados, cuyastemperaturas mínimas ambientales varían demanera estacional. En segundo lugar, hemosexaminado la hipótesis de una mayor vulnerabi-lidad de los anfibios tropicales a sufrir los efectosdel calentamiento global. Nuestros resultadossugieren que las comunidades de larvas de anfi-bios subtropicales que se reproducen en ambien-tes de altas temperaturas, presentan, como predi-ce la hipótesis, una mayor vulnerabilidad a sufrirestrés térmico agudo, a pesar de presentar mayo-

res valores de tolerancia térmica, y un mayornivel de compensación por aclimatación rápida.Igualmente, descubrimos que la variación en losmicro-ambientes térmicos son fundamentales enestas estimas de vulnerabilidad, que, asimismo,pueden alterarse por acción directa del hombre(e.g., deforestación de los bosques tropicales).Proponemos un mayor estímulo en los estudiosde fisiología térmica en dos áreas principales.Primero, en el ámbito de la biología de la conser-vación para promover tanto modelos bioclimáti-cos mecanicistas, que proporcionen estimas devulnerabilidad más realistas, como un conoci-miento más profundo de los impactos globalessobre la comunidad e implicaciones asociadas asinergias con contaminantes como, por ejemplo,la disminución observada en la tolerancia térmica(CTmax ) en renacuajos de Bufo calamita tratadoscon el pesticida glifosato, (C. Cabido, I. Garin,X. Rubio, M. Tejedo, datos no publicados). Unsegundo ámbito de impulso sería en los estudiosbiogeográficos, en particular en el análisis de losfundamentos fisiológicos del origen y manteni-miento de la extraordinaria biodiversidad exis-tente en las montañas tropicales.

AAGRADECIMIENTOSGRADECIMIENTOS:: Numerosas personas han ayudadode manera decisiva en este proyecto, tanto en el trabajo decampo como en el soporte logístico. Mostramos unespecial reconocimiento a: J.L. Acosta, D. Baldo, R. Cajade,M. Duré, M. García, A.I. Kehr, D. Martí, Lety Monzón, J.J.Neiff, N. Oromí, R. Reques y E. Shaefer en CECOAL-CONICET, UNNE y FCEQyN-UNaM//CONICET(Argentina); D. Álvarez, M. Benítez, J. Bosch, C. Cabido,M. Chirosa, J. Díaz, D. Donaire, A. Egea, I. Garin, I.Gómez-Mestre, D. Kulkarni, C. Maldonado, R. Reques, X.Rubio, S. Tripodi y E. Valdés (España); A. Laurila, G.Orizaola y B. Rogell (EBC, Uppsala University, Suecia); W.Brogan, J. Hammond, J. Hua y A. Stoler (PLE, UniversityPittsburgh); I. Ribeiro, A. Santiago y E. Valdés (UESC,Ilhéus, Brasil). Gracias en especial a Z.P. Sousa do Amaral


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por introducirnos en el análisis de CTmax en larvas de anfi-bios, y a E. Martín-Lorente por el diseño y fabricación delinstrumental. Todas las especies fueron muestreadas y anali-zadas experimentalmente con los permisos del Ministerio deEcología de la provincia de Misiones (Argentina);Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía yConsejería de Medio Ambiente del Principado de Asturias(España); Länsstyrelsen Uppsala Län (Suecia); “Use ofLaboratory Animals in Research and Education, Universityof Pittsburgh (Estados Unidos). Este proyecto ha sido finan-ciado por la Agencia Española de Cooperación y Desarrollo

(AECID), ayudas A/016892/08, A/023032/09,AP/038788/11 y por el proyecto CGL2009-12767-C02-02del Ministerio de Ciencia e Innovación a MT y CGL2008-04814- C02-02 a JFB. ARB fue financiado por una becapostdoctoral del Ministerio de Educación y Cultura deEspaña (MEC2007-0944), LMGP fue financiado por unabeca FPI BES-2010-032912 del Ministerio de Economía yCompetitividad y MK por una beca de la Fundação para aCiência e Tecnologia (FCT), SFRH/BD/60271/2009.Agradecemos finalmente las sugerencias y comentariossobre el ms del editor, un revisor y M. Piñero.

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El 25 de noviembre de 2011 se localizó unejemplar juvenil de Chamaeleo chamaeleonempalado en una rama de Pinus halepensis(Figura 1). La observación se produjo duranteun censo nocturno de C. chamaeleon realizadoen San Pedro del Pinatar (Murcia;37°50´00´´N / 0°45´52´´O; 2 msnm). Elhábitat donde se localizó el ejemplar corres-ponde a un arenal costero que tiene una refo-restación antigua de P. halepensis, y formacio-nes arbustivas de Pistacia lentiscus, Lyciumintricatum, Juniperus turbinata, etc.

La característica de la observación hace pen-sar que el individuo juvenil de C. chamaeleonfue capturado y empalado por un ejemplarde Lanius meridionalis, especie de avesedentaria en la zona. Aunque C. chamaeleonpuede ser presa de algunas aves, como Falcotinnunculus, Falco naummanni, Circuspygargus, Cyanopica cyanus y Pica pica(Blasco et al., 1985, 2000; Cuadrado, 2003),hasta el momento no existe informaciónpublicada en relación a la depredación deC. chamaeleon por L. meridionalis, ni se hanobtenido citas entre expertos en la especieconsultados (L. Balladares, comunicaciónpersonal). Es probable que este fenómenono sea raro en el lugar de la observacióndados los hábitos depredadores de L. meri-dionalis (Hódar, 2006) y la elevada densidadde C. chamaeleon (densidades estimadas:0,64 - 0,78 ind / km2; Sánchez-Balibrea et al.,2007). Se sabe que, con frecuencia, los reptiles

forman parte de la dieta de L. meridionalis.En Canarias por ejemplo, la especie capturajóvenes lacértidos pertenecientes al géneroGallotia (Pérez-Padilla, 2009), y probablemen-te saurios de diversas especies en el suresteibérico (Hódar, 2006). Nuestra observaciónindicaría que L. meridionalis es poco selec-tivo en lo relativo a la especie de reptil sobrela que depreda, dependiendo ésta exclusiva-mente de su disponibilidad local. Podríaresultar interesante la realización de unestudio de la alimentación de L. meridionalis

Depredación de Lanius meridionalis sobre Chamaeleo chamaeleon

1 Asociación de Naturalistas del Sureste. Pl. Pintor José María Párraga, 11. 30002 Murcia. C.e.: [email protected] Asociación Ardeida. Avda. de las Salinas, s/n. 30740 San Pedro del Pinatar (Murcia).

Fecha de aceptación: 30 de septiembre de 2012.Key words: predation, shrike, chameleon.

Conrado Requena-Aznar1, Diana Saura-Marín2, Jorge M. Sánchez-Balibrea1 & Marcos Ferrández-Sempere1

Figura 1. Individuo juvenil de C. chamaeleon empaladoen un ejemplar de P. halepensis.

Foto J.M. Sánchez-Balibrea

Historia Natural


en la zona, a través del análisis de egagró-pilas o buscando animales ensartados enarbustos y vallas de alambre, para conocerel impacto que tiene la depredación de estaespecie sobre la población introducida deC. chamaeleon.

AGRADECIMIENTOS: En el trabajo de campo partici-paron voluntarios del programa de voluntariadoambiental en Espacios Naturales Protegidos de laComunidad Autónoma de Murcia. La actividad fueorganizada por la Asociación Ardeidas y contó conla colaboración de ANSE.

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The combination of particular characteris-tics in island systems (e.g., isolation, age, size,among others) make each island unique andthus islands offer excellent scenarios to evolveparticular interactions between species that are

RESUMEN: Los ecosistemas insulares ofrecen numerosos ejemplos de adaptación y conductas que sonmenos frecuentes en poblaciones continentales. En esta nota se documenta la observación de variosadultos de Podarcis hispanica alimentándose de diferentes especies de insectos atraídos por cadáveresen descomposición de rata negra (Rattus rattus). Esta especie es invasora y cuenta con poblacionesmuy numerosas en cada una de las islas que forman el archipiélago de Cíes, y sus cadáveres puedenservir de forma indirecta como recurso trófico para las poblaciones insulares de P. hispanica.

less common or not present in mainland popu-lations. For instance, the way how species accessto food in insular environments may changedue to ecological constrains (e.g., predators,competitors, poorness of trophic resources), for-

Carcasses of an invasive mammal (Rattus rattus) and foragingactivity of Podarcis hispanica in an insular population

CIBIO - Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos da Universidade do Porto, Instituto de Ciências Agrárias deVairão, R. Padre Armando Quintas, 4485-661 Vairão, Portugal. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 11 de julio de 2012.Key words: opportunistic behaviour, Podarcis hispanica, Rattus rattus, islands.

Guillermo Velo-Antón


Figure 1. Adult of P. hispanica next to a carcass of R. rattus.Figura 1. P. hispanica adulto junto a un cadáver de R. rattus.

Foto

G. V

elo-

Antó

n

cing species to show some degree of adaptationor flexibility to those particular island condi-tions, which includes singular cases of ecologi-cal relationships among insular species.

Lizards are among the most common verte-brates on islands, partly due to their ability tooccupy a wide range of habitats (see Losos, 2009)and to use food resources (see Van Damme, 1999;Carretero, 2004). Lacertid lizards are mostly insec-tivorous, although many species can eat plantmatter, being herbivory mainly associated withinsularity (Pérez-Mellado & Corti, 1993; Van Damme,1999). As a result, mutualistic interactions oflizard-plant species (seed dispersal and pollina-tion) have been observed on islands (e.g.,Podarcis lilfordi [Pérez-Mellado & Traveset, 1999; Pérez-Mellado et al., 2000; Riera et al., 2002; Olessen & Valido,2003]). An interesting example of commensalismis found on several Mediterranean islets whereadults belonging to the genera Podarcis (Podarciscretensis; Podarcis erhardii; P. lilfordi; Podarcisraffonei; Podarcis tiliguerta) and Chalcides(Chalcides ocellatus) take advantage of the nests ofFalco eleonorae by feeding on carcasses, remains ofkilled preys, and insects attracted to them whilereducing the levels of parasites on their chicks (see

Delaugerre et al., 2012 for a review). A different inter-action between species is the opportunism. Forinstance, some lacertid lizards display necrophagy(e.g., P. lilfordi [Pérez-Mellado, 1989, 2005]; Podarcissicula [Capula & Aloise, 2011]) and may also feed oninsects attracted to the dead bodies.

On 15th of October 2011, during field-work on the islands of Faro and Monteagudo(Cíes archipelago; Galicia; NW Spain; latitu-de: 42.23°; longitude: -8.91°; 90 masl), Ifound two carcasses of black rat (Rattus rattus)in an early stage of decomposition. Next to thecarcasses I observed a few adults of the walllizard (Podarcis hispanica; Figure 1) displayingan opportunistic behaviour by actively sear-ching and feeding on the insects attracted tothe dead animal tissue, and video recorded thisbehaviour (<http://youtube.com/watch?v=ISa1Kjur07A; youtu.be/beTD7jmGZS4>). Iobserved this behaviour for the following twodays I stayed on these islands. During theseobservations I did not see lizards feeding onthe rat carcasses but only on small flies andterrestrial insects. Although wall lizards arecommon opportunistic feeders, this note high-lights the indirect food resource provided by


En julio de 1880, cuando contaba 37 añosde edad y ejercía como catedrático de historianatural en el Instituto de Ciudad Real, EduardoBoscá Casanoves (Figura 1) inició un viaje deprospección herpetológica por la isla de

Mallorca, con el que pretendía completar elcatálogo preliminar publicado por él mismounos años antes (Boscá, 1877; Sánchez-Arteaga,2005). En la isla contaría con la inestimableayuda del capitán médico Jaime Escalas

El abrevadero de Sa Font d'es Guix y los Alytes muletensis de Eduardo Boscá

Servei de Protecció d'Espècies, Conselleria d'Agricultura, Medi Ambient i Territori, Gremi de Corredors, 10, 07009 Palma. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 24 de mayo de 2012.Key words: history of herpetology, Eduardo Boscá, Alytes muletensis, Mallorca.

José A. Mateo, Joan A. Oliver & Joan Mayol

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Van Damme, R. 1999. Evolution of herbivory in lacertidlizards: effects of insularity and body size. Journal ofHerpetology, 33: 663-674.

the carcasses of an invasive mammal species(R. rattus) to a native population of lizards(P. hispanica) in a small island archipelago.R. rattus probably colonized these islands withsailors hundreds or few thousands of years agoand currently there is a large population of ratsin each of the three islands that form Cíesarchipelago. Hence, carcasses of R. rattus arenumerous across the islands and provide regu-

lar opportunities for lizards to prey on theinsects attracted to them.

ACKNOWLEDGEMENTS: I thank M. Casal for herhelp during field work and the employees of theNational Park for facilitating the trip and accommo-dation on the islands. M. Carretero, A. Kaliontzopoulou,V. Pérez-Mellado and A. Perera helped me with theliterature review.

Figura 1. Eduardo Boscá


Adrover, un conocido psiquiatra y fotógrafomallorquín que le acompañaría en sus excursio-nes (SEHN, 1881; Mulet, 2001). Las prospeccionesllevadas a cabo a lo largo del periplo le permitie-ron realizar varias observaciones de interés,como la confirmación de la presencia de Hylameridionalis, una especie actualmente casi extin-guida en la isla (Mateo et al., 2011), o la de Testudograeca (Boscá, 1881; SEHN, 1881). Entre todos loshallazgos realizados a lo largo de aquel viaje,merece la pena destacar la captura de algunaslarvas de sapo partero en un abrevadero de lasierra de Tramuntana. El descubrimiento de esteanfibio desconocido hasta entonces en Balearesquedaría convenientemente recogido en unanota incluida en las actas de la SociedadEspañola de Historia Natural (SEHN), reunidael día 5 de enero de 1881 (SEHN, 1881). Parte deesa nota dice textualmente:

“Además de estas localidades de la LacertaLilfordi nuevas para la ciencia, puede aña-dirse el hallazgo de algunas larvas del Alytesobstetricans, encontradas en un abrevadero queexiste en el camino desde Inca al colegio deLluch, muy cerca ya de este pintoresco sitio.Dichas larvas son reconoscibles por ofrecer elespiráculo branquial en el medio de la regióndel pecho, ser de un negro pizarreño y alcan-zar un tamaño relativamente grande, compa-radas con el animal adulto. No tengo noticiade que dicha especie se haya citado como delas Baleares, por lo que, en unión de la HylaPerezzi, puede aumentarse la lista de los anfi-bios de aquella fauna.” [sic].

Ese mismo año, Boscá (1881) publicaríauna primera revisión de su propio catálogo,en la que ya hacía referencias precisas a lossapos parteros de Baleares. En esta amplia-ción, las larvas fueron determinadas comoAlytes obstetricans boscai, una subespecie dedistribución ibérica, descrita dos años antes

por Fernan Lataste (1879) y dedicada al pro-pio Boscá. El especialista en larvas de anfibiosdel Musée National d'Histoire Naturelle deParís, Louis-François Héron-Boyer, confirmóla determinación (Boscá, 1881). La presenciade sapos parteros en Mallorca sería olvidada,sin embargo, durante mucho tiempo (véase,por ejemplo, Mertens & Vermuth, 1960; Salvador,1974), hasta que Sanchiz & Adrover (1977)describieron la especie Baleaphryne muletensis- ahora Alytes muletensis - , a partir de los res-tos esqueléticos encontrados en la cueva deMuleta (Sóller). En 1980, un siglo despuésde que Boscá encontrara sus larvas, Alcover& Mayol (1980) volverían a descubrir en cañonesde muy difícil acceso de la Sierra de Tramuntanaalgunos ejemplares vivos de A. muletensis, sien-do éste el punto de arranque de los programasde conservación de esta especie amenazada(Mayol, 2005). Nada se había sabido hastaahora, sin embargo, de aquel abrevadero en el


que Eduardo Boscá y Jaime Escalas encontra-ron las primeras larvas de A. muletensis. Deacuerdo con las actas de la SEHN, los dosnaturalistas decimonónicos se internaron enla sierra de Tramuntana siguiendo la víaconocida hoy como Camí Vell de Lluc, unsendero que todavía conserva buena parte desu primitiva infraestructura viaria entre lalocalidad de Caimari y el monasterio de Lluc,y que en determinados tramos de sus nuevekilómetros de recorrido coincide con la actualcarretera Ma-213 (INESTUR, 2007). Existenvarios aljibes y fuentes en las proximidadesdel tramo Caimari-Lluc, pero sólo se contabi-lizan dos abrevaderos como el descrito porBoscá (http://www.fonsdetramuntana.com/).El primero, conocido con el nombre de SaBassa, está situado a pocos cientos de metrosdel pueblo de Caimari, todavía muy lejos delmonasterio. El segundo está localizado en lafinca d'es Guix (Término Municipal deEscorca, UTM 31S 490699 E / 4406751N),

a menos de 1,5 km de Lluc, y correspondea todas luces con el punto en el que el her-petólogo valenciano encontró las larvas deA. muletensis. El abrevadero de Sa Font d'esGuix, situado a sólo 200 m del Coll de SaBatalla (570 msnm), presenta un pilón de 4 mde largo, 75 cm de ancho y 40 cm de profun-didad, que recibe todo el año agua cargada desales (la finca d'es Guix es, como su nombreindica, una zona yesífera), procedente de unafuente situada a unos 5 – 6 m. En la actuali-dad se encuentra prácticamente colmatada detierra y hojas, y pierde el agua por grietas y fil-traciones (Figura 2), por lo que hace ya tiem-po que dejó de albergar larvas de A. muletensis.Sa Font d'es Guix y su abrevadero están loca-lizados en la cuenca del torrente deComafreda o d’es Guix, de cuyo curso prin-cipal dista apenas 100 m. La cuenca man-tiene todavía varias poblaciones naturalesde A. muletensis (Figura 3) - la más cercanadista algo menos de 1 km a vuelo de pájarodel abrevadero -, y es la única con A. muletensisque vierte sus aguas hacia el Plà mallorquín.Su buen estado general y el aporte continuode agua hacen que el abrevadero de Sa Font

Figura 2. El Abrevadero de Sa Font d’es Guix (Escorca,Mallorca) en la actualidad, donde Eduardo Boscá yJaime Escalas encontraron larvas de A. muletensis enjulio de 1880.

Figura 3. Larva de A. muletensis.


REFERENCIAS

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SEHN. 1881. Actas de la Real Sociedad Española de HistoriaNatural, 10. SEHN. Madrid.

d’es Guix sea un excelente candidato para surecuperación. El Servei de Protecciód’Espècies del Govern de les Illes Balears yaha previsto su limpieza e impermeabilización,

como paso previo al restablecimiento de unapoblación de A. muletensis, homenajeando depaso la figura de Eduardo Boscá.

Conophis vittatus is an endemic terrestrialsnake of México. This snake can be found inthe humid environments of the MexicanPacific West Coast, from Nayarit to Chiapas(Ramírez, 1994). The scientific literature reportsthat C. vittatus predates mainly on lizards

RESUMEN: En el presente escrito se reporta un evento de depredación hacia la culebra Conophisvittatus y al mismo tiempo se registra una presa nueva como parte de la dieta de este ofidio,incrementando así la información existente sobre la historia natural de esta especie.

belonging to the genus Aspidoscelis andSceloporus (García & Ceballos, 1994), but detailedinformation related to its natural history iscurrently unavailable.

We report an observation related to the dietand mortality of C. vittatus. The observation

Diet and mortality of the snake Conophis vittatusin Western Mexico

1 Sur 125 A, Número 179, Colonia los Cipreses. Delegación Iztapalapa, México, Distrito Federal. 09810 México, D.F. C.e.: [email protected]

2 Colección Nacional de Insectos. Instituto de Biología. Universidad Nacional Autónoma de México. Apdo. Postal 70-153. Coyoacan.México, D.F.

Fecha de aceptación: 16 de septiembre de 2012.Key words: Conophis vittatus, colubrid snakes, ecological interactions, tropical dry forest.

Carlos Madrid1 & Paulina Cifuentes2


Figure 1. C. vittatus without head found in the middle of the road.Figura 1. Ejemplar de C. vittatus encontrado sin cabeza en medio del camino.

Foto C. Madrid

Figure 2. A ventral view of the snake and the preyA. undulata.Figura 2. Visión ventral de la serpiente y la presaA. undulata.

Foto

C. M

adrid

was done during field work with snakesthroughout the dry season of 2007 in the tro-pical dry forest of Chamela, Jalisco, México(19º N / 105º W). On 13 April 2007 (12:00 h),when we walked along a road in the interior ofthe forest, we saw an adult snake decapitated inthe middle of the road (Figure 1). The snakewas apparently killed by a predator, probably abird, because the snake was decapitated andhad some broken bones at the middle of thebody, in a similar pattern of snakes seen preda-ted by birds (Duval et al., 2006). When we approa-ched the snake, we perceived a big bulge in itsstomach, so we dissected it and found thelizard Ameiva undulata partially digested(Figure 2). To the best of our knowledge, this isthe first report of C. vittatus being predated inthis way and also represents the first report ofA. undulata as a part of the diet of C. vittatus.

The observation reported here suggests usthat a snake with a big bulge in the stomachcould be more susceptible to be predated ratherthan snakes with no evident prey in their body.In this sense, literature reports that snakes showa decrement in their locomotor speed when they

have a full stomach and this fact will increase therisk of being predated (Garland & Arnold, 1983; Ford& Shuttlesworth, 1986). In this case, we did not seeif the predatory event occurred soon after thesnake ate the lizard, and how the bird predatortook the snake, but the available evidence sug-gests that impaired locomotion could play animportant role against the snake in this preda-tory event. However, we do not exclude thepossibility that the snake was killed by a humanand not by a bird or any other vertebrate, butaccording to our experience in the study area,the presence of humans in this particular zone is


not common, and the people who occasionallyvisit the zone are field biologists, who work with

local fauna, so we consider them to be less proneto kill snakes than other people.

REFERENCES

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Ramírez, A. 1994. Manual y Claves ilustradas de los anfibios y rep-tiles de la región de Chamela, Jalisco, México. Cuadernos delInstituto de Biología UNAM. México, D.F.

La culebra de herradura, Hemorrhoishippocrepis, es un ofidio distribuido por elMediterráneo occidental. En la Península Ibéricase localiza en parte de la región mediterránea,siendo escasa o ausente en amplias zonas del cen-tro peninsular. Habita zonas pedregosas y acci-dentadas, dominadas por estructuras verticales,como pedregales, muros o árboles, por los cualestrepa con facilidad (Pleguezuelos & Feriche, 2002).La salamanquesa común, Tarentola mauritanica,presenta una distribución circunmediterránea yhabita gran parte del área mediterránea ibérica,estando también introducida en el norte penin-sular. Es un gecónido* trepador que habitaroquedos, troncos de árboles o construccioneshumanas (Hódar, 2002).

El 16 de noviembre de 2010, sobre las 15:00h, observamos una depredación fallida por partede un ejemplar juvenil de H. hippocrepis sobre un

Intento de depredación de Hemorrhois hippocrepissobre Tarentola mauritanica

1 Grupo para o Estudo dos Animais Salvaxes. Cl. Ponte do Sar, 56/58. 1º. 15702 Santiago de Compostela. A Coruña.2 Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultade de Ciencias. Universidade da Coruña. Campus da Zapateira, s/n.15071 A Coruña. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 16 de octubre de 2012.Key words: predation, Iberian Peninsula, Hemorrhois hippocrepis, Tarentola mauritanica.

Martiño Cabana1,2 & María León1

individuo de T. mauritanica (Figura 1). La obser-vación se produjo en un pinar sombrío y relativa-mente húmedo rodeado por grandes extensionesde olivos en la localidad de Benacazón, Sevilla, enel valle del río Guadalquivir.

La observación se inició cuando la culebrasujetaba la pata derecha anterior de la salaman-quesa mientras ésta le mordía la cabeza.Considerando que la longitud media de cabe-za y cuerpo de un adulto de T. mauritanica es80 mm (Salvador, 2002; datos propios no publi-cados), se estimó la longitud total de esta cule-bra en 600 mm, lo que se corresponde a unindividuo juvenil de H. hippocrepis (Feriche,2004). Una posible explicación de este fenóme-no es que la culebra habría trepado por el tron-co capturando a la salamanquesa por su pataanterior derecha, y ésta, para defenderse,habría mordido la cabeza de la culebra.


Figura 1. Intento de depredación por parte de unejemplar de H. hippocrepis sobre un individuo adultode T. mauritanica.

Foto M. León Durante 35 min se pudo observar a ambosejemplares colgados en el tronco seco (a 4 mde altura) manteniendo la situación descrita.Después, la culebra comenzó a realizar movi-mientos fuertes y a enrollarse sobre sí misma.A los 55 min del inicio de la observación, y trasvarios movimientos bruscos, ambos ejemplarescayeron al suelo y consiguieron liberarse.

La dieta de H. hippocrepis es consecuencia desus hábitos trepadores y de su agilidad. La capa-cidad trepadora de este ejemplar quedó demos-trada debido a la altura que alcanzó al trepar porun pino seco y con amplias zonas lisas y sin cor-teza. Los mamíferos y reptiles constituyen la basefundamental de la dieta de esta especie, aunquelos ejemplares juveniles consumen una mayorproporción de reptiles que los adultos (Feriche,2004). Entre los reptiles, especies rupícolas comoT. mauritanica, Hemidactylus turcicus y Podarcishispanica conforman la mayor proporciónde presas (Vericad & Escarré, 1976; Meijide &Salas, 1987; Pleguezuelos & Moreno, 1990). Sin embar-go, la observación descrita en la presente notademuestra la capacidad antidepredadora deT. mauritanica, especialmente cuando se enfrentanun juvenil de culebra y una salamanquesa adulta.

AGRADECIMIENTOS: A S. Vilaça, que participó en lostrabajos de campo que dieron como resultado la obser-vación descrita. A un revisor anónimo que mejoró sus-tancialmente el manuscrito inicial.

REFERENCIAS

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Salvador, A. 2002. Salamanquesa común - Tarentola mauritani-ca. In: Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtualde los Vertebrados Españoles. Museo Nacional de CienciasNaturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/

reptiles/tarmau.html> [Consulta: 17 septiembre 2012].Vericad, J.R. & Escarré, A. 1976. Datos de alimentación de

ofidios en el Levante sur ibérico. Mediterránea, 1: 5-33.

* Los nombres de las especies y familias se corresponden con los reconocidos en la Lista Patrón de los Anfibios y Reptiles de España(actualizada a julio de 2011) (Carretero et al. 2011). Sin embargo, los autores consideran que la especie T. mauritanica pertenecea la familia Phyllodactylidae y no a la Gekkonidae.

La culebra viperina (Natrix maura) es unofidio muy vinculado a ambientes acuáticos,habitando preferentemente entornos próximosal agua en ríos, lagunas y charcas (Braña, 1998;Santos, 2009). Esta especie parece tolerar bien lasaguas con concentraciones salinas elevadas, yaque algunas poblaciones viven en estuarios,marismas o lagunas costeras inundadas periódi-camente por el mar (Steward, 1971; Santos, 2000,2009). La presencia de individuos de esta espe-cie en aguas marinas, dentro de charcas de lazona intermareal, ha sido registrada enAndalucía (Cabot & Olea, 1978), así como endeterminadas localidades de la costa gallega,especialmente en Pontevedra y en algunas islasde esta provincia, como los archipiélagos deCíes y Ons (Galán, 1987, 2003, 2004; Galán &Fernández, 1993; Pino et al., 1998; P. Galán, datos nopublicados). En la isla de Ons ha sido vistaincluso nadando en aguas marinas, a variosmetros de la costa, así como capturando pecesmarinos (blénidos) en charcas intermareales(Gómez de la Torre in Galán, 1987; Galán, 2003).

En el curso de una serie de estudios reali-zados desde la década de los años 1980 sobrela herpetofauna de las islas del sur de Galicia

(archipiélagos de Cíes y Ons, pertenecientes alParque Nacional Marítimo-Terrestre de lasIslas Atlánticas de Galicia) se ha podido com-probar la existencia de poblaciones de este ofi-dio ligadas parcial o exclusivamente a ambien-tes marinos (Galán, 2003, 2004). En la presentenota complementamos la información de losanteriores estudios con nuevos datos obteni-dos en las islas en años recientes (Galán, 2007,2008; P. Galán, datos no publicados).

Islas de Monteagudo y Faro (archipiélagode las islas Cíes). UTM 29T NG07. Dosislas unidas actualmente por un dique de hor-migón, una escollera rocosa y una playa.Superficie: 1,82 km2 (Monteagudo) y 1,06 km2

(Faro). Altitud máxima: 176 msnm(Monteagudo) y 193 msnm (Faro). Distanciaa la costa más cercana: 2.540 m (Monteagudo)y 4.300 m (Faro). En estas dos islas la presen-cia de N. maura era relativamente frecuentecon anterioridad a la década de 1990 (Pino et al.,1998; J. Pino, comunicación personal; P. Galán,datos no publicados), habitando en la costaoriental y meridional de estas islas, entrebloques de roca al pie de los acantilados

Natrix maura en el medio marino de las Islas Atlánticas de Galicia

Departamento de Bioloxía Animal, Bioloxía Vexetal e Ecoloxía. Facultad de Ciencias. Universidad de A Coruña. Campus da Zapateira, s/n.15071-A Coruña. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 9 de septiembre de 2012.Key words: snakes, Natrix maura, Islands, NW Spain, Galicia, marine habitats.

Pedro Galán


Figura 1. Distribución de N. maura en los archipiélagosde Cíes y Ons. Los puntos rojos representan observa-ciones posteriores al año 2000 y los amarillos, lascorrespondientes a las décadas de 1980 y 1990. En lasislas de Monteagudo y Faro (Cíes) la especie parecehaberse extinguido.

(Figura 1). Sin embargo, en el estudio realiza-do en 1999 - 2001 no se detectó ningún ejem-plar, aunque hay referencias sobre su posiblepresencia en esa época (F. Carro, comunica-ción personal e informes de la guardería delParque Natural). En los muestreos realizadosentre 2005 y 2008 tampoco se detectó a estaespecie ni se obtuvo ninguna referencia sobresu presencia, por lo que es muy probable suextinción en estas islas (Galán, 2007, 2008).

Monteagudo y Faro han sufrido en las dosúltimas décadas una disminución muy acen-tuada de sus zonas de agua dulce, derivada delgrave impacto ocasionado por la masiva planta-ción de eucaliptos y la canalización para el abas-tecimiento humano, además de la eutrofiza-ción producida por los excrementos de gaviotas(Larus michahellis). Todo ello ha conducido,presumiblemente, a la extinción de las pobla-ciones insulares de anfibios (Salamandrasalamandra y Discoglossus galganoi) (Galán, 2000,

2003; Cordero-Rivera et al., 2007). Se ignora la rela-ción entre este hecho y el declive constatado deN. maura, ya que la mayor parte de las obser-vaciones antiguas y recientes de esta especie seprodujeron en la inmediata proximidad delmar, no en los puntos de agua dulce. Es posibleque la desaparición de este ofidio esté más rela-cionada con la persecución por parte del serhumano, dada la masiva afluencia de visitantesa estas dos islas, durante los meses de verano,desde hace décadas. Es fácil suponer que losencuentros con estas culebras en playas o zonasrocosas costeras fácilmente accesibles tuvierancomo resultado la muerte de las culebras, comohemos podido presenciar personalmente en laisla de Ons donde, a pesar de tratarse de unespacio protegido, los encuentros entre visitan-tes y ofidios suelen saldarse con la muerte deestos últimos. Esta mortalidad, que no seríademasiado importante en poblaciones conti-nentales, con un mayor número de individuos,sí puede haber tenido un efecto mucho másprofundo en una población ya de por sí muyreducida, como la de estas pequeñas islas.

Isla de San Martiño (archipiélago de lasislas Cíes). UTM 29T NG07. Superficie:1,46 km2. Altitud máxima: 179 msnm. Distanciaa la costa más cercana: 5.030 m. Situada al surdel archipiélago y separada de la isla de Faropor un canal de 550 m. La ausencia de unpuerto de atraque limita el número de visitantes(a diferencia de las otras dos islas de Cíes, masi-vamente visitadas por turistas en verano), aun-que el acceso es libre a la playa y a la zona inter-mareal desde embarcaciones. Pese a que en estaisla sobrevive una población de S. salamandra(y, al menos hasta 1994, otra de D. galganoi,actualmente extinguida) (Galán, 2000, 2003;Cordero-Rivera et al., 2007), las observaciones deN. maura se produjeron en la costa, entre blo-

Islas Cíes: Monteagudo,Faro y San Martiño

Islas Ons y Onza


Figura 2. Individuo juvenil de N. maura nadando en unacharca de marea al pie de un acantilado de la isla de Ons.

ques de roca al borde del mar (un individuo en laensenada de Concela, litoral sur) o en una charcade marea (extremo norte de la playa de SanMartiño, costa norte, un subadulto de 250 mmde longitud total en mayo de 2012; Figura 1).Los ejemplares se encontraban en la zona inter-mareal, siendo la tierra firme inmediata acanti-lados con vegetación muy escasa de Armeriapubigera, Tripleurospermum maritimum,Crithmum maritimum, etc. (de la asociaciónCochleario-Matricarietum maritimae, caracte-rística de acantilados del sector Galaico-Portugués). En estas zonas se produjerontambién diversas observaciones de este ofidioen las décadas de 1980 y 1990, hasta tres enun mismo día, superando en total la decena(J. Pino, comunicación personal).

La observación de 2012 confirma que aúnestá presente en San Martiño, posiblemente gra-cias a la limitación de acceso a los turistas, aun-que la escasez de datos parece indicar que la espe-cie cuenta con muy pocos efectivos en esta isla.

Isla de Ons. UTM 29T NG09. Superficie:4,14 km2. Altitud máxima 128 msnm.Distancia a la costa más cercana: 3.700 m. En estaisla, la más grande de Galicia, existen en la actua-lidad tres especies de anfibios (S. salamandra,Lissotriton boscai y D. galganoi; Galán, 2001,2003; Velo-Antón et al., 2007), presas potencialesde N. maura. Esta especie ha sido observadaen las proximidades de los manantiales deagua dulce de esta isla (mayoritariamentetransformados en lavaderos), donde se encon-tró un individuo adulto. Sin embargo, lamayor parte de las observaciones (11 de 12)se produjeron en la costa, entre bloques deroca al pie de los acantilados, en la zona roco-sa intermareal o en las playas, en la inmedia-ta proximidad del mar (Figuras 1 y 2). En esteperímetro costero no están presentes o son

muy escasas las especies de anfibios de la isla,aunque, a diferencia de San Martiño, en Onsexiste una enorme población de S. salamandradistribuida por toda ella. Uno de los indivi-duos capturado, de 445 mm de longitudtotal, vomitó su contenido gástrico, consti-tuido por un ejemplar de Blennius pholis de110 mm de longitud total. También se obser-vó a otro ejemplar ingiriendo un pez pertene-ciente al género Blennius en una charca demarea del extremo norte de la playa deMelide. Resulta interesante destacar que se hacitado la captura de blénidos (peces bentóni-cos que habitan entre piedras sumergidas), eneste caso de agua dulce, en un población deN. maura del río Matarraña (Santos et al., 2006).Debido a su mayoritaria presencia en la orilladel mar (92%, n = 12 en esta isla) y a lasobservaciones de captura de peces marinos,estos individuos parecen depender principalo exclusivamente de las aguas marinas comozona de captura de presas.

Foto P. Galán


N. maura es aún relativamente abundanteen Ons, sin que exista evidencia de que sehayan producido declives poblacionales (Galán,2007, 2008; P. Galán, datos no publicados).

Islote de Onza. UTM 29T NG08. Superficie:0,32 km2. Altitud máxima 68 msnm. Distanciaa la costa más cercana: 7.380 m. Separada de laisla de Ons por un canal de 675 m. El 6 de juliode 2001 se encontraron dos grandes hembrasadultas (longitud total: 1.021 mm en un indivi-duo: longitud hocico-cloaca: 857 mm; longitudcola: 164 mm; Figura 3; el otro ejemplar nopudo ser medido pero su tamaño era muy simi-lar), grávidas (determinado por palpación ven-tral), al pie de un acantilado, en la costa meridio-nal de este islote (Porto do Sol), a 5 y 8 m res-pectivamente del mar. Entre las rocas del acanti-lado aparecía una vegetación dispersa, compues-ta por A. pubigera, Asplenium maritimum,Dactylis glomerata, C. maritimum, etc., caracte-rística de la asociación Crithmo-Armerietumpubigerae, también típica de acantilados del sec-tor Galaico-Portugués, con especies nitrófilaspor la abundancia de deyecciones de gaviotas.

La coloración de estos individuos era prácti-camente negra (Figuras 3 y 4). También seencontró una muda de piel de esta especie en lamisma zona, a 9 m del mar. Este islote carece demanantiales de agua dulce (excepto una peque-ña escorrentía estacional, en un punto alejado alde la observación, en la costa occidental) y deanfibios, siendo la única otra especie de herpetoexistente Podarcis hispanica, por lo que la pobla-ción de N. maura que lo habita debe dependerexclusivamente del mar para su alimentación.

En la costa de la provincia de Pontevedrapróxima a ambos archipiélagos (rías dePontevedra y Vigo y zonas aledañas) también seha observado a N. maura en la inmediata vecin-

dad del mar, en hábitats similares a los queocupa en las islas (acantilados, bloques de rocaa la orilla del mar y playas), incluso nadando encharcas de marea (J. Pino, comunicación perso-nal; P. Galán, datos no publicados). Por ello,esta adaptación a las aguas marinas no pareceexclusiva de las islas sino posiblemente de todoeste tramo costero de Galicia meridional.

De este conjunto de observaciones, destacael producido en el pequeño islote de Onza porel hecho de albergar una población de N. mauraexclusivamente dependiente del mar para sualimentación y el resto de sus actividades acuá-ticas. Es más que probable que las poblacionesde las otras islas también dependan del mar, apesar de existir manantiales de agua dulce en elinterior, debido a su localización, mayoritaria-mente en la inmediata vecindad del mar, enzonas carentes de agua dulce.

Resulta sorprendente que la existencia deestas poblaciones de N. maura, calificables como“serpientes marinas” por el hábitat que ocupan ysu forma de vida, se produzca en costas atlánticas

Figura 3. Hembra adulta de N. maura en una playa del islo-te de Onza. Esta pequeña isla carece de poblaciones de anfi-bios y de manantiales estables de agua dulce, por lo que estapoblación depende exclusivamente del medio marino parasu alimentación. El ejemplar de la foto midió 1.021 mm delongitud total, por lo tanto es el de mayor tamaño registra-do en la Península Ibérica de esta especie.

Foto P. Galán


acantiladas, donde el efecto del mar es muy mar-cado (temporales frecuentes, fuertes variacionesde nivel con las mareas, etc.) y la transición entreel medio terrestre y el marino es relativamentebrusco. Resultaría más lógica su existencia en cos-tas mediterráneas, donde la transición hacia elmedio marino es menos marcada, especialmentea partir de poblaciones que habitan en ambientesde aguas salobres, como marismas o estuarios,donde de hecho se encuentra presente (Santos,2000, 2009), y además la densidad de las poblacio-nes de esta especie es mayor (Braña, 1998). Sinembargo, no existen datos de poblaciones adap-tadas a ambientes exclusivamente marinos enmedios mediterráneos, con la excepción de laantigua cita de Cabot & Olea (1978) enAndalucía. En otra especie emparentada, Natrix

tessellata, también se ha realizado una observa-ción de su presencia en una charca marina demarea en la costa norte de la isla griega de Creta(Van der Meijden & Chiari, 2006). Estos autores des-tacan el carácter excepcional de esta observación.

El tamaño del ejemplar medido en Onza es,además, el mayor registrado para la especie enpoblaciones ibéricas (Galán & Fernández, 1993;Braña, 1998; Santos, 2009). Es posible que estehecho se relacione con la mayor longevidad quepueden llegan a alcanzar en estos islotes, dondeexiste una menor abundancia de depredadoresterrestres que en tierra firme.

Para una especie adaptada a medios dulcea-cuícolas, como es N. maura, la posterior adapta-ción al medio marino debe suponer una serie deajustes en determinados mecanismos fisiológi-cos, dadas las marcadas diferencias ambientalesentre ambos medios (Spicer & Gaston, 1999; Willmeret al., 2009), como por ejemplo, la eliminación delexceso de sal en la dieta o la ausencia de aguadulce para beber, al menos durante una parte delaño (como parece suceder en la población deOnza). Resultaría muy interesante poder cono-cer cuáles son estos y cómo actúan en estaspoblaciones de N. maura.

AGRADECIMIENTOS: Deseo expresar mi agradecimiento aR. Ferreiro y M. Rúa, que muestrearon conmigo reptiles enalgunas visitas a las islas. Las numerosas observaciones deJ.J. Pino sobre las N. maura de las islas gallegas han sido degran utilidad, así como sus comentarios sobre el tema.También agradezco las observaciones cedidas por A. Barros,J.C. Noguera, A. Velando, C. Pérez y F. Carro. Los comen-tarios de G. Velo-Antón también han sido muy valiosos. Elestudio de estos reptiles insulares se ha realizado con el per-miso y la ayuda de la Xunta de Galicia, Consellería deMedio Ambiente, del Parque Natural de las Islas Cíes y delEspacio Natural de las Islas Ons (con anterioridad a 2002)y del Parque Nacional Marítimo-Terrestre de las IslasAtlánticas de Galicia (con posterioridad a 2002).

Figura 4. Hembra adulta de N. maura al pie de un acan-tilado del islote de Onza (parte inferior de la foto). Sucolor oscuro se confunde con el de las rocas, donde des-tacan los excrementos de gaviotas.

Foto P. Galán


REFERENCIAS

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Willmer, P., Stone, G. & Johnston, I. 2009. EnvironmentalPhysiology of Animals. (2ª ed.). Blackwell Science. Oxford.

La culebra viperina (Natrix maura) es unaserpiente que se distribuye por toda laPenínsula Ibérica, mitad sur de Francia, Suizay gran parte de Italia, así como por Túnez,

Argelia y Marruecos en África (Schleich et al.,1996; Santos, 2004). En la Península Ibérica esuna de las especies más abundantes (Braña,1997; Santos et al., 2002; Santos, 2004), y se encuen-

Comportamiento trepador de Natrix maura para capturarun ejemplar adulto de Hyla arborea

1 Cl. Las Acedas, 36 bis. 49321 Robleda. Zamora. C.e.: [email protected] 2 Departamento de Biología Animal y Ecología. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca.3 Tragsa. Carlos Latorre, 1. Entreplanta. 49017 Zamora.

Fecha de aceptación: 9 de octubre de 2012.Key words: predation, capture, Hyla arborea, Natrix maura, Zamora, Spain.

Gonzalo Alarcos1, Fabio Flechoso2, Ricardo Codesal3 & Miguel Lizana2


tra asociada a los medios acuáticos donde cap-tura sus presas que generalmente comprendenlarvas y adultos de anfibios, además de peces(Veridad & Escarré, 1976; Pleguezuelos & Moreno,1989; Braña, 1997; Santos et al., 2000; Santos, 2004).Posee un carácter oportunista en cuanto a suecología trófica, la cual está asociada a la dispo-nibilidad y abundancia de presas (Hailey &Davies, 1986; Pleguezuelos & Moreno, 1989; Santos et al.,2000). Además, se ha descrito que puede selec-cionar sus presas por su facilidad de captura,aunque éstas puedan ser raras en su hábitat(Santos et al., 2000, 2006). Este carácter oportu-nista le ha permitido integrar en su dieta amuchas especies de peces exóticos introducidasen nuestros ríos (Meijide, 1989; Gutiérrez-Estrada &Bravo, 1997; Santos, 2004; Santos & García-Cardenete,2005; Alarcos et al., 2009).

Se han descrito dos comportamientosbásicos de captura para N. maura (Hailey &Davies,1986): 1) la búsqueda activa se basa enla captura de las presas gracias a los estímulosquímicos que éstas emanan. Este comporta-

Figura 1. Ejemplar de N. maura capturando un indivi-duo de H. arborea entre tallos de enea.

Foto G. Alarcos Izquierdo miento generalmente se realiza mediantemovimientos lentos de la serpiente y en aguaspoco profundas; 2) la captura al acecho esutilizada generalmente por ejemplares adul-tos en toda la columna de agua, desde lasuperficie hasta el fondo. Además, se ha des-crito el acecho de presas con la mitad anteriordel cuerpo suspendido sobre el agua y la parteposterior sujeta a diversos sustratos de la ori-lla que le sirven de apoyo (Martorell, 1990).

El 27 de agosto de 2009, a las 21:15 h, seobservó en el arroyo de Almeida de Sayago(Zamora; 30T X: 243021; Y: 4573073; 777msnm) la depredación de N. maura sobre unejemplar de ranita de San Antonio (Hyla arborea)que se encontraba en el tronco de una enea(Typha sp.), durante el reposo mimético y diurnodel anfibio, a 120 cm sobre el suelo. Esta obser-vación en principio no es algo destacable ya queesta especie de serpiente consume una ampliadiversidad de anfibios, incluido H. arborea(Santos, 2004). El aspecto novedoso de esta obser-vación es que la captura se realizó sin el aguacomo medio de caza y a cierta altura del suelo(Figura 1). Esto es llamativo ya que siempre secita este comportamiento de caza ligado directa-mente al agua (véanse ejemplos en Santos, 2004).

Aunque esta observación se puede incluirdentro de la estrategia de búsqueda activa,cabe resaltar que este comportamiento hasido descrito en N. maura para medios acuá-ticos de poca entidad utilizando el agua comozona de campeo. En este sentido suponemosque la serpiente, quizás forzada por la sequíaque estaba sufriendo su medio, se vio obliga-da a adaptar su comportamiento de capturade forma independiente del agua, trepando ysiguiendo el rastro químico que producía elejemplar de H. arborea.

Por tanto nuestra nota describe un compor-tamiento de caza alternativo, dentro del descri-


REFERENCIAS

Alarcos, G., Alvarez-Collado, F., Flechoso, M.F., Madrigal, J.& Lizana, M. 2009. Peces exóticos de la familiaCentrarchidae, un peligro para Natrix maura. Boletín de laAsociación Herpetológica Española, 20: 95-97.

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Vericad, J.R. & Escarré, A. 1976. Datos de alimentación deofidios en el Levante sur ibérico. Mediterránea, 1: 5-33.

The European pond turtle, Emys orbicularis,is the only species of the family Emydidaethat appears in northern Africa. In Moroccois represented by the subspecies E. orbicularisoccidentalis, which is very scarce and relegated

RESUMEN: Se describe un caso de microftalmia bilateral en un neonato de Emys orbicularisoccidentalis en Marruecos.

to the more humid bioclimatic stages (Bons &Geniez, 1996). In the Ifrane National Park aneonate of this species was found showingbilateral microphthalmia (Figure 1a). Themicrophthalmia is the presence of a small eye

Microophtalmia in Emys orbicularis occidentalis: report of a case

Institute of Aquatic Ecology and Department of Environmental Science. University of Girona, Campus Montilivi, Faculty of Sciences.17071 Girona. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 15 de octubre de 2012.Key words: congenital malformation, Morocco, neonate, turtle.

Daniel Escoriza

to como activo, que puede llegar a desarrollarN. maura en momentos en los que el agua, suelemento y el de la mayoría de sus presas, desa-parece. Esta observación demuestra de nuevo la

gran versatilidad y el carácter oportunista deesta especie, lo que le permite adaptarse a la dis-ponibilidad de sus presas (Santos, 2004) e inclu-so a condiciones carentes de agua.


Figure 1. Details of the head of E. orbicularis occidentalisneonates from Ifrane National Park (Morocco). (a) Individualshowing bilateral microphtalmia. (b) Normal phenotype.Figura 1. Detalles de la cabeza de neonates de E. orbicu-laris occidentalis procedentes del Parque Nacional deIfrane (Marruecos). (a) Individuo mostrando microftal-mia bilateral. (b) Fenotipo normal.

Fotos D. Escorizaa

b

in the orbit, which may contain most of thenormal internal structures. This congenitalmalformation has been described occasio-nally in reptiles, for example in the snakeElaphe moellendorfii (Mader, 1996). Regardingto the family Chelonia, it has been describedin the genera Testudo and Trachemys (Lawton,1997, 2006). This anomaly could be associatedwith inadequate conditions during incuba-tion or nutritional deficits during oogenesis(Merchán & Martínez-Silvestre, 1999). This speci-men was observed actively crawling on theground in late September, near a permanentpond located at 1509 masl, and showed noescape behavior. After handling, it was relea-sed. In the permanent pond I captured sevenneonates of similar size which showed noanatomical malformations, and two adultfemales in good physical conditions.Compared with neonates bearing a normalphenotype, this specimen also showed aslightly more elongated snout (Figure 1b).The presence of other anomalies in splanch-nocranium are usually associated withmicrophthalmia (Lawton, 1997).

ACKNOWLEDGEMENTS: To an anonymous revie-wer whose comments have helped to improve a pre-vious version of this note.

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Merchán, M. & Martínez-Silvestre, A. 1999. Tortugas de España.Antiquaria. Madrid.

El Bosque Atlántico es considerado unade las 25 regiones de elevada biodiversidaddel planeta (Myers, 2000). En esta región, losremanentes de vegetación original alberganmás del 60% de todas las especies terrestresdel planeta, ocupando menos del 2% de lasuperficie terrestre, aún cuando solamentequeda entre el 7 y 8% de los bosques origina-les (Leal & Câmara, 2006). En Paraguay está pre-sente la porción más continental del BosqueAtlántico y se le denomina Bosque Atlánticodel Alto Paraná (BAAPA) (Cartes, 2006).

Para conservar los últimos remanentes deeste bosque se requiere de grandes esfuerzos,que incluyen el registro de información paraobtener estimativas confiables sobre la diver-sidad de especies. En este contexto, los anfi-bios son considerados buenos indicadores dediversidad y de calidad ambiental (Heyer etal., 1994; Azevedo-Ramos, 1998). Muchas de suspoblaciones están declinando en variasregiones del planeta (Young et al., 2001), indi-cando esto la importancia de monitorear lastendencias de este grupo. En el BosqueAtlántico de Brasil se han descrito desapari-ciones de anfibios considerados anterior-mente abundantes (Heyer et al., 1988; Weygoldt,1989; Eterovick et al., 2005).

Un total de 85 especies de anfibios sonconocidas en Paraguay (Brusquetti & Lavilla,2006; Brusquetti et al., 2007; Céspedez & Motte,2007; Brusquetti & Lavilla, 2008; Airaldi et al., 2009;

Brusquetti & Netto, 2009; Kolenc et al., 2011), de lascuales 51 especies se distribuyen en el BAAPA(Brusquetti & Lavilla, 2006; Airaldi et al., 2009). Encuanto a reptiles, la riqueza de especies sigueaumentando; hasta el presente se reconocen162 especies (Cacciali et al., 2007, 2011; Motte et al.,2009; Passos et al., 2010).

En el área de reserva para parque SanRafael, una de las principales unidades desti-nadas a la conservación del Bosque Atlánticoen Paraguay, se registraron 33 especies deanfibios y 27 especies de reptiles (Motte &Núñez, 2002). En este trabajo, se presentan lariqueza y composición de las especies deanfibios y reptiles en una pequeña reservaque forma parte del parque San Rafael,aportando datos sobre la historia natural delas especies registradas.

El trabajo fue realizado en la ReservaKanguery, un área de 21,04 km2 de super-ficie localizado en el distrito de Alto Verá,al norte del Departamento de Itapúa(UTM 21J 621068 E / 7066872 S). Estareserva se encuentra en la cuenca alta delrío Tebicuary, una zona de BosqueAtlántico muy próxima a la transición conel Chaco Húmedo (Dinerstein et al., 1995),con dos tipos de ambientes bien definidos:bosques y pastizales naturales, rodeadospor áreas de uso agropecuario (Figura 1).La altitud varía de 125 a 210 msnm y exis-ten varios cursos de agua, como el Arroyo

La herpetofauna de un fragmento de Bosque Atlántico en elDepartamento de Itapúa, Paraguay

Departamento de Biología, FACEN-UNA, San Lorenzo, Paraguay. Agencia Postal Campus/UNA (San Lorenzo) C.C. 1039 – 1804.C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 25 de junio de 2012.Key words: amphibians, reptiles, distribution, richness, anurans, hotspot area.

Karina Núñez

Distribución

Bol. Asoc. Herpetol. Esp. (2012) 23(2)

reserva. Las trampas pozo fueron ubicadastanto en el bosque como en el pastizal. Seutilizaron baldes de 20 L, espaciados 15 mentre sí, dispuestos en un cuadrado (cuatrobaldes formaron un conjunto de trampaspozo). Se instalaron cinco conjuntos detrampas pozo dentro del bosque y dos con-juntos en el pastizal, aproximadamenteequidistantes. Las trampas fueron revisadascada 24 h. Todos los animales avistados uoídos (en el caso de anuros) fueron registra-dos y fotografiados. La identificación taxo-nómica se realizó mediante la revisión decaracteres externos de los adultos, con laliteratura disponible para los géneros pre-sentes en Paraguay. Fueron colectados comomáximo tres individuos por especie para for-mar la colección testigo de la reserva, conpermiso de colecta científica de la Secretaríadel Ambiente Nº 13 / 08. Los ejemplaresfueron depositados en el Museo Nacional deHistoria Natural del Paraguay.

Tras 11 meses de monitoreo en el área,fueron encontradas 26 especies de anfibios y

48

Figura 1: (Izquierda) Bosques y pastizales naturales en la Reserva Kanguery. (Derecha) Localización de la reserva en elDepartamento de Itapúa, Paraguay.

Kanguery, de gran caudal y de fondo areno-so, y otros de menor caudal y de fondopedregoso, además de varias lagunas deinundación temporal.

Para el registro de datos fueron realizadasvisitas mensuales, con duración media decinco días de muestreo, en el periodo com-prendido entre julio de 2008 y mayo de2009. Las actividades principales se iniciabanaproximadamente a las 10 h, prolongándosehasta cerca de las 23 h en la estación de vera-no, para registrar la actividad de las especiesdiurnas y nocturnas. El equipo de observado-res estuvo compuesto por dos personas, siem-pre con el mismo observador principal. Losmétodos utilizados fueron la búsqueda activavisual y auditiva (Crump & Scott, 1994) y la ins-talación de trampas pozo habilitadas durantelos días de muestreo.

Se recorrieron los senderos disponiblesen el área, los caminos de acceso y otrospequeños caminos internos, tanto dentro debosques como de pastizales. También fueronrecorridos varios tramos de los arroyos de la

Foto K. N

úñez


Tabla 1. Especies de anfibios y reptiles registradas por mes en la reserva Kanguery durante el periodo comprendi-do entre julio de 2008 y mayo de 2009. El número de individuos se refiere a una cantidad aproximada de indi-viduos registrados en el área. BAAPA: especies cuya distribución se restringe a esta ecorregión en Paraguay.

Especies registradas

ANUROSFamilia HylidaeDendropsophus minutusDendropsophus nanusDendropsophus sanborniHypsiboas albopunctatusHypsiboas cainguaHypsiboas faberHypsiboas ranicepsItapotihyla langsdorffiiPhyllomedusa azureaScinax fuscomarginatusScinax fuscovariusScinax nasicusScinax squalirostrisTrachycephalus typhoniusFamilia LeptodactylidaeLeptodactylus fuscusLeptodactylus gracilisLeptodactylus mystacinusLeptodactylus ocellatusFamilia LeiuperidaePhysalaemus albonotatusPhysalaemus cuvieriFamilia CycloramphidaeOdontophrynus americanusFamilia BufonidaeMelanophryniscus devincenziiRhinella azaraiRhinella ornataRhinella schneideriFamilia MicrohylidaeElachistocleis bicolorLAGARTOSFamilia AnguidaeOphiodes sp.Familia GymnophtalmidaeCercosaura ocellataFamilia ScincidaeMabuya dorsivittataFamilia TeiidaeTeius oculatusTupinambis merianaeFamilia TropiduridaeStenocercus caducusANFISBéNIDOSFamilia AmphisbaenidaeLeposternon microcephalumSERPIENTESFamilia DipsadidaeAtractus thalesdelemaiAtractus reticultatusHelicops infrataeniatusPhilodryas aestivaPhilodryas patagoniensisThamnodynastes hypoconiaFamilia ElapidaeMicrurus corallinusFamilia ViperidaeCrotalus durissusRhinocerophis alternatusBothropoides diporus

> 100> 100

1> 100> 100

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B, PPPPPBPBPPP, DP, DPB

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B, PB, P

B, P

B, PB, PBP

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ago. 08

sep. 08

oct. 08

nov. 08

dic. 08

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feb. 09

mar. 09

abr. 09

may. 09

Nº Individuos BAAPA

Uso de hábitat:Bosque (B),Pastizal (P),Domiciliar (D)

Meses de monitoreo


17 especies de reptiles,pertenecientes a seis ynueve familias respecti-vamente (Tabla 1; Figura2). Considerando lariqueza conocida para elpaís, esto representa el31% de la riqueza deespecies de anfibios y el11% de la riqueza deespecies de reptiles.Además, están represen-tadas el 51% de las espe-cies de anfibios que sedistribuyen en el BAAPAy cuatro especies de anfi-bios y dos de reptiles quesólo se distribuyen enesta ecorregión enParaguay (Tabla 1).

En el mes de febrerose registró el mayornúmero de especies deanfibios (18 especies) yen julio el menor núme-ro (cinco especies). En elcaso de los reptiles, elmes en el que se reportómayor número de espe-cies fue noviembre.Septiembre fue un messin registros (Tabla 1).Gran parte de estosregistros ocurrieron anteso después de las lluvias.Ocho especies fuerondetectadas a través de lastrampas pozo (cuatro deanfibios y cuatro de rep-tiles), de las cualesMelanophryniscus devin-

Figura 2: Algunas de las especies de anfibios y reptiles registradas en la reservaKanguery en el periodo comprendido entre julio de 2008 y mayo de 2009.(a) P. azurea, (b) S. squalirostris, (c) Leptodactylus gracilis, (d) M. devincenzii, (e)Rhinella azarai, (f ) Ophiodes sp., (g) A. reticulatus, (h) B. diporus.

Fotos K. N

úñez

a b

c d

e f

g h


cenzii y Mabuya dorsivittata fueron detectadosexclusivamente a través de este método.

En cuanto a la preferencia de hábitat, sieteespecies fueron registradas sólo en el bosque y24 especies fueron registradas únicamente enlos pastizales (Tabla 1). Las demás especies nomostraron preferencias. Cercosaura ocellata fueregistrado en una única ocasión, en la sede dela reserva Kanguery. También en el área domi-ciliar fueron registrados Scinax nasicus, Scinaxfuscovarius y Bothropoides diporus.

Los anuros que vocalizaron durante casitodo el periodo de monitoreo fueronDendropsophus minutus, Dendropsophusnanus, Hypsiboas raniceps y S. fuscovarius, aun-que su actividad fue marcadamente mayoren los meses de calor, asociada a los días conprecipitaciones. Hypsiboas albopunctatus,Phyllomedusa azurea, Leptodactylus fuscus,Physalaemus albonotatus, Physalaemus cuvieriy Rhinella schneideri tuvieron marcada activi-dad sólo al inicio de la primavera, a partir deoctubre y noviembre. Al final del verano, lasespecies que dominaron los coros de las agrega-ciones reproductivas fueron Hypsiboas cainguay Scinax squalirostris.

Dos especies de anfibios registrados enesta reserva están catalogadas como amenaza-das. M. devincenzii, registrada en este estudiopor segunda vez en el país, y por primera vezen el Departamento de Itapúa (Núñez, 2011),se encuentra bajo la categoría “En Peligro” anivel regional (Lavilla et al., 2004), y debido a lareciente confirmación de su presencia en elpaís, aún no fue incluida en ninguna catego-ría a nivel local. En los países en los que sedistribuye (Brasil, Argentina y Uruguay) estáseriamente amenazada por la destrucción desu hábitat (Zanella et al., 2007). A nivel localItapotihyla langsdorffii se encuentra en la cate-goría “En Peligro de Extinción” según

Resolución 2243 / 06 de la Secretaría delAmbiente y “Vulnerable” según el trabajo deMotte et al. (2009). A nivel regional está lista-do dentro de la categoría “PreocupaciónMenor”, a pesar de reconocerse que enParaguay está seriamente amenazado por lapérdida de hábitat (Aquino et al., 2004). Estasdos especies, además de Hypsiboas faber, seencuentran exclusivamente en el BAAPA(Brusquetti & Lavilla, 2006; Airaldi et al., 2009;Núñez, 2011).

Los reptiles considerados amenazados anivel local son C. ocellata, catalogado como“Amenazada de extinción” según Resolución2242 / 06 de la SEAM y “Vulnerable” segúnMotte et al. (2009), y Micrurus corallinus,catalogado como “Vulnerable” (Motte et al.,2009), de distribución exclusiva en la ecorre-gión BAAPA. Leposternon microcephalum,Atractus reticulatus y Helicops infrataeniatusson consideradas especies con DatosInsuficientes a nivel local (Motte et al., 2009).

La importancia de la conservación deeste remanente de Bosque Atlántico en laregión oriental de Paraguay, de poco más de20 km2 de superficie, está demostrada porlos valores de riqueza y representatividad dela herpetofauna de Paraguay, además de quela reserva alberga especies de anfibios y rep-tiles endémicas de Bosque Atlántico en elpaís y listadas en categorías de amenaza anivel local y regional.

AGRADECIMIENTOS: La Asociación GuyraParaguay financió este trabajo a través de los fondosproveídos por World Land Trust y World WildlifeFund. Colaboraron con el trabajo de campo, apo-yando al investigador principal, V. Martínez, N.Mujica, C. Paradeda, G. Eckert, R. Delgado, C.Rodríguez, D. Espínola, J. Cáceres, R. Sánchez, L.López y S. Centrón.


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Timon lepidus es el lacértido, junto conPodarcis hispanica, más ampliamente distri-buido en Castilla y León, aunque existenalgunas zonas en Palencia, norte de León,extremo oriental de Valladolid y noreste deSegovia donde disminuye el número de citas,seguramente debido a una falta de prospec-ción (Ortiz-Santaliestra et al., 2011).

En la mayor parte de su área de distribu-ción se comporta como un generalista quepuede ocupar hábitats muy diversos (Mateo,2011), salvo en el norte peninsular y zonas demontaña, donde sólo está presente en losenclaves más secos, en zonas rocosas y pedre-gosas (Masó & Pijoán, 2011).

En ocasiones, su límite septentrional dedistribución en la Península Ibérica se ajustaa la frontera entre las regiones bioclimáticasMediterránea y Eurosiberiana, como ocurreen el norte de la provincia de León (Ortiz-Santaliestra et al., 2011). Aquí T. lepidus ocupa lasáreas con mayor insolación (Mateo, 2011). Enestas zonas de contacto la disponibilidad derefugio, principalmente grietas en rocas degran tamaño, puede llegar a ser un factorlimitante de la densidad de las poblaciones(Masó & Pijoán, 2011; Mateo, 2011).

En cuanto a sus preferencias altitudinales,T. lepidus se puede encontrar desde el niveldel mar hasta 2.320 ó 2.400 msnm enGranada (Benavides et al., 2001; Pleguezuelos &Feriche, 2003). En el Sistema Central normal-mente se encuentra entre 400 y 900 msnm,

aunque ha sido citado a 1.980 msnm (Mateo,2011; Ortiz-Santaliestra et al., 2011). En losPirineos alcanza cotas de 1.300 msnm (Masó& Pijoán, 2011), y asciende hasta 1.300 msnmen la Cordillera Cantábrica (Salvador, 1985;Mateo, 2011), aunque la mayoría de las obser-vaciones se producen en este territorio pordebajo de 1.000 msnm (Mateo, 2011). En laparte leonesa del piedemonte de la CordilleraCantábrica la mayoría de las observaciones seproducen entre 1.000 y 1.100 msnm (véasepor ejemplo Sanz & Arriola, 2012).

El 27 de junio de 2012 observamos unejemplar adulto de T. lepidus (posiblementemacho) (Figura 1) en la cumbre del PicoMoro (Aleje, León, UTM 10 x 10 km: 30TUN24), a 1.779 msnm, que utilizaba comorefugio un acúmulo de grandes piedras que

Límite altitudinal para Timon lepidus en el noreste de León

1 Cl. El Esguilo, 4. 24878 Fresnedo de Valdellorma. León. C.e.: [email protected] ArtiaNatura. Cl. Mediodía, 9. 24800 Cistierna. León.

Fecha de aceptación: 20 de septiembre de 2012.Key words: new altitudinal limit, NE León, N Spain, Timon Lepidus.

Tomás Sanz1 & Mónica Novo2

Figura 1: Ejemplar de T. lepidus observado en el NE deLeón a 1.779 msnm.

Foto M. Novo (ArtiaNatura)

53

When investigating ecological traits of the her-petofauna in a large area or in a specific habitat,establishing the information on species geographicdistribution is the first step to estimate abundancesand changes in populations and to determine con-servation priorities (Heyer et al., 2003; Sillero et al., 2005).

RESUMEN: El litoral noroccidental de Portugal presenta importantes características que influyen enlas comunidades de herpetofauna. Al margen de pasados muestreos nacionales en el ParqueNatural Litoral Norte (PNLN), hasta la fecha no se han realizado estudios detallados sobre la dis-tribución de anfibios y reptiles. Se representaron registros procedentes de trabajo de campo yobservaciones bibliográficas, y la riqueza específica, en cuadrículas 1 x 1 km usando una mallaUTM. Se analizaron también las principales amenazas para las especies presentes en el PNLN. Seregistraron doce especies de anfibios y cinco de reptiles, añadiendo 15 nuevas cuadrículas UTM10 x 10 km y 35 nuevas cuadrículas 1 x 1 km al último atlas de la herpetofauna portuguesa. Seconsidera a la actividad turística y a la expansión urbana como las principales amenazas.

Iberian herpetofauna distribution is influen-ced differently by two bioclimatic regions: (1)the Atlantic region in the northern part of theIberian Peninsula coming down in the northeastuntil the Mondego river and further souththrough the Portuguese coast; and (2) the

Herpetofauna distribution and species richness in theLitoral Norte Natural Park, Portugal

Centro de Investigação em Ciências Geo-Espaciais (CICGE). Universidade do Porto, Faculdade de Ciências. Rua Campo Alegre, 687.4169-007 Porto. Portugal. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 30 de octubre de 2012.Key words: amphibians, reptiles, atlas, species richness, Litoral Norte Natural Park.

Cátia Matos


sustentaba una placa informativa colocada porun club local de montañismo. Esta cita suponeun nuevo límite altitudinal para T. lepidus en laCordillera Cantábrica.

AGRADECIMIENTOS: B. Durán, de ArtiaNatura, nosacompañó en la jornada de campo. Un revisor anónimohizo oportunos comentarios que mejoraron la calidaddel manuscrito.

REFERENCIAS

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Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>


Mediterranean region in the rest of the peninsu-la except in high altitude areas in the CentralSystem (Rivas-Martínez, 2005; Sillero et al., 2009).Both regions present different herpetologicalcommunities whereas the northern and westernpart of the Iberian Peninsula shows the highestlevels of endemism (Loureiro et al., 2008; Sillero et al.,2009). The northwestern coastal area of Portugal,influenced by the Atlantic climate, showsimportant ecological features and particularhabitats that contribute to amphibian and repti-les high species richness (Almeida et al., 2001;Loureiro et al., 2008; Sillero et al., 2009). Two majortypes of habitats can be distinguished in thisarea: wetlands represented by estuaries andponds (temporary or not) and dry habitatsrepresented by sand dunes (ICNB, 2007).Unfortunately, knowledge on herpetofauna eco-logy is still poorly informative in this region.Habitat loss and fragmentation due to urbanexpansion and pressure from construction com-panies are known to be the main factors affec-ting coastal habitat conservation in northernPortugal, contributing as well to amphibian andreptile species decline (Loureiro et al., 2008). TheLitoral Norte Natural Park (LNNP) is a recentprotected area on the coastal seashore that triesto combine biodiversity conservation andhuman activities. Herpetological studies pre-viously published for the LNNP area (Crespo &Oliveira, 19889; Godinho et al., 1999; Gomes et al., 2002;Malkmus, 2004; ICNB, 2007; Loureiro et al., 2008) con-firmed the presence of eight amphibian species:Salamandra salamandra, Lissotriton boscai,Discoglossus galganoi, Pelobates cultripes, Bufobufo, Bufo calamita, Hyla arborea and Pelophylaxperezi. As for reptiles (Godinho et al., 1999; Malkmus,2004; ICNB, 2007; Loureiro et al., 2008), six specieshave been recorded: Timon lepidus, Lacertaschreiberi, Podarcis hispanica, Podarcis bocagei,Natrix maura and Natrix natrix. These publica-

tions combine herpetofauna presence in theLNNP area in 5 x 5 km and 10 x 10 km UTMsquares maps: detailed surveys and maps on spe-cies distribution in the park are nonexistent.Due to the small area of the LNNP, current geo-graphic information presented on the latest atlas(10 x 10 km UTM squares) is not an useful scalefor the official park workers (Godinho et al., 1999;Malkmus, 2004; Loureiro et al., 2008). Minor scalemaps for species presence and richness can berequired for settling up accurate conservationmeasures locally. The main goals of this studywere (1) to collect systematic information on the

Figure 1: (a) Location of the study area in Portugal.(b) Study area with 1 x 1 km UTM squares; each square isassociated with its number. Local administrative limits(dark grey) are represented as well as the limits of the LitoralNorte Natural Park (striped area).Figura 1: (a) Localización del area de estudio en Portugal.(b) Área de estudio con cuadrículas UTM 1 x 1 km; cadacuadrícula está asociada con su número. Se representan loslímites locales administrativos (gris oscuro), así como loslímites del Parque Natrual Litoral Norte (área rayada).

a

b

55


spatial distribution of amphibians and reptilesusing Geographic Information Systems; (2) todetermine high species diversity areas; and (3) toidentify possible threats to the herpetofauna pre-sence in the LNNP.

The LNNP extends along 16 km of coastof northern Portugal, between the Neiva riverand Apulia village, and covers approximately88.90 km2: 76.53 km2 is marine territory andthe remaining 12.37 km2 is inland area (41°3'to 41º2'N / 8° 5' to 8º4'W) (Figure 1). Thepark is integrated into the Litoral NorteNatura 2000 site (PTCON0017), classifiedunder the European Directive nº 92 / 43 /EEC. The LNNP is located between theDouro and Minho landscapes levels (ICNB,2007), being the maximum altitude 20 masl.Cávado estuary is present in the south of thepark, the Neiva river in the north and thereare small streams that drain directly into thesea. The LNNP presents a marine climatecombined with an Atlantic front, with anannual rainfall average of 1500 mm / year(ICNB, 2007). The coast of Esposende munici-pality is a typical example of northernPortugal coastline. Forests of Pinus pinastercombined with Atlantic decalcified fixeddunes (Calluno-Ulicetea) can be found alongthe area of the park (Gomes et al., 2002).

Nineteen surveys were performed betweenNovember 2008 and July 2009, plus two othersporadic surveys in the winter of 2010. Severalmethodologies were used: (1) transects distri-buted along the different habitats present inthe LNNP, in all periods of the year during dayand night using visual encounter survey sam-pling methods. If rocks or trunks were encoun-tered along the transect these were turned insearch of specimens; (2) prospection at amphi-bian breeding sites with dip net and (3) acous-

tic monitoring in water bodies located in thestudy area (Heyer et al., 2003). Species geographicposition was collected with a portable GPS. Inaddition, for each individual, species, sex, deve-lopmental stage and habitat were recorded. Theanimals captured for identification were imme-diately released in the same place. The studyarea was surveyed using 44 1 x 1 km UTMsquares as a reference grid (Figure 1). Observedspecies distributions, as well as species richnessmaps for amphibians and reptiles, were combi-ned into a georeferenced 1 x 1 km UTM grid(Geographic coordinate system: WGS84)using ArcGis 9.3 (ESRITM, Redlands, California,USA, 2009) (Figure 1). Species observations werecompared with the latest herpetofauna distri-bution data compiled in the atlas of Portugueseherpetofauna (Loureiro et al., 2008).

Overall, 81 records were obtained in thisstudy: 58 records for 12 amphibian species and23 records for five reptile species (Appendix 1).These records added 15 new 10 x 10 km UTMsquares and 35 new 1 x 1 km UTM squares tothe last atlas of Portuguese herpetofauna(Loureiro et al., 2008; Appendix 1; Figure 2).

Considering amphibians, the most regis-tered species were: S. salamandra, P. cultripes,H. arborea, and P. perezi. Observations ofLissotriton helveticus and Alytes obstetricans arenew for the LNNP area (Loureiro et al., 2008).

Pleurodeles waltl is present in the inlandand southern parts of Portugal and extendsthe distribution to the northwest along thecoastline, resulting in a U-shaped distribution.The LNNP is the northwest limit known forthis species (Matos et al., 2010). P. waltl larvaewere found on a sand-hill drain directly con-nected to the sea, at Cepães. Despite P. waltldistribution being mostly Mediterranean, theLNNP shows conditions for this species pre-


Figure 2: Amphibians and reptiles species distribution in Litoral Norte Natural Park at a 1 x 1 km UTM squares (grey squares).Figura 2: Distribución de las especies de anfibios y reptiles en el Parque Natural Litoral Norte en cuadrículas UTM 1 x 1 km(cuadrados grises).


sence. Possibly, the presence of sand dunesand several temporary ponds distributed alongthe north side (north of Cávado estuary) pro-vide an arid microclimate for P. waltl.

S. salamandra is a species widely distributedin northern Portugal (Loureiro et al., 2008). Thisstudy increases its known distribution range,which is highly fragmented along the seacoast (Loureiro et al., 2008). In the LNNP thisspecies was found around temporary pondsand grasslands located within pine forests. Itwas also detected in sand dunes nearbyBarrelas stream.

L. boscai is an Iberian endemic species,already registered in the LNNP area (ICNB,2007). However, one new 10 x 10 km UTMsquare is added to its distribution for the nor-thern coast of Portuguese area (NG10). Thisurodele was observed in an irrigation systemnear Regos (South) stream and in Barrelasstream, here in syntopy with L. helveticus.

L. helveticus has its distribution limited towestern Europe. In the northwest of Portugal,small and dispersed populations are known tobe located in Oceanic climate zones, and theLNNP is not an exception. The nearest obser-vations are within 20 km from the study areato the North in the Lima river and to theNortheast in Barcelos (Loureiro et al., 2008). In thepark, this species was detected in Barrelas stream.This study contributes with a new 10 x 10 kmUTM square for its distribution (NG10)(Loureiro et al., 2008).

A. obstetricans is a species that shows acontinue distribution in the north ofPortugal, except on the coastline (Loureiro etal., 2008). This study shows the first record inthe park for A. obstetricans and also adds anew 10 x 10 km UTM square (NG10). Inthe LNNP this anuran was observed vocali-sing in the sand dunes near Barrelas stream.

D. galganoi occurrence in northernPortugal is fragmented. Along the northern seacoast, the closest points to Minho nucleipopulations are the Mindelo populations inVila do Conde (Loureiro et al., 2008). D. galganoihas already been described for the LNNP areain humid depressions in sand dunes (Malkmus,2004; ICNB, 2007); in this study this species wasfound on a sand-hill drain in Cepães.

P. cultripes has a distinct distribution inPortugal: continuous from the interior to thesouth of the Tejo river and then fragmentedalong a restrict zone of the coastline (Loureiroet al., 2008). The northern populations showan isolated distribution compared to ParqueNatural de Corrubedo y Porto do Son (southGaliza) populations (Galán et al., 2010; Loureiroet al., 2008). In the LNNP, P. cultripes is a com-mon species. It was found in Outeiro andBarrelas streams as well as in sand dunes inthe north of the Cávado river. Furthermore,its presence was also registered in the southin a temporary pond and in grasslands inFão. However, the closest records of this spe-cies are at least at 20 km far from the park,representing this another isolated nuclei(Loureiro et al., 2008).

Pelodytes spp. is distributed in Portugalfrom the South (Algarve region) to the Northfollowing the coast (Loureiro et al., 2008).Distribution updates previously made repor-ted the LNNP as the new northwest limit forthis genus (Matos et al., 2010). This anuran wasfound vocalising in a temporary pond located ina sand-hill with P. pinaster in Fão (Esposende).Previous species records from the atlas ofPortuguese herpetofauna were located 20 kmto the South (Mindelo, Vila do Conde).

B. bufo occurs continuously along thenorthern coast line of Portugal. This speciesis common in the LNNP, occupying all habi-


tat types, from water bodies during the bree-ding season to sand dunes outside this period(ICNB, 2007). During this study, B. bufo wasobserved in pine forest areas near the Neivariver and in humid sand-hill drains. A new10 x 10 km UTM square is added to thePortuguese atlas (NG10) (Loureiro et al., 2008).

B. calamita distribution along the shore ofthe northern coast is fragmented (Loureiro etal., 2008). Its presence was detected in sanddunes close to Barrelas streams and in sand-hill drains in Cepães. The closest record fromthe LNNP is in Lima basin 10 km to theNorth, constituting new information on thespecies distribution both for the LNNP andPortuguese atlas (NG10) (Loureiro et al., 2008).

H. arborea distribution along thePortuguese northern coast line exhibits a signi-ficant discontinuity. The highly fragmenteddistribution of the species appears to be defi-ned with few isolated nuclei, being Póvoa deVarzim populations the closest points to the

Cávado river records (Loureiro et al., 2008).Already detected in the LNNP (ICNB, 2007),H. arborea individuals were recorded in theNeiva river, Barrelas stream and Cávado estuary.

P. perezi is abundantly distributed throu-ghout the Portuguese territory (Loureiro et al.,2008). In the LNNP, individuals were recordedin all types of water bodies, mainly to the northof the Cávado estuary. Nevertheless, a new 10x 10 km UTM square is added to P. perezinational distribution (NG10).

Regarding reptiles, T. lepidus and P. hispanicawere the most recorded species in this study(Figure 3).

T. lepiduspresents a regular distribution in nor-thern Portugal, which becomes more fragmentedwhen approaching to the coast line (Loureiro et al.,2008). Being a common species in the LNNP area,T. lepidus was observed in sand dunes and pineforest area. Despite being previously detected inthe park, a new 10 x 10 km UTM square is addedto its national distribution (NG10).

Figure 3: Species richnessdistribution for amphi-bians and reptiles in theLitoral Norte NaturalPark at a 1 x 1 km UTMgrid. Each square hasrepresented the totalnumber of species for eachgroup.Figura 3: Distribución dela riqueza de especies paraanfibios y reptiles en elParque Natural LitoralNorte en cuadrículasUTM 1 x 1 km. Cadacuadrícula representa elnúmero total de especiespara cada grupo.

Figure 4: Typical habitats in the Litoral Norte Natural Parkwhere amphibians and reptiles can be found. (a) Imagecorresponding to the Barrelas stream; (b) view of the coas-tal area with dunes located to the north of the Cávado river.On the edge of this area we can find forests with P. pinasterdominated by Acacia spp. shrubs.Figura 4: Habitats típicos en el Parque Natural LitoralNorte donde anfibos y reptiles pueden ser encontrados.(a) Imagen correspondiente al arroyo Barrelas; (b) vista delárea costero con dunas localizado en el norte del ríoCávado. En el límite de esta área se pueden encontrar bos-ques con P. pinaster dominados por arbustos de Acacia spp.


L. schreiberi is an Iberian endemic specieswith a continuous distribution in the northof the Tejo river (Loureiro et al., 2008). Despitethe continuous appearance, L. shreberi popu-lation nuclei are highly fragmented. It hasalready been described for the LNNP area,though this species was only observed once inCávado estuary (Brito et al., 1998).

P. bocagei is an Iberian endemic species witha strict Atlantic climate distribution (Sillero et al.,2009; Loureiro et al., 2008). This species occupiesthe northwest zone of Portugal from Espinhoto Minho, in certain areas in sympatry withP. hispanica. P. bocagei was observed on sanddunes areas in Belinho and Cávado estuary.

P. hispanica distribution in northernPortugal is almost continuous, except in seve-ral squares along the coast (Loureiro et al., 2008).This lizard was commonly observed on wallsboth to the north and south of the Cávadoestuary. These walls were located in sanddunes, pine forests, urbanised and agricultu-re areas. These observations have contributedto expand the distribution of this species byadding new 10 x 10 UTM squares (NG10,NF19). The identification of P. hispanicamorphotype was not assessed.

N. natrix distribution is wider in the Northcompared to the South. Its presence in thecoast line is fragmented and confined towetlands (Loureiro et al., 2008). It has already beendetected in the Cávado estuary where it wasfound during this study (Godinho et al., 1999).

Both amphibian and reptile species are pre-sent in the north and south of the Cávado river(Figure 3) and we may consider the north of theestuary the area showing higher species richness.

Amphibian species are distributed along thecoastline focusing within small and large waterbodies with preference to Regos, Barrelas eOuteiro streams. Open habitat areas that include

sand dunes, dunes ridges, sand dunes shrubs andsand humid depressions, combined with agricul-tural areas and pine forests, provide a landscapemosaic for amphibian high diversity. Amphibianspecies resilient to salinity like P. perezi andH. arborea are also present in small tracks of coas-tal wetlands, including marshlands (Figure 4).Reptiles had greater diversity around the estuaryareas and in Belinho sand dunes zone. Althoughthe results for reptile are hardly conclusivebecause of the low number detected, the occu-pation of certain habitats is evident. These speciesoccupy forest areas that include dune shrub with

a

b


P. pinaster and Quercus robur, together with agri-cultural and urbanized areas (Figure 4).

In the future, the relationship between thefactors involved in the decline of the herpetofau-na at the LNNP and species abundance and dis-tribution will be analysed. Nevertheless, severalpotential threats can be pointed for the studyarea: (1) fragmentation and habitat loss, buil-ding construction for touristic purposes and thealteration of the habitats are among the maincauses. It seems to be a negative attitude towardswetlands (swamps and ponds), thus beingturn into landfill drains (Ferreira & Crespo, 2003);(2) pollution, mainly from agrochemicals.Several drain ditches present eutrophication sig-nals that can compromise the presence of herpe-tofauna; (3) introduction of exotic species. Forexample Acacia spp. occupies a vast area in thepark. Furthermore, Procambarus clarkii presencewas detected in the Neiva river mouth andCávado estuary; (4) habitat disturbance: seaso-nal tourism is a worrying threat since this distur-bance in coastal areas is elevated during the tou-rist season (ICNB, 2007). Despite the numerousprohibitions, dunes are a fragile and exposed tar-get. Reptile species are specially affected duringthis season since many are reproducing. This

period can be important in terms of public awa-reness not only for the presence and importanceof herpetofauna, but also for the natural valuesin the LNNP, since it is necessary to work froman integrated and holistic perspective (Almeida etal., 2001; Storfer, 2003; Ferreira & Crespo, 2003; Cunha,2004; Cabral et al., 2005).

Overall, 17 species were identified in theLNNP, 12 of which were amphibian speciesand five were reptiles, representing respectively71% and 17% of the species present inPortuguese mainland. However, the presence ofherpetofauna along the northern coast is stillpoorly studied. In fact, more records betweenthe new and the previous limits are possible andfuture studies are important to define the distri-bution limits through the interior of the main-land (Matos et al., 2010). It is not possible to know,currently, if these new records correspond to aregression or a recent expansion process.

ACKNOWLEDGEMENTS: Thanks to the rangers of theLNNP, D. Ferreira and S. Velho for all the help providedduring the study and to N. Sillero for helping in the fieldand for reviewing the manuscript. Also, to M.A. Carreterofor reviewing and adding valuable comments.

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Durante un muestreo en la provincia dePalencia (Castilla y León) el 12 de agosto de2009, se localizó una hembra de lagarto verde(Lacerta bilineata) en el municipio de Pedrosade la Vega (UTM [European Datum 1950]:30TUN50;X: 358518;Y: 4703664; 890msnm). El ejemplar se estaba termorregulandocuando fue observado y los detalles de la colo-ración externa indicaban que se encontrabafuera del periodo reproductor. La observación seprodujo entre la vegetación ribereña (Populus sp.,Alnus glutinosa y Rubus spp.) que cubría las ori-llas de una charca cercana a una carretera local.La charca se encontraba completamente rodea-da por cultivos de maíz, siendo la única zonahúmeda y con vegetación natural en un radioamplio de terreno. Prospecciones en pequeñasmanchas aisladas de robledal y zonas húmedassituadas a la misma latitud en Palencia ofre-cieron en todo caso resultados negativos parala presenciade esta especie.

Las poblaciones de lagarto verde más cerca-nas conocidas se encuentran aproximadamen-te a 30 km en línea recta en las zonas monta-nas de la Cordillera Cantábrica, y tan sólo enel Sistema Ibérico (Soria) se encuentra en locali-dades más sureñas que ésta (Barbadillo, 2002).Así, es importante resaltar que el hábitatdonde se localizó el ejemplar objeto de la pre-sente nota dista mucho de ser el característicode la especie, que muestra una marcada prefe-rencia por los bosques caducifolios, comorobledales (Quercus robur, Quercus petraea yQuercus pyrenaica) o hayedos (Fagus sylvatica),y prados y herbazales húmedos.

Otras especies de reptiles tales como laculebra viperina (Natrix maura) han sido yalocalizadas en la cuadrícula indicada. Noobstante,esta única cita sobre la presencia deL. bilineata obliga a suponer un origen incier-to: suelta deliberada, dispersión –aunquedudosa- desde las poblaciones de origen (Fox et

Ampliación del área de distribución de Lacerta bilineata en Palencia

Departamento de Biología Animal. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca. C.e.: [email protected]

Fecha de aceptación: 20 de octubre de 2012.Key words: green lizard, population, isolation, Palencia.

Andrés Rodríguez-Pereira, Pablo García-Díaz & Miguel Lizana


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Herpetológica Española (2ª impresión). Madrid.Fox, S.F., McCoy, J.K. & Baird, T.A. 2003. Lizard social beha-

viuor. Johns Hopkins University. Baltimore, USA.

al., 2003), o posiblemente la existencia de unapoblación relicta a causa de la intensificaciónde la agricultura y de la desaparición de loshábitats óptimos. Por todo ello, así como por

su aislamiento, este dato tiene un importanteinterés biogeográfico, y sería interesante elestudio más detallado de la distribución de estaespecie en la provincia de Palencia.

Aunque la herpetofauna de Marruecos esuna de las mejor conocidas de África, la infor-mación existente sobre la historia natural ycorología de muchas especies en este país esmuy limitada. Este es el caso de la serpiente ver-miforme de Argelia (Myriopholis algeriensis(Jacquet, 1895)) y la culebra de las casas(Lamprophis fuliginosus (Boie, 1827)), dos inte-grantes de la fauna marroquí de afinidad bioge-ográfica muy diferente y con un escaso núme-ro de registros (Bons & Geniez, 1996). En el pre-sente trabajo se presentan nuevos datos sobre ladistribución de cada especie al tiempo que sehace una revisión de las anteriormente conocidas,

reflejándolas en cuadrículas UTM 10 x 10 km,presentándose asimismo los datos obtenidosdurante varios muestreos sobre otras especiesde anfibios y reptiles marroquíes.

La situación taxonómica de M. algeriensisaún hoy está pendiente de una aceptacióngeneralizada. Antiguamente era consideradocomo una subespecie de Leptotyphlopsmacrorhynchus (Hahn & Wallach, 1998), siendoelevado a la categoría de especie comoLeptotyphlops algeriensis (Trapé, 2002) y poste-riormente incluido en el género Myriopholis(Adalsteinsson et al., 2009). Considerado biogeo-gráficamente como una especie sahariana (Bons

Nuevas localidades de Myriopholis algeriensisy Lamprophis fuliginosus,y otras citas herpetológicas, en Marruecos

1 Cl. Teatro, 12. 29680 Estepona. Málaga. C.e.: [email protected] Cl. Carrera San Agustín, 24. 2ºA. 18300 Loja. Granada. 3 Asociación Herpetológica Granadina. Avda. Granada, 30-B. 18213 Jun. Granada.4 Avda. Italia 5. 2º D. 11205 Algeciras. Cádiz.5 Departamento de Geografía y Ordenación del Territorio. Universidad de Zaragoza. Pedro Cerbuna, 12. 50009 Zaragoza.6 Departamento de Herpetología. Sociedad de Ciencias Aranzadi. Zorroagagaina, 11. 20014 Donostia-San Sebastián. Gipuzkoa7 AHEMUR. Cl. Redón, 8. 3º C. 30800 Lorca. Murcia.8 Hotel Patricia. 11312 Torreguadiaro. Cádiz.9 Cl. Poniente, 1. 26510 Pradejón. La Rioja.

Fecha de aceptación: 30 de Julio de 2012.Key words: Myriopholis algeriensis, Lamprophis fuliginosus, distribution, amphibians, reptiles, Morocco.

Juan A.M. Barnestein1, Luis García-Cardenete2, 3, Francisco Jiménez-Cazalla4, Aitor Valdeón5, 6,Eduardo Escoriza7, 3, Gabriel Martínez, Javier Benavides3, José L. Esteban3, Javier Fuentes3,

Agustín Ramírez8, Javier Álvarez9 & Inma Jaén-Velázquez1

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Para ver Anexos ir a <http://www.herpetologica.es/publicaciones/>


& Geniez, 1996), su distribución comprendedesde el norte de Mauritania hasta el sur deTúnez, así como desde el norte de Mali hasta elnoreste de Niger (Trapé, 2002; Geniez et al., 2004;Padial, 2006). No existen registros de este ofidiopara el Sáhara Occidental, aunque se conoceuna localidad a 27 km al oeste de Aïn Ben Tilicercana a la frontera mauritano-saharaui enterritorio de Mauritania (Geniez et al., 2004). Fuecitado por primera vez para Marruecos en laactual región de Guelmin-Smara (Pasteur & Bons,1957; Bons & Geniez, 1996) y existen referencias en

el Anti Atlas, a lo largo del Valle del Draa y JbelOuarkziz , Mhamid, Valle del Dadés , al sur ysureste del Jbel Sarhro, Taouz y Llanura deTizgarhine, con sólo 11 localidades para laespecie en todo el país hasta 1990 (Bons, 1967;Destre et al., 1989; Le Berre, 1989; Bons & Geniez,1996; Schleich et al., 1996; Herrmann & Herrmann,2003; Fekhaoui, 2006). Posteriormente vuelve a sercitada en Tinherir (Harris et al., 2010) y BeniYatti (Barata et al., 2011). Todas las citas se dan enel piso bioclimático sahariano con inviernostanto fríos como templados.

El 15 de octubre de 2007 se halló unejemplar en la zona de Meski (30R UA72;970 msnm) al sureste de Errachidia en pisobioclimático sahariano con invierno frío(Figura 1a). El ejemplar no superaba los 220 mmde longitud total y mostraba los caracterestípicos de esta especie (Figura 1b). La locali-dad donde fue detectado es una zona antropi-zada formada por un grupo de huertas y pal-merales en el fondo de un estrecho valle, leve-mente encajada en el curso del Oued Ziz. Elejemplar se hallaba bajo una roca al borde deuna parcela de regadío con cierto grado dehumedad bajo la misma.

El estatus de L. fuliginosus ha sido reciente-mente revisado por Kelly et al. (2011), propo-niendo la rehabilitación del binomio Boaedonfuliginosus. Esta especie, de afinidad etiópica,presenta una distribución que abarca la mayorparte del África subsahariana y el sudoeste de laPenínsula Arábica (Schleich et al., 1996). En elsudoeste de Marruecos y Sáhara Occidentalrepresenta uno de los mejores ejemplos de lapersistencia de fauna tropical al norte del des-ierto del Sáhara (Bons & Geniez, 1996). Ocupauna estrecha franja que va desde el interior dela provincia de Taroudant hacia la costa, conti-nuando hasta El Aioún (Sáhara Occidental). Secita por primera vez para Marruecos en el cabo

Figura 1: (a) Distribución de M. algeriensis enMarruecos. Malla UTM 10 x 10 km. Las cuadrículasamarillas corresponden a las citas previamente conocidas.La cuadrícula verde indica la nueva localidad descrita enel presente trabajo. (b) Ejemplar adulto de M. algeriensishallado en las cercanías de Meski.

Foto J.A.M. Barnestein

a

b


Juby-Tarfaya (Boulenger, 1893) y hasta 1992 solose conocían nueve localidades en tres zonasseparadas: una más amplia en la cuenca deloued Souss entre su desembocadura y la locali-dad de Aoulouz, otra en El Outia y la ya nom-brada Tarfaya. Igualmente es citada en los alre-dedores de El Aioún en territorio del SáharaOccidental (Bons, 1967; Le Berre, 1989; Mellado &Mateo, 1992; Valverde, 1992; Bons & Geniez, 1996;Geniez et al., 2004; Fakhaoui, 2006). Con posteriori-dad vuelve a ser citada en el extremo surocci-dental del Antiatlas (Escoriza, 2010) con dos citasen la provincia de Tiznit.

El 23 de marzo de 2008 fue hallado unejemplar atropellado en las cercanías de SidiIfni (29R LN85; 32 msnm), en el interior deun valle con vegetación macaronésica en susladeras y pequeños huertos y algunas casas enla zona baja. El piso bioclimático es árido coninviernos cálidos. El ejemplar, de aproximada-mente 1.000 mm de longitud total, presentabauna coloración uniforme marrón-grisáceoclaro, con irisaciones no muy intensas, y zonaventral blanco brillante (Figura 2b). Estaobservación, junto a las citadas en Escoriza(2010), aportan localidades intermedias en lafranja del litoral oceánico entre la desemboca-dura del Oued Souss y El Outia (Figura 2a),tal y como sospechan Bons y Geniez (1996),aunque a falta de más datos no es posible pre-cisar si existe una continuidad real entre lasactuales poblaciones conocidas.

OTRAS CITAS HERPETOLóGICAS

Las observaciones anteriores se han efectua-do en el marco de un conjunto de muestreos rea-lizados entre los años 2004 y 2011 en Marruecosy Sáhara Occidental (Barnestein et al., 2010) con elobjeto de mejorar el conocimiento de la herpe-tofauna norteafricana. En el transcurso de estas

prospecciones se obtuvo un total de 387 observa-ciones de siete especies de anfibios (n = 114 citas)y 50 de reptiles (n = 295 citas) que aportan datospara 155 cuadrículas UTM de 10 x 10 km(Anexos 1, 2 y 3). Muchas de las observacionesque se aportan complementan la distribuciónhasta ahora conocida para la mayoría de las espe-cies reseñadas. A continuación se comentan cier-tos datos relevantes, bien por la escasez de regis-tros, bien por ser nuevas localidades destacablesen la distribución de alguno de los taxones. Seutiliza el género Bufo en espera de una revisiónexhaustiva y clarificadora de la totalidad del

Figura 2: (a) Distribución de L. fuliginosus en Marruecos.Malla UTM 10 x 10 km. Las cuadrículas amarillascorresponden a las citas previamente conocidas. La cua-drícula verde indica la nueva localidad descrita en el pre-sente trabajo. (b) Ejemplar adulto de L. fuliginosus halla-do muerto en la carretera. Cercanías de Sidi Ifni.

Foto L. García-Cardenete

a

b


género (Frost et al., 2006; Carretero et al., 2011; Pyron &Wiens, 2011), Trapelus mutabilis es asignadoactualmente a Trapelus boehmei (Wagner et al.,2011), Uromastyx acanthinura nigriventris hasido recientemente propuesto como especie(Wilms et al., 2009), algunos trabajos apuntan queAcanthodactylus lineomaculatus sería una subes-pecie de A. erythrurus (Harris et al., 2004; Fonseca etal., 2009) y Böhme & de Pury (2011) proponenque Scutophis moilensis sea designado con elgénero Rhagerhis.

AnfibiosDiscoglossus scovazzi: Nueva localidad en

Aoulouz (29R NP89) en el Valle del Sous,donde este género parece tener su límitesuroccidental de distribución.Reptiles

Mauremys leprosa: Nueva localidad enOued Gbis (30R UV76).

Quedenfeldtia moerens: Endemismo marro-quí. Nueva localidad en Dfiliya, Jbel Mimount

(29R LN92) cercana a otras poblaciones cono-cidas (Bons & Geniez, 1996; Barata et al., 2011).

Ptyodactylus oudrii: Todos los registrosson nuevas localidades para la especie. Unejemplar hallado en Agni-n-Fad (29RNP88) representa una localidad aislada enlos límites de las planicies de la cuenca bajadel oued Sous. En Anou-n-Aït Yassine (29RNN21 y NN31) se halló en simpatría conTarentola boehmei y en Touroug (30RUV39) con T. deserti.

Saurodactylus fasciatus: Endemismomarroquí con una distribución limitada amenos de 40 localidades (Bons & Geniez, 1996;Harris et al., 2008; Harris et al., 2010; Barata et al.,2011). Un ejemplar observado junto a cultivosde secano en las proximidades de Taounate(30S UD52) amplía el límite oriental de ladistribución de la especie que anteriormentese citaba en Sefrou (Barata et al., 2011).

Stenodactylus petrii: Con sólo 14 localidadesconocidas en Marruecos, el hallazgo de un ejem-

Figura 3: Ejemplar juvenil de T. tangitanus. Fase concolor, sin ocelos.

Foto L. García-C

ardenete


poblaciones documentadas en Mehdya Plagey Sidi Boughaba (Mateo et al., 1995).

Spalerosophis dolichospilus: Endemismo delas zonas presaharianas y áridas de Túnez,Argelia y Marruecos (Bons & Geniez, 1996). Seamplían los registros para la especie con dosjuveniles hallados atropellados en Oumlil(29R LM57) y Aït Issa (29R PP96 y PP97).

Dasypeltis sahelensis: Considerado biogeo-gráficamente como un relicto de origen tropi-cal o etiópico (Bons & Geniez, 1996), el hallazgode un adulto atropellado al norte de la locali-dad de Dfiliya (29R LN92), en ambientemacaronésico, representa una nueva cita para elextremo occidental del Antiatlas, donde se con-centra el mayor número de citas conocidas (n = 9)(Bons & Geniez, 1996; Geniez & Guillod, 2003;Barnestein et al., 2010; Escoriza, 2010).

Natrix maura: Un nuevo registro en el ouedAssaka (29R LN80) en las cercanías de Laksabi,representa el límite occidental para la especie,correspondiente al oeste de la ciudad de Guelmin.

Scutophis moilensis: Nueva cita aislada enAdrar-n-Ouzmarzi (29R PP87 y PP88).

Bitis arietans: Ejemplo de fauna relicta de ori-gen tropical al norte del Sáhara. El hallazgo de unsubadulto recién atropellado en las cercanías deSidi Ifni (29R LN84) supone un nuevo registropara esta especie considerada rara en Marruecos,y amplía ligeramente el área de distribuciónsuroccidental de la especie hacia el norte.

AGRADECIMIENTOS: P. Geniez aportó amablementeinformación sobre la distribución e identificación de algu-nas especies. J.R. Esteve colaboró en el trabajo de campo.

plar junto al cauce del oued R’Mal al sudeste deMeski (30R UA82) amplía por el noroeste ladistribución de las poblaciones orientales marro-quíes fuera de la zona de grandes dunas (Bons &Geniez, 1996; Herrmann & Herrmann, 2003).

Trapelus mutabilis: Varias citas amplían ladistribución en el sur de la región de Meknes-Tafilalet.

Acanthodactylus dumerili: La localidad deTouroug (30R UV39) amplía su distribuciónnoroccidental en la provincia de Errachidia.Se encontró en sintopía con A. boskianus.

Mesalina rubropunctata: Considerada enMarruecos como una especie rara, se han obser-vado dos ejemplares en formación de reg al nor-oeste de Erg Chebbi (30R UV95) y un ejemplaren reg al sur de Oum El Alek (29R NN74)donde cohabita con Mesalina guttulata, si bienéste último es mucho más abundante.

Timon tangitanus: Doce localidades, todaspreviamente conocidas. En una de ellas, ZaouiaBen Smine (Cedral de Azrou), fue hallado unejemplar neonato de coloración dorsal unifor-me, careciendo completamente del típico patrónde ocelos de esta especie, presente en los demásejemplares observados en la zona (Figura 3).

Chalcides boulengeri: Un ejemplar juvenilobservado en el oued R’Mal (30R UA82)dentro del piso sahariano con inviernos fríos(Bons & Geniez, 1996).

Chalcides mionecton: Cinco observaciones.Un individuo encontrado en un alcornocal alsur de Kenitra (29S QT29), zona de distribu-ción de la subespecie nominal, presentabacinco dedos en las extremidades, al igual que

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The Carbonell's wall lizard, Podarcis carbonelliPérez-Mellado, 1981, is endemic to theIberian Peninsula. Originally described as asubspecies of Podarcis bocagei (Seoane, 1884)by Pérez-Mellado (1981), it was elevated tofull species rank more than 20 years later bySá-Sousa & Harris (2002), based on morpho-logical and genetic data. It ranges in the wes-tern part of the Iberian Peninsula (Sá-Sousa,1999, 2000, 2001, 2002, 2004, 2008; Sá-Sousa &Harris, 2002), South to the Duero river, with afragmented distribution across the CentralMountain Range. Then, it follows the wes-tern Atlantic coast of Portugal, splitting intoseveral isolated nuclei southwards. Finally,there is a highly separated range in Doñana, inthe south-western Atlantic coast of Spain. Itoccurs also in Berlenga island as a different subs-pecies (Vicente, 1985; Sá-Sousa, 2008): P. carbonelliberlengensis Vicente, 1985.

Pérez-Mellado (1981) assigned the terra typi-ca of P. carbonelli in the locality of Laguna de

RESUMEN: Podarcis carbonelli es una especie endémica de la Península Ibérica. Presentamos aquílos resultados de una serie de muestreos que indican una posible reducción de la densidadpoblacional de la especie en una de las zonas con mayor abundancia (La Nava de Francia,Salamanca). Muestreos realizados en 1998 en la misma zona mostraron abundancias superio-res. La explicación más plausible es que la reducción se deba a fluctuaciones poblacionales,aunque otras hipótesis no pueden ser descartadas.

San Marcos, near the village of La Alberca, inthe northern slopes of the Central MountainRange of Salamanca (Spain). This locality isoccupied by a well conserved Atlantic forest ofoaks (Quercus pyrenaica), and belongs to theNatural Park Batuecas-Sierra de Francia. In fact,in the Central Mountain Range, P. carbonellionly occurs in oak forests and their successionstages (Pérez-Mellado, 1998). Therefore, this spe-cies is distributed in Salamanca province alongall the oak forests and succession stages of thenorthern slopes of the Central MountainRange West to the valley of the Alagón river(Sillero et al., 2005), which constitutes aMediterranean inclusion inside the Atlanticregion of southern Salamanca. Moreover,although Salamanca province belongs to thebasin of the Duero river (which runs along thenorthern plateau of the Iberian Peninsula), theAlagón river belongs to the Tajo basin (runningalong the southern plateau). The valley of theAlagón river is too hot for P. carbonelli, hampe-

1 Centro de Investigação em Ciências Geo-Espaciais (CICGE) da Faculdade de Ciências da Universidade do Porto. Rua do CampoAlegre, 687. 4169-007 Porto. Portugal. C.e.: [email protected]

2 Rua Nova do Seixo, 693. 4ºE/F. 4460-384 Senhora da Hora. Portugal.3 Rua Central Cidoi, nº765. Alvarelhos. 4745-058 Trofa. Portugal.4 Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos (CIBIO) da Universidade do Porto. Instituto de Ciências Agráriasde Vairão. Rua Padre Armando Quintas, s/n. 4485-661 Vairão. Portugal.

Fecha de aceptación: 19 de octubre de 2012.Key words: Spain, Lacertidae, Natural Park Batuecas-Sierra de Francia, conservation.

Neftalí Sillero1, Elena Argaña1, Cátia Matos1, Edna Correia2, Camilo Carneiro3 & Verónica Gomes4

Unexpected low population levels of Podarcis carbonelliin southern Salamanca (Spain)

Conservación


ring its expansion to the east of the CentralMountain Range (Pérez-Mellado, 1981, 1998).

In Salamanca, the density in the terra typicais higher than 30 000 ind / km2 (Pérez-Mellado,1998). In particular, populations of Laguna deSan Marcos and the nearby La Nava deFrancia can be considered as abundant. Infact, P. carbonelli can be common in suitablehabitats. The southern populations are ingeneral very small, but can be locally abun-dant (Sá-Sousa et al., 2009). In Portugal, it isonly considered abundant in the regions ofBeira Litoral (150 000 - 160 000 ind / km2:Pinhal de Cantanhede) and Douro Litoral(Sá-Sousa, 2004). In Berlenga island, Vicente &Barbault (2001) described a population den-sity of 200 000 - 400 000 ind / km2, depen-ding on the season of the year. In the DoñanaNational Park, is one of the most frequentlizards of the dunes (Sá-Sousa, 2004).

For all these reasons, the conservation sta-tus of P. carbonelli in Salamanca has beenconsidered wealthy. In fact, the IUCN con-

servation status of the species in Spain isLeast Concern due to its small distributionrange (Sá-Sousa, 2002). It is considered a decre-ase in its populations, but without majorproblems for the conservation of the species(Sá-Sousa, 2002). In Portugal, on the otherhand, it is classified as Vulnerable (Cabral et al.,2005) due to its small occurrence area andhighly fragmented populations, as well as tothe continuous decrease of its distribution,habitat quality, number of locations andnumber of mature individuals. However, itsglobal classification is Endangered due to itsextent of occurrence is less than 5000 km2, itsdistribution is severely fragmented, and thereis continuing decline in its extent of occu-rrence, in its area of occupancy, in the extentand quality of its habitat, in the number oflocations, and in the number of mature indi-viduals (Sá Sousa et al., 2009).

The population from La Nava de Francia(5 km far away from Laguna de San Marcos)can be considered as one of the most abun-dant populations in Salamanca (authors,unpublished data). However, during recentsurveys related with home range studies, wehave found a very important density reduc-tion. It is located in an unpaved pathwayalong an oak forest from the villages La Navade Francia to El Casarito (Figure 1). Thepathway borders a rocky area where Podarcishispanica tipe 1B is very abundant. The oakforest occupies 90% of the pathway; theremaining 10% corresponds to the rocky areaborder. The pathway is part of the officialtourist trips of the Natural Park of Batuecas-Sierra de Francia, and it is also used by cars,although in reduced numbers.

After finding a very low density of P. carbonelliin La Nava de Francia, we decided to surveythe pathway several times to confirm this

Figure 1: (a) Location of the study area in Salamancaprovince. (b) Aerial photography (PNOA project:www.pnoa.es) of the study area and track of the surveys. Figura 1: (a) Localización del area de studio en la pro-vincial de Salamanca. (b) Fotografía aérea (proyectoPNOA: www.pnoa.es) del área de estudio e itinerario delos muestreos.

a

b


matter. We included the rocky part in thesurveys in order to control if the low densityof lizards was common for all the species pre-sent in the locality, due to weather condi-tions. Thus, we performed 19 surveys in sixdays during the end of May and the begin-ning of June 2012. Each survey took formore than 2 h (in periods of maximum acti-vity) to 1 h (midday). The total longitude ofthe survey was 1650 m with a bandwidth of5 m. We began each survey in one extremeand finish in the other one. Then, we waited15 min, and began other survey from thefinal point to the initial one. In order toavoid performing the surveys always in thesame direction, we changed the directionafter two surveys. The position of each lizard(not only P. carbonelli, but also Psammodromus

algirus and P. hispanica) was recorded with aprofessional GPS (Trimble GeoExporer 2008HX), with an accuracy around 10 cm afterpost-processing.

In order to have a comparative reference,we used unpublished data from one of theauthors (NS), which performed six surveys inthe same area (only the unpaved pathway) in1998, with a similar longitude and band-width. Although the locations where notrecorded, we have the exact time of observa-tion. Therefore, we can calculate the numberof individuals sighted per survey and perhour. Unfortunately, in those surveys it wasonly recorded the presence of the two speciesbelonging to the genus Podarcis. For this reason,we do not present specific data for Ps. algirus.Also, as the rocky area was not included in

Survey Day

123456789

10111213141516171819

2012-05-272012-05-272012-05-282012-05-292012-05-292012-05-292012-05-292012-05-302012-05-302012-05-302012-05-302012-05-312012-05-312012-05-312012-05-312012-06-012012-06-012012-06-012012-06-01

Duration

12215910210416811810916613412064126111771361168671108

n

75913262015222114119198141381210

PCAR

0121033215022121001

PH

3104155511851411071245

PSA

437811127912401367511684

PCAR / h

0.000.381.180.580.001.531.650.720.452.500.000.951.080.780.880.520.000.000.56

PH / h

1.480.380.002.315.362.542.753.983.582.500.941.905.950.003.090.521.403.382.78

PSA / h

1.971.134.124.623.936.103.853.255.372.000.006.193.245.452.215.694.196.762.22

ALL / h

3.441.895.297.509.29

10.178.267.959.407.000.949.05

10.276.236.186.725.58

10.145.56

Table 1. List of surveys performed in 2012. It is indicated the day and duration (in minutes) of each survey, aswell as the total number of individuals (n) observed per survey and total number of records of P. carbonelli(PCAR), P. hispanica (PH), and Ps. algirus (PSA). The four last columns indicates the number of observations perhour, respectively for all the records (ALL / h) and per species (PCAR / h, PH / h, and PSA / h). Tabla 1. Lista de muestreos realizados en 2012. Se indica el día y la duración (en minutos) de cada muestreo, asícomo el número total de individuos (n) observado por muestreo y el número total de registros de P. carbonelli(PCAR), P. hispánica (PH), y Ps. algirus (PSA). Las cuatro últimas columnas indican el número de observacionespor hora, respectivamente para todos los registros (ALL / h) y por especie (PCAR / h, PH / h, y PSA / h).


these surveys (1998), all data from the rockyarea were excluded from the analysis, exceptits border with the pathway. We only provi-ded some data for comparative purposes.

In surveys performed this year (2012), werecorded a total number of 256 individuals(680 including the rocky area), correspondingto three species (P. carbonelli, P. hispanica, andPs. algirus). The number of individuals variedamong surveys, from 1 to 26, with a mean of13.47. The total number of individuals perspecies was: P. carbonelli, 27 (13 males and 13females, plus one undetermined); P. hispanica,92; and Ps. algirus, 137 (Table 1). The highnumber of observations from the rocky area(424 records) proved that P. hispanica wasactive during the surveys (Table 1). If we consi-der all species together, we observed 6.89 indivi-duals per hour; considering each species separa-tely (Table 1): P. carbonelli, 0.72; P. hispanica,2.36; and Ps. algirus, 3.80. The less frequentspecies was P. carbonelli.

In surveys performed in 1998, the totalnumber of observed lizards was 43: P. carbonelli,35 (13 males and 22 females, plus 2 subadults);and P. hispanica: 5. Per hour, this numberwas 5.53 (P. carbonelli plus P. hispanica) and4.56 only if P. carbonelli is considered (Table 2).

In one survey, nine specimens of P. carbonelliwere observed in one hour (Table 2). Here,the most abundant species was P. carbonelli.

Although the surveys were performed indifferent weather conditions (cloudy in thefirst days; very hot in the last days), the lowdensity of P. carbonelli may not be the resultof inactivity: the other two species were acti-ve and very abundant. Moreover, this decrea-se in the population is concordant with pre-vious studies (Sá-Sousa, 2002, 2008; Sá-Sousa et al.,2009) showing a continuous decline in itsextent of occurrence, area of occupancy,extent and quality of its habitat, number oflocations, and number of mature individuals.We propose several possible causes for thispopulation decrease:

1. Transformation of the habitat,namely of the unpaved pathway andsurrender oak forest: apparently, betweenthe two study periods, there have been nochanges or disturbances affecting the lands-cape structure such as logging, fires, newplantings, earthworks, or land develop-ment. This was confirmed by NaturalPark's protection police.

2. Natural population fluctuations: possi-ble, although more data are necessary. This is

Survey Day

123456

1998-06-171998-06-211998-06-221998-06-221998-06-241998-06-30

Duration

95651206060100

n

786769

PCAR

474569

PH

311000

PCAR / h

2.536.462.005.006.005.40

PH / h

1.890.920.500.000.000.00

ALL / h

4.427.383.007.006.005.40

Table 1. List of surveys performed in 1998. It is indicated the day and duration (in minutes) of each survey, aswell as the total number of individuals (n) observed per survey and total number of records of P. carbonelli(PCAR) and P. hispanica (PH). The three last columns indicate the number of observations per hour, respectivelyfor all the records (ALL / h) and per species (PCAR / h and PH / h). Tabla 1. Lista de muestreos realizados en 1998. Se indica el número y duración (en minutos) de cada muestreo,así como el número total de individuos (n) observado por muestreo y el número total de registros de P. carbone-lli (PCAR) y P. hispanica (PH). Las tres últimas columnas indican el número de observaciones por hora, respec-tivamente para todos los registros (ALL / h) y por especie (PCAR / h y PH / h).


supported by the strong dry period that is suf-fering the Iberian Peninsula during this currentyear (2012). However, we know that it was rai-ning in the study area during the previous weekto our surveys. P. carbonelli is highly dependenton humidity (Sillero & Carretero, in press).

3. Scientific collection: improbable, asthe species is not currently collected by her-petologists. This was also confirmed byNatural Park's protection police. Moreover,we did not see anyone catching animalsduring the fieldwork.

4. Human persecution: not probable,because the local human population is quitesensible to the lizards of the area. In fact, theyknow that the population is usually studiedby herpetologists.

In conclusion, we cannot provide a suc-cessful explanation of the decrease of thepopulation of P. carbonelli in the NaturalPark. More surveys outside this place (e.g.,Laguna de San Marcos) are necessary, as wellas a continuous monitoring in the followingyears. The current population density can bethe result of normal fluctuations, but weconsider more prudent to give the advice tothe Iberian herpetological community atthis moment.

ACKNOWLEDGEMENTS: Thanks to the Natural Park'spolice for providing us information about changes inthe study area. This work is supported by the projectHOUSE (PTDC/BIA-BEC/102280/2008) funded bythe Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT).

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junio del mismo año, dos veces consecutivas,de la captura de individuos adultos de lución(Anguis fragilis) por gallinas (Gallus gallusdomesticus) (Figura 1). Las mismas aves duran-te el mes de septiembre realizaron la captura deun ejemplar neonato de culebra lisa europea(Coronella austriaca).

Este tipo de observaciones han sido des-critas con anterioridad en otras especies, y eslógico suponer que ocurran con numerosasespecies de reptiles donde aparezcan los gatosdomésticos y las gallinas. Por ejemplo, en elGeneralife de Granada es común observargatos asilvestrados capturando ejemplares dePodarcis hispanica (J.R. Fernández-Cardenete, comunicación personal), y se hadocumentado con anterioridad la depredaciónsobre Timon lepidus (fotografía de A. Bermejopublicada en la contraportada del Boletín dela Asociación Herpetológica Española [2004];

No es desconocida la influencia que ejer-cen ciertas especies de animales domésticossobre los reptiles. Quizás el ejemplo másdocumentado, y del que se tiene mayor cons-tancia por su influencia negativa, hasta elpunto de inducir la extinción de poblacionesy especies insulares, sea el del gato doméstico(Felis silvestris catus) (Lowe et al., 2000). En estanota documentamos diversas observacionesde depredación de reptiles por animalesdomésticos.

El pasado mes de mayo de 2012, en las cor-tinas existentes dentro del núcleo urbano deRobleda (noroeste de Zamora; 29T X: 698990;Y: 4661869; 1018 msnm), fue observada ladepredación por parte de un gato de un ejem-plar adulto de lagartija de Bocage (Podarcisbocagei) y, días más tarde, la de un individuode lagarto verdinegro (Lacerta schreiberi). Mássorprendente fue la observación en el mes de

1 Cl. Las Acedas, 36 Bis. Robleda 49321. Zamora. C.e.: [email protected] Departamento de Biología Animal y Ecología. Universidad de Salamanca. Campus Miguel de Unamuno. 37007 Salamanca.

Fecha de aceptación: 30 de septiembre de 2012.Key words: predation, domestic animal, Lacerta schreiberi, Podarcis bocagei, Coronella austriaca, Anguis fragilis.

Nota sobre depredación de reptiles por gatos y gallinasGonzalo Alarcos1 & Fabio Flechoso2

Figura 1. G. gallus domesticus intentando engullir un ejemplar adulto de A. fragilis.

Foto G. Alarcos


Díaz-Ruiz & Ferreras, 2011) y A. fragilis (Ortiz-Santaliestra et al., 2011). Quizás los casos máspreocupantes son los efectos que puedencausar estos felinos sobre especies amenaza-das como algunas poblaciones insulares delagartos pertenecientes al género Gallotia(Afonso & Mateo, 2009).

Tal vez más sorprendente es la depredaciónque realizan las gallinas. El lución aparece en labibliografía como presa de otros reptiles, aves ymamíferos (véase Galán & Salvador, 2009). Cabedestacar que la lista de aves solo incluyen arapaces. No obstante, la tendencia de estas avesdomésticas a campear sobre herbazales y mon-tones de paja, donde los luciones son observa-dos frecuentemente en la zona, hace que seanencontrados más fácilmente. Nuestra observa-ción se realizó a primera hora de la mañana,momento en que la temperatura ambiente erabaja y por tanto pudo influir negativamente en

la respuesta de huida del lución, debido a queestos reptiles no se presentan activos a tempe-raturas inferiores a 12ºC (Barbadillo et al., 1999).La culebra lisa europea también es presa dediversas aves como el águila culebrera europea(Circaetus gallicus), águila perdicera (Aquilafasciata), busardo ratonero (Buteo buteo), agui-lucho cenizo (Circus pygargus) y cigüeña blan-ca (Ciconia ciconia) (Galán, 1998) pero en nin-gún caso se cita a la gallina como depredador.El hecho de que existe un dicho en la zona quedice “donde hay gallinas no hay culebras”demostraría que no se trata de un hecho aisla-do o de un comportamiento exclusivo de ungrupo de gallinas.

Una vez más, la existencia de animalesdomésticos asilvestrados cerca de poblacionesde reptiles puede suponer un impacto negativosobre las mismas, afectando e interfiriendo ensu dinámica poblacional natural.

REFERENCIAS

Afonso, M.O. & Mateo, J.A. 2009. Depredación por gatos deLagartos Gigantes de La Gomera, Gallotia bravoana(Sauria; Lacertidae). Boletín de la Asociación HerpetológicaEspañola. 20: 107-110.

Barbadillo, L.J., Lacomba, J.I., Pérez-Mellado, V., Sancho, V. &López-Jurado, L.F. 1999. Anfibios y reptiles de la PenínsulaIbérica, Baleares y Canarias. Geoplaneta. Barcelona.

Díaz-Ruíz, F. & Ferreras, P. 2011. Depredación de Timon lepi-dus por gato asilvestrado. Boletín de la AsociaciónHerpetológica Española, 22: 148-149.

Galán, P. 1998. Coronella austriaca (Laurenti, 1768). 364-375.In: Salvador, A. (coord.), Ramos, M.A., et al. (eds.),Fauna Ibérica. Vol. 10. Reptiles. Museo Nacional deCiencias Naturales. CSIC. Madrid.

Galán, P. & Salvador, A. 2009. Lución - Anguis fragilis. In:Salvador, A. & Marco, A. (eds.), Enciclopedia Virtual de losVertebrados Españoles. Museo Nacional de CienciasNaturales. Madrid. <http://www.vertebradosibericos.org/>[Consulta: 6 septiembre 2012].

Lowe, S., Browne, M., Boudjelas, S. & De Poorter, M. 2000.100 of the world´s worst invasive alien species. A selectionfrom the global invasive species database. The InvasiveSpecies Specialist Group (SSC), IUCN. Gland,Switzerland.

Ortiz-Santaliestra, M.E., Diego-Rasilla, F.J., Ayres, C. &Ayllón, E. 2011. Los Reptiles. Colección Naturaleza enCastilla y León. Caja de Burgos. Burgos.

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Aparece un nuevo atlas de distribución de los anfi-bios y reptiles, esta vez de la región de Languedoc-Roussillon y zonas limítrofes. Este libro tiene todos losingredientes para ser una buena obra de consulta paraherpetólogos, ecólogos y naturalistas. El área geográfi-ca alberga una notable riqueza de especies (19 anfibiosy 25 reptiles), y es de elevado interés biogeográfico porser región de contacto entre fauna mediterránea yeurosiberiana. Los dos autores son de reconocido pres-tigio y trayectoria en diferentes facetas desde la inves-tigadora a la fotográfica. Una rápida inspección dellibro confirma la excelente presentación, fotografías yelevado número de mapas elaborados. Un análisisdetallado demuestra que estamos ante una obramadura, de gran valor científico y que sobrepasa elconcepto de atlas por su elaborado análisis de losdatos. Todo el trabajo está basado en una base de datoscon información recogida durante 30 años por 1.893colaboradores y compuesta por más de 60.000 regis-tros de los cuales el 96% corresponde a localizacionesexactas georreferenciadas. La nomenclatura utilizadaestá actualizada con las últimas novedades taxonómi-cas. Las monografías de las especies autóctonas y acli-matadas cuentan con datos sobre identificación mor-fológica, sistemática, variación geográfica, ecología ybiología, distribución, y finalmente conservación, asícomo histogramas de distribución de citas por altitu-des y meses. Además, cada especie incluye un mapa dedistribución precisa con puntos GPS y otro con lamalla 10x7 km de mapas IGN a escala 1:50.000; ésteúltimo, aunque de larga tradición en Francia, es pocopráctico en relación a la malla UTM presente enmuchos atlas de distribución. Las fotografías corres-ponden en su mayoría a ejemplares observados en lazona y reflejan tanto detalles morfológicos como loshábitats donde los animales viven.

Gracias a la calidad de los datos recogidos, losautores avanzan en el libro algunos capítulos de graninterés. Destaca un estudio sobre la ocupación espa-cial y temporal de las especies en 2.594 puntos de


Les Amphibiens et les Reptiles du Languedoc-Roussillon et régions limitrophes. Atlas biogéographique.

RECENSIóN BIBLIOGRÁFICA (Contribución de Xavier Santos)

Autores: Philippe Geniez & Marc Cheylan. Biotope Éditions. 448 páginas. Idioma: Francés. Precio aprox. : 39 euros.

agua inventariados; la estrecha relación de los anfi-bios y algunos reptiles con estos frágiles hábitats hacede este capítulo una importante herramienta de ges-tión ligada a la conservación de las poblaciones. Otroaspecto interesante es el análisis del número de datosy esfuerzo de prospección aplicado sobre el territorioestudiado; el número de especies detectadas por cua-drícula es superior en aquellas con mayor número decitas, lo cual enfatiza la insuficiencia de informaciónen algunas zonas. También se aportan datos sobredieta, depredación, albinismo, melanismo,... y casosde mordedura por serpientes venenosas, siendo en sumayoría información inédita que, recogida en estaobra, demuestra una vez más la utilidad de crearbases de datos que registren información corológicay de historia natural. Los últimos capítulos estándedicados a describir los impactos, el estado de con-servación de las especies y las incertidumbres que estelibro no ha podido esclarecer. Es interesante el análi-sis sobre atropellos en carretera con resultados a nivelespecífico, mensual y anual. Además, cabe subrayarla propuesta de una lista roja para la región deLanguedoc-Roussillon, inspirada en las recomenda-ciones y criterios de la UICN.

La publicación reseñada corresponde a una obramoderna, bien elaborada y presentada, que será deconsulta obligatoria para todos aquellos que trabajanen la ecología y conservación de los anfibios y reptilesen Europa y la cuenca mediterránea. Además, la basede datos con que se ha elaborada el atlas es una herra-mienta imprescindible para desarrollar modelos denicho ecológico, predecir el impacto de amenazaspara los herpetos a escala local y, en general, analizarespacialmente las distribuciones de las especies y losfactores bióticos y abióticos que las delimitan. Endefinitiva, un excelente libro apoyado en una riguro-sa base de datos cuya periódica actualización permiti-rá en el futuro analizar los procesos que afectan a ladistribución de los anfibios y reptiles en esta parte dela cuenca mediterránea.

La Asociación Herpetológica Española agradece la ayuda prestadaen la revisión de los manuscritos a los siguientes especialisras:

Abel BermejoAdolfo Marco

Albert BertoleroAlbert Martínez- Silvestre

Albert MontoriAna Perera

Antigoni KaliontzopoulouAurelio Martín

César AyresDavid Buckley

Delfí SanuyDiego Ontiveros

Enrique AyllónEstrella Mociño

Fátima JorgeFernando Martínez-Freiría

Fernando OrtegaGuillem Pérez i de Lanuza

Guillermo Velo-Antón

Javier Diego RasillaJesús CaroJoan C. GuixJosé A. HódarJuan M. Pleguezuelos Juan P. González de la VegaJuan R. Fernández CardeneteLuís García-CardeneteMariano Cuadrado Miguel A. CarreteroMirco SoléMónica Feriche Neftalí SilleroPedro GalánRaquel RibeiroRicardo RequesVicente SanchoXavier BéjarXavier Parellada

NNORMASORMAS DEDE PUBLICACIóNPUBLICACIóN

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