Arrecifes coralinos mesofóticos: descubriendo aspectos...

Arrecifes coralinos mesofóticos: descubriendo aspectos clave de la vida coralina en las zonas del crepúsculoViviana I. Quiroga, Esteban Góngora, Fanny L. González, Trigal Magala Velásquez,

Ana María Galeano, Daniel Alfredo Sánchez, Juan Armando Sánchez

Arrecifes coralinos mesofóticos: descubriendo aspectos clave de la vida coralina en las zonas del crepúsculoViviana I. Quiroga, Esteban Góngora, Fanny L. González, Trigal Magala Velásquez,

Ana María Galeano, Daniel Alfredo Sánchez, Juan Armando Sánchez

Fotografía: Juan Armando Sánchez

44 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 18, 2015

Se llama comúnmente “zona del crepúsculo” a aquella porción marina de los arrecifes coralinos a los que llega menos del 1% de la luz que incide sobre la superficie del mar (figura 1). Su relieve tiene generalmente una fuerte pendiente y se encuentra entre los 30 y 200 m de profundidad. Dado que la exploración con buceo SCUBA se realiza por encima de los 30 m, y la explo-ración de profundidad, por debajo de los 200 m, esta zona del mar es, curiosamente una de las menos exploradas del planeta.

¿QUÉ SON LOS ARRECIFES CORALINOS MESOFÓTICOS?

Los arrecifes coralinos mesofóticos (MCE, por sus siglas en inglés) constituyen comunidades arre-cifales de profundidad ubicadas entre 30 y 200 m de la zona fótica (donde penetra la luz) [1]. Se caracterizan por ser una extensión directa de los ecosistemas arrecifales de aguas someras y es-

Viviana I. QuirogaBióloga, estudiante de maestría en Ciencias Biológicas en la Universidad de los Andes [email protected]

Esteban GóngoraEstudiante de Biología en la Universidad de los [email protected]

Fanny L. GonzálezBióloga, estudiante de maestría en Ciencias Biológicas en la Universidad de los Andes [email protected]

Trigal Magala VelásquezBióloga, estudiante de maestría en Ciencias Biológicas en la Universidad de los [email protected]

Ana María GaleanoEstudiante de Biología en la Universidad de los [email protected]

Daniel Alfredo SánchezBiólogo, estudiante de maestría en Ciencias Biológicas en la Universidad de los [email protected]

Juan Armando SánchezPh. D., profesor titular del Departamento de Ciencias Biológicas de la Universidad de los [email protected]

Arrecifes coralinos mesofóticos: descubriendo aspectos clave de la vida coralina en las zonas del crepúsculo

Figura 1. Un tiburón de arrecife (Carcharhinus perezi) se divisa, con luz natural, a 65 m de profundidad desde el arrecife mesofótico de Burbujas, en los bancos de Salmedina, CartagenaFotografía: Julio Andrade

Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 45

tán constituidos por corales escleractínios zooxantelados (figura 2), corales azooxantelados, macroalgas, esponjas y una amplia diversidad de microorganismos [2]. En comparación con los arrecifes someros, los MCE presentan una menor diversidad, en términos de composición de especies, pero comúnmente tienen mayores porcentajes de cobertura coralina (40-60%), siendo esta aproximadamente de 20% en las profundidades someras [1]. El factor abiótico limitante en los MCE es la baja disponibilidad de luz [3, 4], lo cual ha causado la evolución de adaptaciones morfológicas, el desarrollo de estrategias ecológi-cas de fotoaclimatación y aspectos intrínsecos del ciclo de vida de sus especies, que les han conferido éxito evolutivo a lo largo del tiempo [1, 5, 6].

Uno de los principales aspectos por los cuales se les ha conferido gran importancia a los MCE está relacionado con la denominada “hipótesis de los arrecifes de profundidad como refugio” (DRRH, por sus siglas en Inglés), propuesta por Glynn [7], y fundamen-tada en considerar que los MCE se ven menos impactados por eventos de estrés térmico que los arrecifes someros. Según la hipótesis DRRH, los arrecifes de profundidad representan un re-fugio vital de hábitats para un sinnúmero de peces, poblaciones que son fuentes y receptoras de larvas coralinas de especies someras (lo que significa que hay conectividad ecológica) e in-teracciones físicas y biológicas de la estructura trófica [3, 5, 8]. Adicionalmente, se ha observado que las amenazas antrópicas tienen bajo impacto sobre los MCE [9], lo cual ha llevado a afir-mar que esas comunidades arrecifales contribuyen al equilibrio dinámico entre los procesos de restauración y degradación; en conjunto, esto constituye un proceso de vital importancia para la biología de la conservación de los arrecifes coralinos [10].

Frecuentemente se piensa que los corales zooxantelados, debi-do a sus simbiontes fotosintéticos, restringen su distribución a aguas someras caracterizadas por presentar una alta intensidad lumínica. Sin embargo, se ha encontrado que estos dinoflagela-dos están presentes a lo largo de toda la zona eufótica1 marina, y que pueden realizar metabolismo fotosintético hasta en sitios con intensidades de luz cercanas al 1% [11]. La presencia de vida fotótrofa a tales profundidades responde a adaptaciones morfológicas y ecológicas tanto del organismo simbionte como del coral hospedero, que en conjunto han favorecido la sobrevi-vencia de las poblaciones coralinas mesofóticas.

¿QUÉ ADAPTACIONES TIENEN LOS ARRECIFES MESOFÓTICOS Y SUS ZOOXANTELAS?

Una de las adaptaciones observadas en el coral hospedero co-rresponde al desarrollo de morfologías planas (figura 3), carac-terizadas por maximizar el área que captura la luz disponible [1]; esto se relaciona con que el ángulo, la orientación y las propie-dades de reflectancia de la luz influyen en la cantidad de radia-

1 Zona donde se ha supuesto que no es posible la fotosíntesis debido a la escasez de luz.

ción fotosintéticamente activa que está disponible en el bentos [2]. Esta adaptación es un resultado de la plasticidad fenotípica, que se articula con un potencial cambio del genotipo de las zo-oxantelas a nivel de su fotofisiología, y conduce a mejorar la tasa fotosintética en condiciones de baja luminosidad [3]. No obstante, a pesar de esta disposición morfológica y de los rea-justes fotofisiológicos realizados, se ha observado una notable reducción de la tasa de calcificación, como resultado de la baja tasa fotosintética del simbionte. Autores como Lesser, Slattery y Leichter [3], Bessell-Browne, Stat, Thomson y Clode [12] y Nir y colaboradores [13] han propuesto que para contrarrestar esta disminución, algunos corales mesofóticos cambian su estrategia trófica, de modo que incrementan la tasa de heterotrofía con respecto a la de autotrofía, y en diversos casos llegan a sobre-vivir, en gran medida como resultado del consumo de zooplanc-ton. Esto se relaciona con el fenómeno de mezcla de masas de agua y su gran aporte de concentraciones de nutrientes que favorecen esta estrategia [10]. En casos particulares también se ha visto que los cloroplastos cesan su actividad autotrófica en condiciones de oscuridad [14].

Por su parte, al hacer referencia específicamente a las adapta-ciones de las zooxantelas simbiontes, se destaca que la mayoría de estas están enfocadas en cambios en la organización de su aparato fotosintético, lo cual tiene implicaciones en su función y conduce a procesos de fotoaclimatación a condiciones de baja radiación [3, 15, 16]. Un ejemplo de esto consiste en la con-centración de clorofila en áreas específicas, lo cual maximiza la absorbancia de la luz disponible. Esta estrategia ha sido ob-servada en las especies Montastraea cavernosa y Seriatopora hystrix [17]. Otra interesante adaptación consiste en la expresión que el coral hospedero hace de un sistema de proteínas, que in-crementa la actividad fotosintética del simbionte en condiciones de baja disponibilidad de luz, al promover la transformación de longitudes de onda cortas en largas para que puedan ser absor-bidas por los pigmentos de las zooxantelas. Esta adaptación es producto de procesos de coevolución, y se ha observado en la especie Leptoseris fragilis [3].

LOS CORALES NEGROS (ANTIPATHARIA): ACERCA DE ESTE HABITANTE DE LOS ARRECIFES MESOFÓTICOS

Los corales del orden Antipatharia (figura 4), comúnmente co-nocidos como corales negros, tienen una longevidad que puede comprender desde décadas hasta milenios [18]. Aunque tradi-cionalmente se han utilizado caracteres morfológicos para re-solver las relaciones filogenéticas entre los miembros del orden Antipatharia [19], recientes aproximaciones moleculares han probado ser muy útiles para este propósito [20] y han permitido clasificarlos como miembros de la subclase Hexacorallia [21], con 7 familias, 43 géneros y cerca de 235 especies [22, 23]. Tienen una distribución global [24], aunque constituyen una parte importante de la fauna bentónica en las zonas templadas


Figura 2. Corales escleractínios zooxantelados del género Scolymia, uno de los grupos más diversos en los arrecifes mesofóticos (Barú, Cartagena, 50-65 m)Fotos: Juan Armando Sánchez


[25] y presentan una alta diversidad y abundancia en aguas tro-picales y subtropicales [26, 27]. La forma de los corales negros puede variar entre árboles, plumas, arbustos, látigos y abanicos, y llegan a alcanzar alturas mayores a seis metros [21, 27].

A pesar de la importancia económica, religiosa y medicinal que han tenido estos corales para muchas culturas de todo el mun-do, su biología y ecología han sido poco estudiadas [28]. No obstante, las nuevas tecnologías y el creciente número de expe-diciones marinas han facilitado la acumulación de datos nuevos sobre estos organismos [29]. Los corales negros son conside-rados organismos preciosos, y por tal motivo son utilizados en la fabricación de joyas. Por esto, su estado de conservación en algunos lugares está amenazado, e incluso se encuentran in-cluidos en tratados internacionales que prohíben su comercio y distribución [30], como la Convención sobre el Comercio Inter-nacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (Cites, por sus siglas en inglés).

La mayoría de las especies viven en sustratos duros, como cres-tas de rocas, cantos rodados y paredes. El rol que juegan en la ecología bentónica; y particularmente como hábitat para otras especies, aún es poco comprendido. Se han observado inverte-

brados que viven entre los pólipos, incluidos cangrejos, estrellas, balanos, poliquetos y moluscos. Algunas colonias de corales ne-gros proveen refugio a un amplio rango de invertebrados y pe-ces; por lo tanto, su pérdida de cobertura podría también afectar los ensamblajes de invertebrados asociados [27]. La frágil es-tructura de las colonias del coral negro, su distribución en par-ches y su lento crecimiento hacen que este taxón sea vulnerable a los impactos antropogénicos, sobre todo a la sobreexplotación, y recientemente a las especies de corales invasoras, como el Carijoa riisei [31, 32].

Los corales negros son organismos cuya dieta se basa princi-palmente en el consumo de zooplancton [33]. Se cree que los organismos simbiontes (zooxantelas) no son esenciales para su nutrición. De esta forma, se asumió como regla general la caren-cia de dinoflagelados endosimbióticos, debido a la preferencia de estos corales por ambientes donde la poca luz disponible restringiría o impediría la realización de la fotosíntesis. A pesar de esto, algunos investigadores han encontrado la presencia del simbionte Symbiodinium en estos organismos, lo que pone de presente que tienen las características requeridas para el es-tablecimiento de una simbiosis de este tipo. Asimismo, varios autores han reportado la presencia de Symbiodinium del clado

Figura 3. Coral tipo plato Agaricia grahamae, típico coral formador de arrecifes en áreas arrecifales (Bajo Trompadas, 50 m, Barú, Cartagena)Foto: Juan Armando Sánchez


G y C en algunos corales negros en Indonesia y Hawái, a una profundidad de 10 a 396 metros [29, 34]. Es evidente que las zooxantelas no constituyen la única estrategia de nutrición y supervivencia de los Antipatharia, pero para algunas subespe-cies o poblaciones quizás sí lo representen. Por esta razón, es fundamental realizar más estudios con un amplio rango, tanto geográfico y de especies, como de muestreo [23].

OSTREOBIUM: ¿FUENTE DE DIVERSIDAD Y ORGANISMOS SIMBIONTES EN LOS ARRECIFES MESOFÓTICOS?

El género Ostreobium, caracterizado por ser uno de los más abundantes en todo el mundo, contiene las especies de algas endolíticas más comunes de los arrecifes coralinos del Atlántico y el Pacífico, y se considera el agente microerosionador más importante de esos ecosistemas, por participar en la disolución de partículas de carbonato de calcio en el agua que circunda a los arrecifes [35]. Asimismo, es extremista de poca luz, habita zonas de alta salinidad y se encuentra a grandes profundidades de la zona eufótica [36, 37].

Un aspecto que hace que Ostreobium sea responsable de gran parte de la bioerosión es que realiza este proceso en condicio-nes normales [38] o elevadas [39] de presión parcial de CO

2.

Para esto es fundamental que dicho aumento no genere efectos sobre la tasa fotosintética del organismo [40]. Por otra parte, sus especies tienen un amplio rango de morfologías y tama-ños y son un buen indicador del límite fótico, debido a su alta tolerancia a bajas disponibilidades de luz [41]. De igual forma, presentan amplia distribución; este es el caso de Ostreobium quekettii, especie que, como consecuencia de su alta tolerancia a los gradientes de temperatura, se encuentra desde el Ártico [42] hasta los trópicos [43], e incluso se ha reportado en lugares tan diversos como el mar Rojo [44]. En el contexto colombiano también existe el reporte de Ostreobium quekettii, como único registro del género, en el Atlántico [45].

Ostreobium se asocia directamente con los esqueletos de los corales, en general vive dentro del esqueleto [46], entre 5 y 30 mm del exterior [47], y entre las comunidades de algas endolíti-cas, domina las zonas más cercanas al coral. No recibe mucha luz, pues la mayoría es captada por las zooxantelas, pero aun así optimiza su captación al recibir longitudes de onda que no son absorbidas por las zooxantelas [48]. De hecho, puede ser fotoinhibida por altas concentraciones de luz. Adicionalmente, tiene adaptaciones como unidades fotosintéticas alargadas y aumento de la cantidad de clorofila, que le permiten capturar luz a unas menores intensidades lumínicas [49].

Figura 4. Corales negros (Antipatharia) de los arrecifes mesofóticos de Barú. Arriba (izquierda a derecha) Plumapathes pennacea y Rhipidipathes colombiana (especie endémica de Colombia). Abajo: Antipathes caribbeanaFotos: Juan Armando Sánchez


Existe evidencia que apoya la existencia de interacciones mu-tualistas entre diversas especies del género Ostreobium y los corales; estas se fundamentan en la capacidad de las algas de proveer fuentes de carbono a los corales, cuando estos experi-mentan eventos de blaqueamiento por altas temperaturas. Ade-más, el proceso parece ser altamente específico en cuanto a especie y/o ubicación [50]. Las algas de este género también tienen importancia durante los cambios de fase, ya que son dominantes en el inicio de la sucesión ecológica, tras un evento de blanqueamiento [51]. También se ha observado que se aso-cian con esponjas en el Caribe y el Mediterráneo [52].

Este género tiene una alta diversidad genética, determinada por la especie de coral y la profundidad a la que se encuentra [53]. Es así como en los últimos años, las técnicas moleculares han lo-grado revolucionar la taxonomía de las algas y están permitiendo descubrir nuevas especies [54], evidenciándose de esta forma un incremento en el registro de especies crípticas de algas [55]. Estas investigaciones se han favorecido con el uso de los sedi-mientos de ambientes arrecifales para el estudio de la presencia y diversidad de Ostreobium [56]. Análisis moleculares muestran que el género Ostreobium es genéticamente diferenciado de sus parientes más cercanos; esto hace que sus especies pertenez-can a su propio suborden, conocido como Ostreobidineae [57].

Recientes estudios demuestran que el género Ostreobium pue-de llegar a ser igual o más diverso que los corales con los que interactúa. Al igual que ocurre con la investigación de zooxante-las, Ostreobium requiere de mayores estudios a nivel genético, con el fin de evidenciar casos de especies crípticas o incorrectas determinaciones taxonómicas. Frente a este panorama, es fun-damental continuar con el análisis poblacional mediante el gran-diente de luz, profundidad y disponibilidad de nutrientes, para así incrementar el conocimiento ecológico disponible acerca de este género. Adicionalmente, es fundamental continuar investigando sobre Ostreobium en diferentes especies de coral (figura 5), con el fin de evidenciar posibles asociaciones específicas, tal y como ocurre en la interacción coral-zooxantela.

CONCLUSIONES

Debido a su importancia ecológica y económica, la comprensión de los aspectos clave de los arrecifes mesofóticos (ecología, fi-siología y diversidad de simbiontes, entre otros) constituye un área del conocimiento que requiere la inversión prioritaria de esfuerzos económicos e investigativos para su manejo y con-servación. Por ahora, la actual evidencia científica disponible sugiere que los corales mesofóticos (por ejemplo, figura 6) y sus simbiontes no presentan una única estrategia de adaptación

Figura 5. Coral tipo plato con manchas oscuras correspondientes a altas densidades de algas endolíticas del género Ostreobium (Bajo Octubre Rojo, Barú, Cartagena, 40-55 m). Arriba: Agaricia undata. Abajo: Agaricia fragilisFotos: Juan Armando Sánchez


evolutivamente exitosa, y está por determinarse si la presencia de simbiontes es inherente a todas las especies de Antipatha-ria. Adicionalmente, es necesario evaluar la importancia de las algas endolíticas del género Ostreobium como posibles simbion-tes de los corales de arrecifes mesofóticos, que contribuyen a que respondan a los efectos que tiene el cambio climático sobre sus endosimbiontes dinoflagelados. De esta manera, es funda-

mental promover la investigación en los arrecifes mesofóticos para incrementar el conocimiento disponible. Afortunadamente, el buceo técnico es cada vez más accesible con técnicas como el trimix (aire, oxígeno y helio) y los equipos recirculadores CCR (por sus siglas en inglés, closed circuit rebreather), con los cua-les se está haciendo exploración dentro de límites seguros hasta los 120 m (figura 7). •

Figura 6. Octocoral tipo lira, Ellisella schmitti, uno de los corales más abundantes en los arrecifes mesofóticos del mar Caribe (Octubre Rojo, Barú, Cartagena, 65 m)Foto: Juan Armando Sánchez


Figura 7. Buzos con equipo técnico CCR (Megalodon-InnerSpaceSystems- grupo Biommar, Uniandes), con el cual se han realizado las primeras exploraciones de los arrecifes mesofóticos de Colombia hasta los 100 m, gracias a la financiación de Colciencias y la Vicerrectoría de Investigaciones de UniandesFotos: Julio Andrade y Juan Armando Sánchez


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Arrecifes coralinos mesofóticos: descubriendo aspectos...

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