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I
Análisis del Efecto Antagonista que Ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria
bassiana Frente a Fusarium oxysporum; Revisión Sistemática
Díaz Imbreth Aida Luz y Santana Trillos Bellanis
Universidad de Santander
Facultad de Ciencias de la Salud
Bacteriología y Laboratorio Clínico
Valledupar
2020
II
Análisis del Efecto Antagonista que Ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria
bassiana Frente a Fusarium oxysporum; Revisión Sistemática
Díaz Imbreth Aida Luz y Santana Trillos Bellanis
Trabajo de Grado para Optar al Título de Bacteriólogo y Laboratorista Clínico
Directora
Rosangela Pérez Salinas
Magister en Microbiología Industrial
Universidad de Santander
Facultad de Ciencias de la Salud
Bacteriología y Laboratorio Clínico
Valledupar
2020
III
Página de Aceptación
IV
Primeramente, agradecerle a Dios por permitirnos llegar a este momento tan
importante en nuestras vidas, por la sabiduría e inteligencia que nos ha regalado y
sobre todo la fuerza y constancia de recorrer este camino tan difícil y bonito.
A nuestros padres por brindarnos la oportunidad de estudiar, porque sin ellos no
hubiese sido posible este logro, y por darnos fuerzas en nuestros momentos más
difíciles.
A nuestra directora Rosangela Pérez Salinas, por brindarnos sus conocimientos, apoyo
y guiarnos siempre por el camino de la investigación.
Finalmente, a la Universidad de Santander por formarnos como profesionales íntegros
e inculcarnos el servir a la sociedad.
V
Tabla de Contenido
Introducción………………………………………………………………………………
1
Objetivo…………………………………………………………………………………...
5
Metodología………………………………………………………………………………
6
Resultados………………………………………………………………………………..
10
Discusión………………………………………………………………………………….
20
Conclusión………………………………………………………………………………...
22
Referencia bibliográfica………………………………………………………………….
23
Anexos…………………………………………………………………………………..
30
VI
Lista de Tablas
Tabla 1. Tabla de los análisis de los resultados……………………………………. 10
VII
Lista de Figuras
Figura 1. Flujograma de selección de los artículos…………………………………
7
VIII
Lista de Anexos
Anexo 1. Términos Claves Utilizados en la Búsqueda Sistemática………………………30
IX
Resumen
Título
Análisis del efecto antagonista que ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria
bassiana frente a Fusarium oxysporum; revisión sistemática.
Autores
Díaz Imbreth Aida y Santana Trillos Bellanis.
Palabras Claves
Control biológico, Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana.
Descripción
El control biológico o biocontrol tiene la capacidad de inhibir los efectos negativos que
causan los microorganismos patógenos sobre cultivos. El efecto del biocontrolador
depende de la interacción que puede tener el patógeno, organismo biocontrolador y el
medio ambiente. Según estudios anteriores Fusarium spp es responsable de múltiples
enfermedades en plantas y puede ser tratado con hongos filamentosos como
Trichoderma sp y Beauveria bassiana. El objetivo de esta revisión sistémica es evaluar
el efecto antagónico que ejerce Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana sobre
Fusarium oxysporum.
Estudio de tipo retrospectivo: caracterizando las variables de tiempo, concentración de
conidias, factores ambientales. Los artículos fueron tomados de las bases de datos de
X
Scopus y Google académico, teniendo como criterio publicaciones entre los años 2009
– 2020, descriptores de la salud, tipo de estudio. No se tuvo en cuenta metaanálisis ni
sesgo por ser un estudio cualitativo.
Dentro de los resultados se destacó que Trichoderma spp y Beauveria bassiana son
hongos con capacidad antagónica frente a los fitopatógenos, debido a sus enzimas
hidrolíticas y micoparasitismo para la eliminación de las plagas. Se pudo concluir que
estos hongos son una alternativa en la elaboración de controles biológicos para la
erradicación de plagas que afectan cultivos, sin causar ningún efecto adverso al medio
ambiente ni a la producción de los alimentos.
XI
Abstract
Title
Analysis of the antagonistic effect of Trichoderma harzianum and Beauveria bassiana
against Fusarium oxysporum; systematic review.
Authors
Díaz Imbreth Aida, Santana Trillos Bellanis.
Keywords
Biological control, Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana.
Description
Biological control or biocontrol has the ability to inhibit the negative effects that
pathogenic microorganisms cause on crops. The effect of the biocontroller depends on
the interaction that can have the pathogen, biocontroller organism and the environment.
According to previous studies Fusarium spp is responsible for multiple diseases in
plants and can be treated with filamentous fungi such as Trichoderma sp and Beauveria
bassiana. The objective of this systemic review is to evaluate the antagonistic effect that
Trichoderma harzianum and Beauveria bassiana exert on Fusarium oxysporum.
Retrospective study: characterizing time variables, conidia concentration, environmental
factors. The articles were taken from the Scopus and Google academic databases,
XII
having as criteria publications between the years 2009 - 2020, health descriptors, type
of study. Meta-analysis and bias were not taken into account since it is a qualitative
study.
Within the results, it was highlighted that Trichoderma spp and Beauveria bassiana are
fungi with antagonistic capacity against phytopathogenic fungi, due to their hydrolytic
enzymes and mycoparasitism for the elimination of plagues. It could be concluded that
these fungi are an alternative in the elaboration of biological controls for the eradication
of plagues that affect crops, without causing any adverse effect to the environment or
food production.
1
1. Introducción
El control biológico o biocontrol, hace referencia al uso de diferentes organismos que
solos o en combinación son capaces de disminuir los efectos deletéreos que causa una
población patógena sobre el crecimiento y/o productividad de un cultivo(1). La
implementación del control biológico de enfermedades en plantas es una alternativa
para el medio ambiente(2) porque ofrece un enfoque para el control de enfermedades
en plantas y frutas(3).
El efecto del biocontrolador depende primeramente de la interacción que puede tener el
patógeno, organismo biocontrolador y el medio ambiente en el cual se va a desarrollar,
y a su vez el uso de los hongos entomopatógenos que constituye una tendencia actual
para el manejo de ácaros e insectos fitoparásitos(4).
Según estudios se ha establecido que los hongos del género Fusarium, son causantes
de las múltiples enfermedades en plantas, caracterizadas por marchitez, tizones,
pudriciones en cultivos ornamentales y flores. Por ende, este tipo de hongo se halla
entre los factores más importantes que aumentan las pérdidas y afectan los
rendimientos de los cultivos(5) , teniendo en cuenta que los daños ocasionados a las
cosechas producen afectaciones a la economía(5).
Las enfermedades producidas por Fusarium spp en la actualidad ocasionan grandes
pérdidas en los cultivos porqué posee la capacidad de producir marchitez vascular en
las plantas, mal del talluelo entre múltiples enfermedades fitopatógenas, al
caracterizarse como hongo saprófito cuando una planta sana crece en suelo infectado
2
por el hongo, el contacto con las raíces induce la germinación de los conidios, el tubo
germinativo de la espora o el micelio penetra directamente por el ápice de las raíces, a
través de heridas ocasionando la pérdida total de las plantas y cultivo(5)
Autores han demostrado que la producción de maracuyá en Colombia ocupa un lugar
importante en la explotación frutícola. Una problemática fitosanitaria en el cultivo es el
marchitamiento vascular conocido como secadera o muerte descendente de la planta
ocasionado por Fusarium spp (6) . Los estudios establecen que la disminución en la
producción de los cultivos se debió a enfermedades fitopatógenas en los frutos y
plantas ocasionadas principalmente por hongos patógenos del género Fusarium. Este
fitopatógeno ha aumentado considerablemente en los últimos años, debido a cambios
en las prácticas agrícolas principalmente por el uso indiscriminado de químicos y la
contaminación que ocasiona su empleo con efectos perjudiciales sobre los cultivos(7) .
Conociendo el impacto negativo que generan los fungicidas químicos, estos se han ido
reemplazando por biocontroladores. Algunas de las consecuencias causadas por estos
químicos son la inducción del desarrollo de resistencia por parte de los patógenos,
muerte de microorganismos benéficos, contaminación de suelos agrícolas y otros
efectos(8).
Estudios anteriores han propuesto nuevas alternativas de control, como el uso de
hongos antagonistas, los cuales son microorganismos presentes en suelos y
ecosistemas con la finalidad de ayudar en la erradicación de los hongos
entomopatógenos, que son capaces de causar enfermedad a un insecto y ocasionarle
la muerte después de un periodo de incubación. Estos son importantes agentes de
3
control biológico de insectos y frecuentemente ocasionan epizootias que reducen
significativamente sus poblaciones(9).
En la presente revisión se seleccionó Trichoderma harzianum como antagonista y
Beauveria bassiana como entomopatógeno, por su alta competitividad y el gran número
de mecanismos de acción, como son las enzimas secretadas como glucanasa y
quitinasa, que regulan la acción fitopatógena de algunos hongos. Se ha documentado
que la competitividad determinó que T. harzianum, puede llegar a hacer un control
eficaz de Fusarium oxysporum de forma preventiva a nivel de campo, aplicando el
antagonista antes y en el momento de la siembra de la planta(10). El antagonismo de T.
harzianum se comprobó estudiando las variables: Radio de Crecimiento Antagonista
(RCA), Radio de Crecimiento Patógeno (RCP), Micoparasitismo (MICMO) y Porcentaje
de Inhibición del Crecimiento Radial (PICR)(10)
El mecanismo de acción de Trichoderma sp se ha concentrado en el control y/o
disminución de la población de fitopatógenos en el suelo mediante el micoparasitismo,
en el cual se emplea enzimas que degradan la pared celular de los hongos que
parasita, siendo las más conocidas las quitinasas, glucanasas, proteasas(11); por otro
lado, una de las grandes ventajas e importancias que brinda Trichoderma, el cual
promueve el crecimiento de la planta, mejora la calidad de frutos y potencializa el
rendimiento en los cultivos mediante la producción de fitohormonas y promoción de la
disponibilidad de fosfatos y otros minerales necesarios para el metabolismo de las
plantas(8) .
4
Con respecto al mecanismo de acción de Beauveria bassiana, consiste en destruir al
hospedero causándole síntomas importantes a los insectos como son: pérdida de
sensibilidad, falta de coordinación, letargo, inapetencia, melanización y parálisis(12). La
presencia de enzimas hidrolíticas suelen facilitar cada etapa de infección del hongo y
adicionalmente puede ser importante en la invasión del hemocele del insecto(13) e
inhibir el crecimiento de Fusarium oxysporum.
La importancia de los hongos antagonistas se centra en la erradicación de los hongos
fitopatógenos, debido a esto, el uso de los organismos como agentes de control
biológico de enfermedades radiculares es de gran interés en la actualidad. Debido a
esto, puede jugar importantes roles en el desarrollo y salud de las plantas, ya que ellos
pueden afectar el crecimiento de las mismas por la asimilación de nutrientes o por la
producción de metabolitos secundarios como: antifúngicos, enzimas extracelulares, que
presentan una alta actividad metabólica y son capaces de degradar la materia orgánica
vegetal, por la gran producción de diferentes tipos de metabolitos que pueden
generar(14) .
5
Pregunta problema
¿Cuál es la eficacia de los hongos Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana con
efecto antagonista para la erradicación de Fusarium oxysporum?
Objetivo
Revisar sistemáticamente el efecto antagónico que ejerce Trichoderma harzianum y
Beauveria bassiana sobre Fusarium oxysporum.
6
2. Metodología
Figura 1
Flujograma de Selección de los Artículos
Art
ícu
lo i
den
tifi
cad
os
Filtr
ad
o
Artículos identificados por medio de búsqueda en base de datos.
n= 152
Artículos adicionales
identificados por medio de
otras fuentes.
n= 0
Artículos después de eliminar los duplicados
n= 2
Sele
cció
n
Artículos
seleccionados
n= 150
Artículos
excluidos
n= 80
Artículos con
posibilidad para
elección
n= 70
Artículos a texto completo
excluidos
n= 30
Artículos sobre fertilizantes
químicos = 7
Artículos con metodología no
adecuada = 5
Artículos de control biológico con
bacterias = 12
Artículo sobre genética de los
hongos = 6
Inclu
sió
n
Artículos incluidos
para revisión
n= 40
Nota. Proceso de filtración de los artículos seleccionados para la revisión. Autores. 2020.
7
Se llevó a cabo una revisión sistemática y cualitativa bajo la metodología PRISMA
(Preferred Reporting Items for Systematic reviews and Meta-Analyses), Elementos de
información preferidos para los exámenes sistemáticos y los meta-análisis la cual es
una guía que se implementa en las revisiones sistemáticas con el fin de mejorar la
búsqueda y redacción de los artículos de acuerdo con sus directrices de selección.
En cuanto a la búsqueda de los artículos se emplearon criterios de inclusión como el
año (artículos publicados del 2009 al 2020), palabras claves como control biológico,
Trichoderma, Fusarium, Beauveria bassiana (teniendo en cuenta los descriptores en
ciencia de la salud http://decs2020.bvsalud.org/cgi-
bin/wxis1660.exe/decsserver/?IsisScript=../cgi
bin/decsserver/decsserver.xis&interface_language=e&previous_page=homepage&previ
ous_task=NULL&task=start ) y el tipo estudio de cada documento. Para la identificación
de artículos se usaron las bases de datos como Scopus y Google académico.
Dentro de la selección de estudio se ejecutó un tamizaje, el cual fue realizado con el
software Rayyan QCRY, y así mismo al momento de revisar los artículos se hizo el
proceso de filtración a los documentos, para detectar y eliminar duplicados.
Posteriormente se realizó una selección estricta de los 150 artículos restantes,
permitiendo así excluir 80 documentos que no presentaban suficiente relación con la
temática, dejando 70 con posibilidad de elegibilidad y descartando 30, de los cuales 7
trataban sobre fertilizantes químicos, 5 con metodología no adecuada, 12 relacionados
con biocontrolador a base de bacterias y 6 abarcaban la genética de los
8
microorganismos, y de esta manera, incluir 40 pertinentes para el análisis y realización
del artículo de revisión.
De los estudios seleccionados, se extrajo la información más reciente y relevante,
sobre la utilización de los biocontroladores a base de hongos Trichoderma harzianum y
Beauveria bassiana sobre Fusarium oxysporum que es un hongo fitopatógeno
causante de pérdidas de cultivos.
10
3. Resultados
Tabla 1
Análisis de los Resultados
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Ezzeddin AN, Medina TL (15)
Universidad de Carabobo (Venezuela) 2011.
Estudiar la capacidad antagónica de algunos microorganismos frente a fitopatógenos.
Cepa de Phytophthora spp., Rhyzoctonia solani y Fusarium monilliforme, cepa de Trichoderma viride, Bacillus subtilis y Pseudomonas aeruginosa.
Cultivo de patógenos y de antagonistas para determinar su viabilidad, bioensayos in vitro en medio sólido y líquido para evaluar el efecto antagonista.
Los fitopatógenos son enfrentados a B. subtilis y P. aeruginosa en medio líquido, el crecimiento de F. monilliforme y Phytophthora spp es inhibido totalmente, demostrando la susceptibilidad de fitopatógenos.
T. viride, B. subtilis y P. aeruginosa tuvieron efecto antagonista frente al fitopatógeno, es importante incrementar microorganismos como control biológico.
Jaramillo JL, Montoya EC, Benavides P, Góngora B CE(16)
Pereira (Colombia) 2015.
Evaluar la estrategia de control biológico para disminuir las poblaciones del insecto que infectan los frutos de café.
Cepas de B. bassiana, Metarhizium anisopliae.
Producción de biomasa de hongos, aplicación individual de hongos y evaluación entomopatógena sobre granos de café.
La combinación de B. bassiana y M. anisopliae ocasionaron morbilidad superior al 88% sobre la oviposición de la broca de café, ocasionando la muerte de los insectos en un periodo estimado entre los 4,54-6,36 días.
Los hongos entomopatógenos tienen mecanismos de acción caracterizados por enzimas que penetra la cutícula del insecto. La broca de café disminuyo un 85% por el tratamiento con antagonistas.
11
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Manayay Guevara C, Córdova Rojas L, García López J, Vásquez Vásquez J (17)
Chiclayo, Lambayeque (Perú) 2016.
Evaluar el efecto antagónico de una cepa de Trichoderma sp., sobre Fusarium sp., en plantas de tomate en invernadero; y comparar la acción biocontroladora de la cepa de Trichoderma sp con un fungicida.
Cepas de Fusarium sp, Trichoderma sp y Trichoderma viride.
Reactivación de Trichoderma sp. en medio PDA líquido, cepas de Fusarium solani, Trichoderma sp y Trichoderma viride sembradas en PDA para biomasa.
Trichoderma sp. y Trichoderma viride demostraron un claro efecto antagónico contra Fusarium sp. en los cultivos duales realizados previamente in vitro, en medio PDA, aumentando su actividad antifúngica mediante la secreción de enzima hidrolítica.
La inhibición de Trichoderma sp y Trichoderma viride es grande en la confrontación in vitro con aplicación de discos y de solución de esporas. Se debe a la mayor velocidad de crecimiento sobre Fusarium sp.
Villamil Carvajal JE, Viteri Rosero SE, Villegas Orozco WL (18)
Boyacá (Colombia) 2014.
Investigar la actividad antagónica de dos aislamientos autóctonos de Trichoderma sp. y uno de Bacillus sp. ante Moniliophthora roreri, en condiciones de campo.
Cepa Trichoderma sp. H5 Trichoderma sp. H20. y Bacillus sp. B3.
Los antagonistas microbianos autóctonos fueron obtenidos de suelo rizosférico y frutos de cacao, la multiplicación de los antagonistas y el patógeno se hizo en cajas de Petri en medio PDA.
Los tratamientos sobre la incidencia de moniliasis en el cacao mostraron menores porcentajes en lo tratamientos con los antagonistas, se deduce que el efecto del biocontrol en el T1 fue 19,5%, T2 28% y en el T3 13,5%.
Los aislados autóctonos Trichoderma sp. y Bacillus sp. son potencialmente eficientes en el control biológico de Moniliophthora roreri.
Gerónimo-Torres J, Torres-de la Cruz M, Pérez-de la Cruz M, De la Cruz-Pérez A, Ortiz-garcía C, Cappello-García S
(19)
Tabasco (México) 2016.
Analizar la efectividad de formulados con cepas exóticas de Beauveria bassiana,
Beauveria bassiana. Los aislamientos se multiplicaron en medio de cultivo agar-dextrosa de Sabouraud + 0,1% de extracto de levadura (ADS+EL); caracterización fúngica y producción micelial.
Los aislamientos mostraron patogenicidad hacia Hypothenemus hampei, alcanzaron el 100% de mortalidad a las 144 horas. La virulencia de las cepas de B. bassiana, confiere un rol inhibitorio frente a plagas.
Patogenicidad y velocidad de germinación de B. bassiana de aislamientos nativos, se demuestra el potencial del hongo para el desarrollo de bioinsecticidas contra H. hampei.
12
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Larran S, Santamarina Siurana MP, Roselló Caselles J, Simón MR, Perelló A (20)
Universidad de Valencia (España) 2020.
Evaluar el control biológico de Fusarium sudanense con una cepa fúngica del género Trichoderma.
Cepa de Fusarium sudanense y Trichoderma harzianum.
Interacción de F. sudanense contra T. harzianum in vitro para observar la actividad antagónica frente al fitopatógeno, se tuvo en cuenta la actividad de agua y temperatura; estudio macroscópico y microscópico de la interacción
T. harzianum tuvo mayor crecimiento que F. sudanense en las diferentes aw. La capacidad competitiva de T. harzianum disminuyó al disminuir la temperatura y α w. En el estudio microscópico se observó unión y enrollamiento de las hifas de F. sudanense con T. harzianum.
T. harzianum tuvo una actividad de biocontrol exitosa y capacidad para competir contra F. sudanense. El micoparasitismo directo fue el mecanismo utilizado.
Granobles O, Torres C(21)
Valle del Cauca (Colombia) 2013.
Evaluar el efecto de biocontroladores sobre la dinámica poblacional de hongos del suelo asociados a cultivo de maracuyá.
Cepas de Trichoderma harzianum y Bacillus subtilis.
Surcos con plántulas de maracuyá, se le agregaron los controles biológicos para ver el efecto antagónicos sobre fitopatógenos.
Se realizaron surcos con plántulas de maracuyá. En los muestreos realizados en campo sobresale Aspergillus nidulans, Aspergillus niger, Penicillium citrinum, en otros.
Las especies de Trichoderma no fueron abundantes, no se observó actividad biocontroladora, pero restauró los terrenos intervenidos.
Uddin MN, Rahman U ur, khan W, Uddin N, Muhammad M(22)
Peshawar (Pakistan) 2018.
Evaluar el efecto de Trichoderma harzianum y su actividad inhibidora contra Phythium ultimum y Phytopthora capsici in vitro.
Cepas de P. capsici, P. ultimum y T. harzianum.
Ensayo in vitro de T. harzianum contra P. capsici, P. ultimum;
T. harzianum inhibió el crecimiento radial de ambos patógenos, mostró más actividad antagónica contra P. ultimum provocando lisis en micelio del fitopatógeno. Las raíces afectadas presentaban daño en la dermis, al inocularle T. harzianum ayudaba a reparar el daño
La evaluación indicó que T. harzianum presenta actividad antagonista contra P. ultimum.
13
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Leiva S, Oliva M, Hernández E, Chuquibala B, Rubio K, García F, et al.(23)
Buagua (Perú) 2020.
Caracterizar cepas de Trichoderm nativas de la provincia de Bagua, con respecto a sus características antagonistas in vitro y potencial de biocontrol in vitro de FPR.
199 cepas nativas de Trichoderma spp, 1 cepa de Moniliophthora roreri.
Experimento in vitro, se detectó micoparasitismo, antibiosis y antagonismo potencial.
Trichoderma spp tiene gran actividad parasitaria, el micoparasitismo oscilo entre 32%-100%; antibiosis de cepas de Trichoderma contra M. roreri 33,36%-57,92% y valores del antagonismo potencial 42,36%-78,643%.
Cepas de Trichoderma spp demostraron micoparasitismo y antibiosis, revelando potencial en formulaciones biológicas.
Acuña-Payano R, Quiroz-Farfán D, Laynes-Zela P, Nolasco-Cárdenas O, Gutiérrez-Román A(24)
Lima (Perú) 2017.
Evaluar el mecanismo de acción de B. bassiana sobre broca del café mediante la evaluación in vitro de la actividad quitinasa y laminarinasa inducidas con sustratos de Hypothenemus hampei.
Cepa de Beauveria bassiana (CCB-LE 62).
Cultivos suplementados con Hypothenemus hampei para la determinación de conidios, biomasa y proteínas totales; ensayos enzimáticos para laminarinasa y quitinasa.
El medio MMB a las 24 horas, indujo la mayor cantidad de biomasa (0,0026 μg/μl), proteínas (2,11 μg/μl), actividades enzimáticas laminarinasa (2,22 x 10-9 μmol glucosa.min-1) y quitinasa (1,61 x 10-4 μmol pNF.min-1). El medio MMB obtuvo la mayor actividad específica quitinasa (3,03 x 10-9 μmol pNF.min-1.mg proteína-1) a partir de las 96 horas. Las mayores cantidades de conidios están en los tratamientos MMG96 (46 x 106) y MMG216 (61,3 x 106) y la mayor actividad específica laminarinasa se obtuvo en MMG216 (3,30 X 10-9 μmol Glucosa.min-1.mg proteína-1).
Resultó positiva la inducción de quitinasa y laminarinasa en un medio suplementado con integumento de H. hampei. El comportamiento bajo condiciones in vitro simula condiciones naturales y activación del mecanismo de respuesta del agente entomopatógeno.
14
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Cabrera M, Garmendia G, Rufo C, Pereyra S, Vero S.(25)
Montevideo (Uruguay) 2019.
Aislar y seleccionar cepas nativas de Trichoderma spp para el control del inóculo primario de FE en trigo.
Cepa de Fusarium graminearum(F224a) y Trichoderma.
Aislamientos de antagonistas e identificación; producción de xilanasas y quitinasas.
Se aislaron 16 cepas de Trichoderma que tuvieron capacidad de producir xilanasas con mayor producción en Trichoderma rifaii¸ y producción de quitinasas.
La cepa seleccionada T. atroviride, se destacó por potencial antagonista y capacidad de producir xilanasas vinculadas a colonización y degradación.
González I, Infante D, Peteira B, Martínez B, Arias Y, González N, et al(26)
San José de las Lajas (Cuba) 2011.
Realizar la dinámica de inducción de las enzimas - 1,3-glucanasas de un grupo de aislamientos de Trichoderma candidatos a biofungicidas.
Cepas de Trichoderma.
Cuantificación de proteína; determinación de actividad enzimática de 1,3-glucanasas en medios líquidos.
En los sobrenadantes de los cultivos en tres medios líquidos distintos: medio basal, medio basal suplementado con quitina 0,5% y medio basal con gelatina 0,2%. Los aislamientos 1, 13 y 17 alcanzaron los mayores niveles de actividad enzimática específica glucanasa durante la inducción del medio suplementado con gelatina.
El medio basal con quitina fue el que menos resultados tuvo. El medio basal y basal con gelatina fueron buenos inductor de enzimas.
Elias LM, Domingues MVPF, Moura KE de, Harakava R, Patricio FRA(27)
São Paulo (Brasil) 2016.
Seleccionar aislados de Trichoderma antagonistas de Sclerotinia minor y Sclerotinia sclerotiorum, para desarrollar un control biológico.
Cepas de S. minor y S. sclerotiorum y 31 cepa de Trichoderma.
Selección in vitro de aislados de Trichoderma en cebos y su identificación.
Los tratamientos de Trichoderma mostraron un mayor número de plántulas de lechuga viables. 28 aislado de Trichoderma spp. (90,3%) mostraron plántulas de lechuga más grandes.
El control biológico es una tecnología prometedora para el manejo de la lechuga, dado que S. minor es el fitopatógeno principal.
15
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Akhtar R, Javaid A(28)
Lahore (Pakistán) 2018.
Utilizar biomasa de hojas secas de Withania somnifera en combinación con Trichoderma harzianum para controlar la pudrición basal de la cebolla.
F. oxysporum, Trichoderma pseudokoningii, T. harzianum y T. reesei.
Actividad antagónica in vitro de Trichoderma sp; bioensayo de laboratorio.
El efecto inhibidor máximo 60% sobre el crecimiento del patógeno fúngico se debió a T. harzianum, T. pseudokoningii con inhibición del 56% y T. reesei 39%. El bioensayo del extracto de hojas secas la concentración más alta (200 mg mL-1).
La pudrición basal de la cebolla se puede controlar mediante la aplicación combinada de W. somnífera con T. harzianum.
Villamil C. JE, Martínez O. JW, Pinzón EH(29)
Boyacá (Colombia) 206.
Determinar el efecto individual y combinado de dos aislamientos autóctonos de Beauveria spp. en comparación con dos bioplaguicidas a base de Metarhizium anisopliae y Beauveria brongniartii, sobre P. vorax.
Beauveria bassiana (Bv01, Bv05), cepas comerciales Metarhizium anisopliae y Beauveria brongniartii.
Producción masiva del inóculo, concentración de conidias y porcentaje de daño, control y producción.
Las cepas comerciales en combinación Metaril W.P + B. brongniartii W.P (T6) y el aislamiento autóctono de Beauveria sp. Bv01 (T1), presentaron los menores porcentajes de daño (3,1±0,06 y 3,5±0,2%), los mayores porcentajes de control (77±0,46 y 76,7±1,78%), y la mejor producción (19±0,40t ha-1 y 18±0,25t ha-1).
Tratamiento T6, mostró el mejor potencial como entomopatógeno.
Javaid A, Afzal L, Shoaib A(30)
Lahore (Pakistán) 2017.
Investigar el potencial de manejo de enfermedades de Sysimbrium irio como enmienda del suelo solo o en combinación con el Trichoderma harzianum.
Cepa de Macrophomina phaseolina, Trichoderma harzianum y hojas de S. irio.
Siembra con tratamientos diferentes en macetas; estudios fisiológicos en la tierra de las macetas con M. phaseolina.
El mayor rendimiento de grano (3.62 g maceta-1) fue en aplicación combinada de T. harzianum y 1% de enmienda foliar de S. irio, que fue 62%-805%.
T. harzianum ayuda como control para el manejo de la pudrición carbonosa en frijol mungo, en combinación 1% de biomasa seca de s. irio.
16
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Michel-Aceves AC, Hernández-Morales J, Toledo-Aguilar R, Sabino López JE, Romero-Rosales T (31)
Estado de guerrero (México) 2019.
Evaluar la capacidad antagónica in vitro de cepas nativas de Trichoderma spp. contra Phytophthora parasitica y Fusarium oxysporum.
Cepas de Trichoderma asperellum, Trichoderma inhamatum, Phytophthora parasítica y Fusarium oxysporum.
Actividad antagónica in vitro de Trichoderma.
Las cinco cepas de Trichoderma sobrecrecieron a P. parasitica y cubrieron 100 % del medio; en la confrontación con F. oxysporum, Trichoderma creció sólo en dos terceras partes. En zonas de intersección se observó variación de 0.0-4.8 cm entre patógenos y antagónicos. Las cepas Ti14 y Ta10 mostraron mayor antagonismo.
Las cepas Ti14 y Ta10 se identificaron como potenciales organismos biocontroladores con potencial antagónico.
Sanmartín Negrete P (32)
Ibagué (Colombia) 2012.
Evaluar los mecanismos de acción de cuatro cepas de Trichoderma asperellum y capacidad antagonista frente a fitopatógenos.
Cepas de Trichoderma asperellum, cepa de Colletotrichum gloeosporioides Y Fusarium sp
Obtención de metabolitos extracelulares del antagonista y preparación de inocuos fúngicos.
Todas las cepas de T. asperellum presentaron alto grado de antagonismo sobre los fitopatógenos, con porcentajes de inhibición que varían desde el 42,4%-66,8%, mostrando mejor antagonismo contra C. gloeosporioides.
La actividad antagónic de las cuatro cepas de T. asperellum explica, la actividad por metabolitos volátiles sobre Fusarium sp. y C. gloeosporioides.
Hoyos-carvajal L, Orduz S(33)
Medellín (Colombia) 2015.
Analizar la toma de elementos mayores y menores en plantas de frijol, inoculadas con aislamientos Trichoderma.
Aislamientos de Trichoderma.
Siembras de frijol con Trichoderma, a uno se le agrego sustrato de andisol y a otro ultisol, se determinó la densidad de Trichoderma
En plantas establecidas en andisoles, la inoculación con algunos aislamientos de Trichoderma incrementa las concentraciones foliares de Cu, Fe, Ca, Mg y K. En ultisoles las concentraciones foliares de P y Cu son mayores en plantas de frijol inoculadas con Trichoderma.
La solubilización realizada por Trichoderma se encuentra influenciada por el sustrato.
17
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Rodríguez IC, Flores J(34)
(Venezuela) 2018.
Evaluar la capacidad antagónica de 16 aislamientos de Trichoderma frente a Rhizoctonia solani y Fusarium verticillioides.
Cepas de Trichoderma Rhizoctonia solani y Fusarium verticillioides.
Se evaluó el potencial antagónico de Trichoderma contra R. solani y F. verticilliodes.
Mayor inhibición del fitopatógeno R. solani. Los aislamientos prometedores frente a R. solani fue Santa Lucia y 06142 y frente F. verticilliodes.
F. verticilliodes mostró mayor resistencia a la colonización por Trichoderma spp.
Rehman H ur, Rasul A, Farooqi MA, Aslam HMU, Majeed B, Sagheer M, et al(35)
(Pakistán) 2020.
Evaluar la eficacia de tres extractos de plantas y Beauveria bassiana contra Tribolium castaneum en condiciones de laboratorio.
Cepa de T. castaneum B. Bassiana, extractos de plantas.
Bioensayo de extractos de plantas (Neem, eucalipto y tabaco), B. bassiana contra larvas de T. castaneum.
La mortalidad de las larvas aumentó a las concentraciones combinadas más altas de la formulación de conidios fúngicos y extractos de plantas en lugar de sus tratamientos individuales. La tasa de mortalidad más alta de larvas (71,32%) se registró en mezcla binaria de concentración (Racer TM + NE).
El extracto de neem y B. bassiana, sería enfoque económico para la población de control de T. castaneum.
18
Tabla 1 (Continuación).
Autores Lugar/Año Objetivo Muestra Método Resultados Conclusiones
Perniola OS, Staltari S, Chorzempa SE, Gassó MMA, Molina MDC (36)
Llavallol (Argentina) 2014.
Determinar la factibilidad de la utilización combinada de dos métodos de control biológico y evaluar su efecto sobre el crecimiento del patógeno Fusarium graminearum.
Cepa de Brassica juncea, Fusarium graminearum y Trichoderma spp.
Efecto in vitro de B. juncea sobre Trichoderma spp y F. graminearum; acción del biocontrolador de Trichoderma spp sobre F. graminearum.
El bioensayo in vitro sugiere que el crecimiento de Trichoderma spp. y su potencial efecto de biocontrol sobre F. graminearum, no son afectados por la biofumigación con B. juncea; la utilización combinada de Trichoderma spp. y la biofumigación con B. juncea, tendría un efecto sinérgico.
Los resultados in vitro sugieren que la técnica de biocontrol con el hongo antagonista Trichoderma spp. puede ser considerada compatible con la biofumigación B. juncea. Trichoderma sp es un biocontrolador sobre F. graminearum.
Nota: Estudios incluidos en la revisión sistemática. 2020.
19
En la tabla 1, los artículos buscados y seleccionados para esta revisión sistemática
presentan características relevantes sobre la capacidad antagónica de Trichoderma
spp y Beauveria bassiana, debido a su producción de enzimas hidrolíticas dentro de las
cuales abarca quitinasas, glucanasas, proteasas, entre otras, lo cual determina su
potencial de micoparasitismo. Uno de los estudios demostró por medio de micografias,
la invasión de las hifas de Trichoderma harzianum sobre Fusarium spp, en el cual este
antagonista ejerció su potencial inhibitorio sobre el fitipatógeno(20)
Los países con más estudios sobre este tema son Colombia, Venezuela, Brasil,
Argentina, Pakistán, y México, debido a su importancia agrícola y búsqueda de
estrategias para la erradicación de los fitopatógenos presentes en el suelo, con el fin de
sustituir los fertilizantes químicos que afecta en gran medida el cultivo, medio ambiente
y salud humana.
20
4. Discusión
En la actualidad se destaca la importancia de Trichoderma harzianum y Beauveria
bassiana. El estudio realizado por Larran y colaboradores, demuestran el
comportamiento e interacción que ocurre de manera in vitro entre el antagonista
Trichoderma harzianum frente a Fusarium, donde las hifas de Trichoderma harzianum
se estrechan y penetran con las de Fusarium, inhibiendo así el crecimiento del
microorganismo patógeno. La literatura demuestra que los bioplaguicidas son eficaces
en el control de enfermedades fitopatógenas causadas por Fusarium que no
representan ningún riesgo de contaminación al medio ambiente y por lo contrario se
reduce el riego con químicos(37).
Los hongos antagonistas actúan en tres fases sobre el hospedero: adhesión-
germinación, penetración y reproducción en las plagas, y en conjunto con la utilización
de enzimas en la relación antagonista patógeno(38) dando como resultado control
eficaz. Antagonistas como Trichoderma harzianum presenta una alta competencia por
nutrientes y espacio, lo cual genera inhibición del crecimiento radial de otros hongos(39).
En trabajos experimentales se comprueba que la concentración de 1x106 conidias/mL
de Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana puede causar una mortalidad a
Fusarium spp del 88% en promedio de 6 días. Se ha encontrado que especies de
Trichoderma y Beauveria bassiana producen metabolitos antifúngicos y enzimas
hidrolíticas que causan cambios estructurales a nivel celular del patógeno, como
vacuolización, granulación, desintegración del citoplasma y lisis celular(40).
21
Estudios han demostrado que las distintas cepas de Trichoderma spp pueden tener
diferencias en el porcentaje de inhibición, confirmando que algunas cepas tienen mayor
potencial de control biológico, pero variando su especie. Los artículos resaltan la cepa
de Trichoderma spp en comparación con Beauveria Bassiana en la utilización de
biocontrolador, debido a que este tiene la capacidad de multiplicarse de manera más
rápida y encontrarse en mayor proporción, lo que lo hace eficiente y competitivo.
Sesgo
En este estudio no aplica el sesgo, debido a que es un estudio retrospectivo. No se
realizó una síntesis cuantitativa para metaanálisis porque el estudio es cualitativo.
22
5. Conclusión
Los estudios realizados en la actualidad para avalar el uso de microorganismos
antagónicos como estrategia para control biológico son muy amplios, la presente
revisión sistemática comprueba que Trichoderma harzianum y Beauveria bassiana son
una alternativa viable para ser utilizados por sus diversos mecanismos enzimáticos y
de acción frente a Fusarium oxysporum que afecta los cultivos, las combinaciones de
los entomopatógenos suelen tener mayor control inhibitorio frente a plagas, el uso de
biocontrolador permite mantener la productividad del campo sin contaminar el cultivo,
afectar el medio ambiente o poner en riesgo la salud de la población que entra en
contacto directo o indirecto con estos insumos.
23
Referencias Bibliográficas
1. Vinchira-Villarraga DM, Moreno-Sarmiento N. Control biológico: Camino a la
agricultura moderna. Rev Colomb Biotecnol. 2019;21(1):2–5.
2. Corrales Ramírez MSC LC, Sánchez Leal MSC LC, Cuervo Andrade PhD JL,
Joya JA, Márquez K. Efecto Biocontrolador de “Bacillus” spp., Frente a
“Fusarium” sp., Bajo Condiciones de Invernadero en Plantas de Tomillo (“Thymus
Vulgaris l”.). Nova. 2012;10(17):64.
3. Microorganismos como biocontroladores de fitopatogenos.pdf.
4. Quesada-Sojo KA, Rivera-Mendez W. Hirsutella as biological controller agent of
mites and insects of agricultural importance. Tecnol En Marcha. 2016;29(SI):85–
93.
5. Villa-Martínez A, Pérez-Leal R, Morales-Morales HA, Basurto-Sotelo M, Soto-
Parra JM, Martínez-Escudero E. Situación actual en el control de Fusarium spp .
y evaluación de la actividad antifúngica de extractos vegetales Current situation
of Fusarium spp in the control and evaluation of the antifungal activity on
vegetables extracts Introducción. Acta Agronómica [Internet]. 2015;64(2):194–
205. Available from: http://www.scielo.org.co/scielo.php?pid=S0120-
28122015000200011&script=sci_arttext&tlng=pt
6. Quiroga-Rojas LF, Ruiz-Quiñones N, Muñoz-Motta G, Lozano-Tovar MD.
Microorganismos rizosféricos, potenciales antagonistas de Fusarium sp. causante
24
de la pudrición radicular de maracuya (Passiflora edulis Sims). Acta Agron.
2012;61(3):265–72.
7. Puño R, Terrazas E, Alvares T, Giménez A, Mendoza L, Smeltekop H, et al.
Evaluación de la capacidad biocontroladora de metabólicos de Trichoderma
inhamatum Bol12 QD sobre cepas nativas de Phytophthora infestans in vitro. J
Selva Andin Res Soc. 2011;2(1):26–33.
8. Ruiz-Cisneros MF, Ornelas-Paz JDJ, Olivas-Orozco GI, Acosta-Muñiz CH,
Sepúlveda-Ahumada DR, Pérez-Corral DA, et al. Effect of Trichoderma spp . and
phytopathogenic fungi on plant growth and tomato fruit quality. 2018;444–56.
9. Araujo E, Henrique De Albuquerque Maranhão E. HONGOS
ENTOMOPATÓGENOS: IMPORTANTE HERRAMIENTA PARA EL CONTROL
DE "MOSCAS BLANCAS" (HOMOPTERA: ALEYRODIDAE).
2008;(6):209–42. Available from:
https://ainfo.cnptia.embrapa.br/digital/bitstream/item/25735/1/Maranhao.pdf
10. Paredes M, Nolasco O, Acuña R, Gutiérrez AIF. Chitinases genes expression of
Beauveria bassiana against Fusarium oxysporum and Peronospora variabilis
substrates. Sci Agropecu. 2016;7(3):239–44.
11. Vargas-hoyos HA, Gilchrist-ramelli E. Producción de enzimas hidrolíticas y
actividad antagónica de Trichoderma asperellum sobre dos cepas de Fusarium
aisladas de cultivos de tomate (Solanum lycopersicum). Rev Mex Micol.
2015;42:9–16.
12. Malpartida-Zevallos J, Narrea-Cango M, Dale-Larraburre W. PATOGENICIDAD
25
DE Beauveria bassiana (Bals) Vuill., SOBRE EL GUSANO DEFOLIADOR DEL
MARACUYÁ Dione juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) EN
LABORATORIO. Ecol Apl. 2013;12(1–2):75.
13. Peteira B, González I, Arias Y, Fernández Turro A, Miranda I, Martínez B.
CARACTERIZACIóN BIOQUíMICA DE SEIS AISLAMIENTOS DE Beauveria
bassiana (BALSAMO) VUILLEMIN. Rev Protecci?3n Veg. 2011;26(1):16–22.
14. Dávila Medina MD, Gallegos Morales G, Hernández Castillo FD, Ochoa Fuente
YM, Flores Olivas A. Actinomicetos antagónicos contra hongos fitopatógenos de
importancia agrícola. Rev Mex Ciencias Agrícolas. 2018;4(8):1187–96.
15. Ezzeddin AN, Medina TL. Efecto del control biológico por antagonistas sobre
fitopatógenos en vegetales de consumo humano. Salus. 2011;15(3):8–18.
16. Jaramillo JL, Montoya EC, Benavides P, Góngora B CE. Beauveria bassiana y
Metarhizium anisopliae para el control de broca del café en frutos del suelo. Rev
Colomb Entomol. 2015;41(1):95–104.
17. Manayay Guevara C, Córdova Rojas L, García López J, Vásquez Vásquez J.
Efecto antagónico de una cepa de Trichoderma sp sobre Fusarium sp. En planta
de tomate Río Grande (Solanum lycopersicum). UCV - HACER Rev Investig y
Cult. 2016;5(1):64–8.
18. Villamil Carvajal JE, Viteri Rosero SE, Villegas Orozco WL. Aplicación de
Antagonistas Microbianos para el Control Biológico de Moniliophthora roreri Cif
&Par; Par Villamil Carvajal, Jorge Enrique, Silvio Edgar Viteri Rosero, and William
26
Luciano Villegas Orozco. 2014. “Aplicación de Antagonistas Microbianos Para E.
Rev Fac Nac Agron [Internet]. 2015;68(1):7441–50. Available from:
https://www.redalyc.org/pdf/1799/179933010005.pdf
19. Gerónimo-Torres J, Torres-de la Cruz M, Pérez-de la Cruz M, De la Cruz-Pérez
A, Ortiz-garcía C, Cappello-García S. Caracterización de aislamientos nativos de
Beauveria bassiana y su patogenicidad hacia Hypothenemus hampei, en
Tabasco, México TT - Characterization of native isolates of Beauveria bassiana
and its pathogenicity to Hypothenemus hampei, en Tabasco, Mexico. Rev
Colomb Entomol [Internet]. 2016;42(1):28–35. Available from:
http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0120-
04882016000100006&lang=pt
20. Larran S, Santamarina Siurana MP, Roselló Caselles J, Simón MR, Perelló A. In
vitro antagonistic activity of trichoderma harzianum against Fusarium sudanense
causing seedling blight and seed rot on wheat. ACS Omega. 2020;5(36):23276–
83.
21. Valle U, Biocontroladores EDE, La S, Passiflora M, G CT, Valle U. 492-Texto del
artículo-1526-1-10-20161110. 2013;151–62.
22. Uddin MN, Rahman U ur, khan W, Uddin N, Muhammad M. Effect of Trichoderma
harzianum on tomato plant growth and its antagonistic activity against Phythium
ultimum and Phytopthora capsici. Egypt J Biol Pest Control. 2018;28(1).
23. Leiva S, Oliva M, Hernández E, Chuquibala B, Rubio K, García F, et al.
Assessment of the potential of trichoderma spp. strains native to bagua
27
(Amazonas, Peru) in the biocontrol of frosty pod rot (Moniliophthora roreri).
Agronomy. 2020;10(9).
24. Acuña-Payano R, Quiroz-Farfán D, Laynes-Zela P, Nolasco-Cárdenas O,
Gutiérrez-Román A. Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae) induce in
vitro laminarinasa y quitinasa de beauveria bassiana (Hypocreales:
Clavicipitaceae). Rev Colomb Entomol. 2017;43(1):7–13.
25. Cabrera M, Garmendia G, Rufo C, Pereyra S, Vero S. Trichoderma atroviride as a
biocontrol agent of Fusarium head blight by reducing the inoculum of the
pathogen in wheat straw. Terra Latinoam. 2020;38(3):629–51.
26. González I, Infante D, Peteira B, Martínez B, Arias Y, González N, et al.
Caracterización bioquímica de aislamientos de. 2011;26(1):23–9.
27. Elias LM, Domingues MVPF, Moura KE de, Harakava R, Patricio FRA. Selection
of Trichoderma isolates for biological control of Sclerotinia minor and S.
sclerotiorum in lettuce. Summa Phytopathol. 2016;42(3):216–21.
28. Akhtar R, Javaid A. Manejo biológico da podridão basal de cebola por
Trichoderma Harzianum e withania somnifera. Planta Daninha. 2018;36.
29. Villamil C. JE, Martínez O. JW, Pinzón EH. Actividad biológica de hongos
entomopatógenos sobre Premnotrypes vorax Hustache (Coleoptera:
Curculionidae). Rev Ciencias Agrícolas. 2016;33(1):34.
30. Javaid A, Afzal L, Shoaib A. Controle biológico de podridão de carvão em feijão-
mungo por trichoderma harzianum e biomassa seca de rebento de sisymbrium
28
irio. Planta Daninha. 2017;35.
31. Michel-Aceves AC, Hernández-Morales J, Toledo-Aguilar R, Sabino López JE,
Romero-Rosales T. Antagonistic capacity of native Trichoderma spp. Against
phytophthora parasitica and fusarium oxysporum isolated from roselle crops. Rev
Fitotec Mex. 2019;42(3):235–41.
32. Sanmartín Negrete P. Análisis del modo de acción de la capacidad antagónica de
Trichoderma asperellum sobre Colletotrichum gloesporioides y Fusarium sp.
Tumbaga. 2012;2(7):3.
33. Hoyos-carvajal L, Orduz S. en la absorción de nutrientes en fríjol ( Phaseolus
vulgaris ) en dos tipos de suelo The effect of various isolates of Trichoderma spp .
on nutrient uptake in beans ( Phaseolus vulgaris ) in two soil types.
2015;9(2):268–78.
34. Rodríguez IC, Flores J. Capacidad antagónica in vitro de trichoderma spp. Frente
a rhizoctonia solani kuhn y fusarium verticillioides nirenberg. Bioagro.
2018;30(1):49–58.
35. Rehman H ur, Rasul A, Farooqi MA, Aslam HMU, Majeed B, Sagheer M, et al.
Compatibility of some botanicals and the entomopathogenic fungus, Beauveria
bassiana (Bals.), against the red flour beetle, Tribolium castaneum (Herbst)
(Coleoptera: Tenebrionidae). Egypt J Biol Pest Control. 2020;30(1).
36. Perniola OS, Staltari S, Chorzempa SE, Gassó MMA, Molina MDC. Control
biológico de Fusarium graminearum: Utilización de Trichoderma spp. y
iofumigación con parte aérea de Brassica juncea. Rev la Fac Ciencias Agrar.
29
2014;46(2):45–56.
37. Eusebio Nava-Pérez P, García-Gutiérrez C, Ricardo Camacho-Báez Elva Lorena
Vázquez-Montoya Ra Ximhai J, Ximhai R, Nava-Pérez E, Ricardo Camacho-Báez
J, et al. Bioplaguicidas: Una Opción Para El Control Biológico De Plagas
Biopesticides: an Option for the Biological Pest Control. Ra Ximhai. 2012;8(3):17–
29.
38. González M, Aguilar N, Rodríguez R. Control De Insectos-Plaga En La
Agricultura Utilizando Hongos Entomopatogenos: Retos Y Perspectivas. Rev
Científica la Univ Autónoma Coahuila [Internet]. 2012;4(8):42–53. Available from:
http://www.postgradoeinvestigacion.uadec.mx/divulgacionAQM.html
39. Rondoy MG, Severino NV. Antagonistic capacity of Trichoderma harzianum
compared to Rhizotecnia, Nakataea sigmoidea, Sclerotium rolfsii and its effect in
native strains of Trichoderma isolated form rice crops. Sci Agropecu.
2019;10(2):199–206.
40. Camargo-cepeda DF, Ávila ER. Efectos del Trichoderma UR UQDTG GN
ETGEKOKGPVQ [ desarrollo de la arveja ( Pisum sativum . Effects of
Trichoderma sp . on the pea ( Pisum sativum L .) growth and development.
2014;11:91–100.
30
Anexos
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