. Viabilidad metapoblacional del mono aullador en un paisaje altamente fragmentado de México

VIABILIDAD METAPOBLACIONAL DEL MONO AULLADOR(Alouatta palliata mexicana) EN UN PAISAJE ALTAMENTE

FRAGMENTADO DE LOS TUXTLAS, MÉXICO

Luis Arturo Escobedo-Morales y Salvador Mandujano

RESUMEN. En este trabajo estimamos la viabilidad poblacional del mono aullador(Alouatta palliata mexicana) en un paisaje altamente fragmentado en el sur deLos Tuxtlas, México, para evaluar el posible efecto de la reducción en la cantidadde hábitat y la posibilidad de dispersión entre fragmentos. Se consideraron nueveescenarios para estimar la probabilidad de extinción local y la persistencia de lametapoblación. Los escenarios resultaron de una combinación de tres niveles deconectividad y tres de cambio en el área de los fragmentos. Del 2001 al 2003obtuvimos datos demográficos de todos los grupos de monos que habitaban enfragmentos de un paisaje de unas 5000 ha. Un análisis de viabilidad de poblaciónfue realizado mediante el programa RAMAS Metapop. Encontramos que lapérdida del hábitat tuvo el impacto negativo más importante en la persistenciade la metapoblación. Los escenarios en los que se consideró una pérdidaconstante de área en los fragmentos ocupados presentaron una probabilidad deextinción de la metapoblación de entre un 36% y un 37% para los próximos 30años. En los escenarios en los que se mantiene o se incrementa el área de losfragmentos ocupados la probabilidad fue menor a 0,1%. La conectividad delpaisaje tuvo un impacto menor en la abundancia, pero podría tener un papelrelevante a una escala mayor de tiempo en la ocupación de la metapoblación.Para conservar esta metapoblación es urgente la protección del hábitatremanente y es recomendable la reconexión entre los fragmentos.

Palabras clave: Alouatta palliata mexicana, análisis de viabilidad poblacional,conectividad, conservación, fragmentación, Los Tuxtlas, metapoblación, México

Editado por Celia A. Harvey y Joel C. SáenzISBN 978-9968-927-29-1

EVALUACIÓN Y CONSERVACIÓN DE BIODIVERSIDAD EN PAISAJES FRAGMENTADOS DE MESOAMÉRICACopyright 2007 Editorial INBio

Todos los derechos reservados

CAPÍTULO 16


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ABSTRACT. We estimate howler monkey (Alouatta palliata mexicana) populationviability in a highly fragmented landscape in the southern region of Los Tuxtlas,Mexico. To assess possible effects of habitat loss and a reduction in dispersalbetween fragments, we estimate the probability of local extinction and metapopulationpersistence under nine scenarios. The scenarios were derived from a combinationof three levels of connectivity and three levels of changes in fragment area. From2001 to 2003 we obtained demographic data of howler monkey groups inhabitingforest fragments in a landscape of approximately 5,000 ha. A populationviability analysis was conducted using RAMAS Metapop software. We foundthat habitat loss had the strongest negative impact on metapopulation persistence.Scenarios considering a constant habitat loss showed an extinction probability of36% to 37% in the next 30 years. Scenarios that maintained or recovered the areaof forest fragments showed an extinction probability of less than 0.1% for thesame interval. Landscape connectivity had a minor impact on abundance, butcould play a relevant role in metapopulation occupancy over a longer time scale.To conserve this metapopulation it is urgent to protect remnant habitat andreconnect existing fragments.

Keywords: Alouatta palliata mexicana, connectivity, conservation, fragmentation,Los Tuxtlas, metapopulation, Mexico, population viability analysis

Introducción

Pérdida y fragmentación del hábitat:el caso de los primates en Los Tuxtlas

La pérdida y la fragmentación del hábitat es la principal amenaza para laspoblaciones de monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada y Coates-Estrada1988). Esta región enfrenta una gran pérdida de su hábitat natural. Se estima queha desaparecido el 84% del área original (Dirzo y García 1992) y quedan soloremantes de vegetación original, que conforman un paisaje de fragmentos deselva en una matriz agropecuaria y porciones de selva continua en las partes máselevadas de la región (García-Orduña 1995; Estrada y Coates-Estrada 1996).Esta pérdida del hábitat original ha tenido consecuencias negativas en el tamañopoblacional de los primates de la región (Rodríguez-Luna et al. 1987; Estrada yCoates-Estrada 1996), a tal grado que se ha estimado que el 90% de las poblacionesde mono aullador y mono araña han desaparecido en Los Tuxtlas (Estrada yCoates-Estrada 1995).

Pese a estas condiciones desfavorables, las poblaciones de monos aulladoresson capaces de mantenerse o incluso incrementar en número en los hábitatsalterados (Clarke y Zucker 1994; Fedigan et al. 1998; Clarke et al. 2002). Sinembargo, estos remanentes de selva no pueden considerarse como suficientes

Viabilidad metapoblacional del mono aullador (Alouatta palliata mexicana) en un paisaje altamente fragmentado en Los Tuxtlas, México

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para asegurar la persistencia de sus poblaciones a largo plazo (Bicca-Marques2003; Chapman et al. 2003) debido a su incapacidad para cumplir los requerimientosde espacio y de recursos alimentarios (Estrada et al. 1999).

Pocos estudios han intentado explicar cómo ha afectado la fragmentacióndel hábitat a la abundancia y la distribución de los primates en estos paisajesalterados. Rodríguez-Toledo et al. (2003) mencionan que un efecto combinadodel área y la calidad del fragmento tiene una relación positiva en el tamaño delos grupos de monos aulladores, y aunque no se encontró una relación significativaentre el área y el número de individuos en un fragmento, sí hubo una tendenciaa que en fragmentos de mayor tamaño hubiera más número de monos aulladores.

Poblaciones fragmentadas:una visión metapoblacional del problema

Las poblaciones pequeñas y aquellas en declinación son el foco de interéspara la conservación, ya que se asume que tienen un mayor riesgo de extinción(Pimm et al. 1988; Simberloff 1998). La probabilidad de extinción de una poblaciónpequeña aumenta debido a factores como la estocasticidad ambiental y demográfica,las catástrofes naturales y el efecto Allee, así como el deterioro genético (Boyce1992; Caughley 1994; Lande 1998). El impacto de las actividades humanas,como la sobreexplotación, la destrucción y la fragmentación del hábitat, laintroducción de especies exóticas y las subsecuentes cadenas de extinción, dancomo resultado la reducción o desaparición de poblaciones silvestres (Diamond1989). Además de la reducción en el número de individuos, la fragmentación deuna población puede conducir al aislamiento de las poblaciones remanentes(Harrison 1994), con lo que disminuye su probabilidad de sobrevivencia a nivelregional (Fahrig y Merriam 1993; Harrison 1994).

Una manera de abordar el problema de estas poblaciones fragmentadas esel desarrollo de estudios desde una visión metapoblacional. Hoy este enfoque esel marco teórico en muchos trabajos que tratan de investigar los efectos de lafragmentación del hábitat en poblaciones que originalmente eran continuas(Harrison 1994; Hanski 1999). Una metapoblación puede ser definida como unconjunto de poblaciones locales que interactúan a través de la migración deindividuos entre poblaciones (Hanski y Gilpin 1991). Las especies cuyos hábitatsestán naturalmente constituidos en parches se ajustan a un modelo metapoblacional(Murphy et al. 1990; Harrison 1994); sin embargo, una metapoblación puededarse en un paisaje fragmentado y, aunque la estructura del paisaje no seaadecuada para la persistencia de la población a largo plazo, sí existe un“enlentecimiento” de la declinación de la extinción (Hanski 1996; Hanski ySimberloff 1997); por lo tanto, una estrategia exitosa dentro de estos paisajesfragmentados requiere la conservación de numerosos parches de hábitat, asícomo el potencial de dispersión entre ellos (“conectividad”, en términos deecología del paisaje; Harrison 1994).


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Si bien varios de los estudios antes mencionados han mostrado que laprobabilidad de extinción decrece a medida que aumenta el área del hábitat,poco se sabe sobre cómo cambia esta probabilidad de extinción con el grado defragmentación del hábitat (Burkey 1995). Estos aspectos deben considerarse enlas estrategias de conservación.

El análisis de viabilidad de poblaciones (AVP)como herramienta de conservación de especies

La conservación para poblaciones silvestres en paisajes transformados escada vez más urgente. Es parte fundamental de los planes de manejo el entendercómo será la dinámica de una población (Caughley y Sinclair 1994) y es necesario,también, explorar las consecuencias que podría tener una acción o intervenciónpara la conservación de una población determinada (Starfield y Bleloch 1991;Ruggiero et al. 1994; Gillman y Hails 1997). Una de las herramientas con lasque cuenta la biología de la conservación es el desarrollo de modelos sencillosque permiten comparar de estrategias de conservación, así como realizar losanálisis de optimización y de costo-beneficio relacionados con estas propuestasconservacionistas (Foley 1997). El determinar si una población se está comportandocomo una metapoblación implica estrategias de manejo diferentes a las que sepueden aplicar si se considera a las poblaciones totalmente aisladas. Lo mismosucede al querer determinar si un escenario posible con mayor conectividad delpaisaje tendrá una influencia positiva. Estas cuestiones son fundamentales parael éxito de un programa de recuperación de una población dentro de estospaisajes fragmentados.

Dentro de estos modelos se encuentran aquellos denominados “Análisisde viabilidad de poblaciones” (AVP). El AVP es un proceso que examina lasfuerzas que interactúan y afectan la viabilidad de una población y en el quepueden incluirse factores genéticos (Gilpin y Soulé 1986). Este proceso utilizamodelos estocásticos a nivel demográfico y ambiental para predecir el tamañopoblacional y la probabilidad de extinción de una población para un período detiempo dado, bajo ciertas circunstancias (Gilpin y Soulé 1986; Boyce 1992;Beissinger y Westphal 1998). Ejemplos de la aplicación de AVP en primates,tanto para reconocer posibles causas de la declinación de las poblaciones comopara el manejo de poblaciones amenazadas, fueron realizados con poblacionesde gorilas (Gorilla gorilla beringei; Harcourt 1995), mangabeyes crestados(Cercocebus galeritas; Kinnaird y O’Brien 1991), titíes leonados (Leontopithecusspp.; Rylands 1993; Ballou et al. 1998) y muriquis (Brachyteles arachnoides;Strier 1993). Los AVP también han sido aplicados como herramienta en elmanejo de poblaciones de macacos (Macaca fascicularis) susceptibles a explotaciónsostenible (Crockett et al. 1996).

El objetivo principal de este estudio fue estimar la probabilidad de extinciónde una metapoblación de monos aulladores que habita fragmentos de selva en un


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paisaje muy alterado en Los Tuxtlas, Veracruz, México, bajo diferentes escenariosde cambio en el área de los fragmentos ocupados y diferentes tasas de dispersiónderivadas de la estructura del paisaje. También exploramos la importancia relativade cada una de las poblaciones en la persistencia de esta metapoblación.

Métodos

Los Tuxtlas

La región de Los Tuxtlas, Veracruz, México, está naturalmente dividida entres partes: la norte, delimitada por el volcán San Martín Tuxtla; la sur, por elvolcán San Martín Pajapan y la central, por la sierra Santa Marta (Martín-delPozzo 1997; Soto y Gama 1997; Figura 1). Esta región fue decretada comoReserva de la Biosfera en 1998 (Diario Oficial de la Federación 1998); sinembargo, la deforestación y la extracción de madera no ha sido detenida y siguecomo en el pasado (Dirzo y García 1992). El clima es cálido a semicálido, conuna temperatura media anual de 24 ºC a 26 ºC (la mínima es de 16 ºC y lamáxima de 35 ºC) y una precipitación anual que oscila entre los 1850 mm y los4600 mm (García 1981; Soto y García 1989). La vegetación original en la regiónes la selva alta perennifolia, la cuál presenta un dosel de 30-35 m de altura(Ibarra-Manríquez et al. 1997).

Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio en la porción sur de Los Tuxtlas, Veracruz, México.


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Paisaje de estudioEl área de estudio se localiza en la base de los volcanes Santa Marta y San

Martín Pajapan, que constituyen parte de la zona de amortiguamiento al sur dela Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas. El área incluye ocho ejidos del municipiode Tatahuicapan de Juárez y está delimitada por los ríos Tecuanapa y Pilapa, enla costa del Golfo de México y las estribaciones de la Sierra de Santa Marta hastalos 800 msnm. Además de estos dos ríos permanentes, existen arroyos conpresencia de agua, unos durante todo el año y otros solo durante la época delluvias. Estos afluentes corren en sitios donde las pendientes de las laderas confrecuencia superan los 30°. En las partes bajas cercanas al mar se encuentra unárea con pendientes suaves e inundación permanente. Desde que se establecieronlos ejidos en este lugar, en la década de los años setenta, comenzó un proceso dedeforestación muy acelerado con pérdidas de vegetación original con tasas entre3,9% y 6,6% anual (Rodríguez-Luna et al. 1987).

El área de estudio comprende unas 5000 ha, de las cuales un 11%corresponden a 92 fragmentos de vegetación arbórea primaria (selva altaperennifolia) o vegetación secundaria dentro de una matriz de tierras destinadasa la ganadería y la agricultura (Figura 2). La extensión de los fragmentos varíaentre 0,3 y 75,5 ha (Palacios-Silva y Mandujano, Capítulo 17). Menos de lamitad de los fragmentos presentan un estrato arbóreo mayor a 15 m y la mayoríade los fragmentos son angostos y se encuentran a lo largo de los arroyos y ríos(Rodríguez-Toledo et al. 2003). En las partes altas de los volcanes San MartínPajapan y Santa Marta existen extensiones grandes de bosque conservado quepodrían funcionar como fuente de individuos a los grupos existentes. Sin embargo,un 85% de los fragmentos en la zona de estudio están a 1000 m o más de distanciade estos bosques, con un promedio de 2800 m (Rodríguez-Toledo et al. 2003).

Conteo de la población de monos aulladoresSe realizaron conteos de grupos de monos aulladores dentro del los

fragmentos de selva entre abril de 2002 y julio de 2003. A diferencia de otrosestudios, donde se han aplicado métodos como el conteo en transectos para estimarla densidad poblacional de primates (Ross y Reeve 2003), en el área de trabajofue posible realizar un conteo total de los individuos que habitan en cada parche.Se hicieron recorridos a paso lento a lo largo de la periferia de fragmentosmenores a 10 ha; en aquellos mayores a 10 ha se hicieron recorridos por dentrodel fragmento, siguiendo veredas o cauces de ríos y arroyos. Una vez detectadoun grupo se permanecía con él hasta que los observadores participantes en elconteo estuvieran de acuerdo en el número y la composición. Un total de 65 díasse invirtieron en el censo, con un promedio de 2,8 observadores por día. Se creóun catálogo de individuos con características que hicieran posible suidentificación, como forma de la cara, patrones de coloración en la espalda, colay extremidades, así como cicatrices. Así, fue posible identificar a la mayoría delos individuos y evitar contar más de una vez a un individuo en los grupos.


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Simulación de la dinámica de la metapoblación

Empleamos el programa RAMAS Metapop (Akçakaya 2002) para simularlos factores determinísticos y estocásticos que afectan la dinámica de los gruposde monos aulladores. RAMAS Metapop es un programa de análisis de viabilidadde poblaciones basado en matrices de estado actual de las poblaciones quepermite añadir estocasticidad demográfica, ambiental y catástrofes, así comoinformación geográfica de los fragmentos. Los parámetros usados en los modelosse presentan en el Cuadro 1.

Durante el estudio se detectaron nueve casos de movimientos de individuos,de los cuales el 89% fueron entre fragmentos con distancia menores a 200 m(Mandujano et al. 2006). Debido a esta baja frecuencia observada de movimientosentre fragmentos suponemos que existe una tasa muy baja de intercambio deindividuos entre los grupos de monos aulladores, por lo que no se puedo considerarcomo una sola población, y cada uno de estos grupos podría tener un comportamientodemográfico independiente al de los otros. Por tanto, en el presente estudiollamaremos “población” a los grupos que habitan el mismo fragmento; al menos

Figura 2. Ubicación espacial de los fragmentos de vegetación en el área de estudio de Los Tuxtlas,Veracruz, México. El número es el identificador de cada fragmento ocupado.


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de manera operativa, se utilizó el concepto de metapoblación para este conjuntode “poblaciones”. También se consideró que no hay inmigrantes provenientes de laspoblaciones vecinas de la Sierra de Santa Marta o del volcán San Martín Pajapan.

Registramos el número de individuos y la composición social de los grupospara los años 2002 y 2003. Además, se tomaron en cuenta los registros del tamañode grupo generados por Rodríguez-Toledo (2002) para el año 2001, aunque nofue posible contar con estimaciones de la composición social de los grupos paraese año. Por tal razón, las tasas de fecundidad y de sobrevivencia fueron obtenidassolo de los datos aportados por los censos de 2002 y 2003.

Las simulaciones fueron proyectadas para un período de 30 años y cadasimulación fue repetida 5000 veces. La decisión de hacer las simulaciones eneste intervalo de tiempo se debió a que las predicciones obtenidas en un plazode tiempo corto y mediano son determinantes para crear un marco para planesde conservación inmediatos (Ellner et al. 2002). Un parámetro importante en las

Cuadro 1. Resumen de los parámetros usados en las simulaciones de poblaciones demonos aulladores en el paisaje fragmentado de Veracruz, México.

Parámetro

DuraciónRepeticionesTipo de denso-dependenciaClases de edadTasa de fecundidadProporción de sexos al nacerTasa de sobrevivencia

Población inicialCapacidad de carga promedio en losfragmentosCatástrofes

Dispersión

Estocasticidad demográfica

Correlación de las tasas vitales entrepoblaciones

Valor utilizado en la simulación

30 años5000Por acaparamiento (scramble)Infante, juvenil y adulto0,2 (solo hembras adultas se reproducen)0,5Infantes 0,85Juveniles 0,5Adultos 0,814 poblaciones, 73 individuos1,5 individuos/ha

Huracanes: probabilidad anual de 0,1;reducción del 30% en la capacidad decarga, efecto regionalEnfermedades: probabilidad anual de 0,01;reducción del 60% en la abundancia, efectolocal y transmitida por dispersoresJuveniles de ambos sexos se dispersan,denso-dependencia afectando la tasa dedispersiónCorrelación dentro de la población de lastasas de fecundidad y sobrevivencia con lacapacidad de cargaAlta correlación entre poblaciones


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simulaciones es la estimación de la capacidad de carga de los fragmentos. Paradeterminar la capacidad de carga empleamos estimaciones de la biomasa vegetaldisponible para los monos aulladores a partir de estimaciones de la riqueza y ladiversidad de árboles en 15 fragmentos de selva dentro del área de estudio(Arroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Se contabilizaron árboles de especiescomúnmente consumidas por monos aulladores en Los Tuxtlas (Estrada 1984;Estrada et al. 1984, 1999; García-Orduña 2003) que tuvieran un diámetro a laaltura del pecho mayor a 20 cm. Se utilizó la ecuación sugerida por Brown yIverson (1992) para estimar la biomasa total por encima del nivel del suelo apartir del dap en árboles tropicales y, luego, se calculó el incremento anual de labiomasa (Clark et al. 2001) a partir de la biomasa total estimada con anterioridad.Por último, la estimación del porcentaje de hojas, flores y frutos en la materiavegetal que cae anualmente (Álvarez y Guevara 1985) permitió estimar la biomasavegetal disponible para monos aulladores por hectárea. Las estimaciones de lastasas metabólicas en Alouatta a partir de Nagy y Milton (1979) hicieron posiblela transformación de la biomasa vegetal disponible por hectárea a individuos porhectárea. La capacidad de carga usada en las simulaciones fue el promedio delos 15 fragmentos de los que se dispuso información de los dap (1,5 ± 0,7individuos/ha). En el Anexo 1 se muestra un ejemplo de cómo se calculó lacapacidad de carga en un fragmento.

Dos tipos de catástrofes fueron modeladas: huracanes y enfermedades.Las condiciones climáticas en Los Tuxtlas son influenciadas en parte por ciclonestropicales, pero muy pocos de ellos han tenido una magnitud destructiva (Soto yGama 1997; Estrada, comentario personal). Rodríguez-Luna et al. (1996), en unanálisis de viabilidad poblacional para la subespecie A. p. mexicana, mencionanuna probabilidad de 0,1 anual, con un impacto negativo de 10% en la reproduccióny 30% en las tasas de sobrevivencia. Consideramos que este fenómeno tieneimplicaciones a nivel regional en la reducción de la capacidad de carga. Paranuestro modelo usamos una reducción de 30% con una probabilidad anual de 0,1.

Tanto las enfermedades como las catástrofes son eventos raros, perotienen un efecto devastador en las poblaciones de monos aulladores cuandoocurren (Milton 1982). Collias y Southwick (1952) indican que, a finales de ladécada de los cuarenta, una epidemia de fiebre amarilla redujo la población demonos aulladores en Barro Colorado a un cuarto de su tamaño. Rodríguez-Lunaet al. (1996) utilizaron una probabilidad anual de 0,01 con una reducción del40% en la reproducción y 60% en la sobrevivencia. Nosotros usamos la mismaprobabilidad anual y una reducción en la abundancia del orden del 60%.Enfermedades similares a la fiebre amarilla podrían ocurrir a nivel local, contagiadaspor los individuos dispersores.

La dispersión en poblaciones de monos aulladores ha sido estudiada porvarios autores (Jones 1980, 1995; Estrada 1982; Glander 1992; Moore 1984,1992); no obstante, no hay información disponible acerca de la frecuencia conque se da la dispersión en paisajes fragmentados. Esa falta de información nosobligó a desarrollar un modelo de dispersión dependiente de la distancia entre


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fragmentos. Este modelo consideró las distancias que los individuos debenrecorrer en la matriz del paisaje (tierras de cultivo y tierras dedicadas a laganadería) para alcanzar un fragmento ocupado por otra población de monos. Lafunción que mejor se ajustó a la frecuencia de movimientos a través de la matrizobservada en la zona de estudio con respecto a la distancia entre fragmentos fueuna de tipo exponencial negativa (Mandujano et al. 2006). Así, la probabilidadde alcanzar un fragmento vecino que esté a cero metros sería igual a uno, mientrasque un fragmento a 100 m de distancia tendría una probabilidad aproximada de0,6. Asumimos que la tasa de dispersión es dependiente de la densidad depoblación en el fragmento; es decir, a mayor densidad de individuos mayor tasade dispersión. Pese a que los individuos juveniles y adultos se dispersan engrupos, en nuestro modelo asumimos que solo los individuos juveniles son losque se dispersan, ya que son los que contribuyen en mayor número (Glander1992; Jones 1995).

Escenarios simulados

Usamos tres niveles de conectividad y tres niveles de cambio en el área delos fragmentos, lo que dio lugar a nueve posibles escenarios (Cuadro 2). Las tres

Cuadro 2. Escenarios simulados para diferentes niveles de cambio en el área de losfragmentos y conectividad del paisaje.

Tasa de dispersiónafectada por la

conectividad delpaisaje

Sin dispersión entrefragmentos

Dispersión a travésde la matriz

Dispersión facilitadapor los bosquesriparios

Se mantiene el áreade los fragmentos

Sin dispersión, semantiene el área delos fragmentos

Bajo intercambio deindividuos entregrupos, se mantieneel área de losfragmentos

Intercambiofavorecido deindividuos entregrupos, se mantieneel área de losfragmentos

Incremento del áreade los fragmentos

1% anual

Sin dispersión,aumento en el área delos fragmentos

Bajo intercambio deindividuos entregrupos, aumento enel área de losfragmentos

Intercambiofavorecido deindividuos entregrupos, aumento enel área de losfragmentos

Pérdida de área delos fragmentos

4% anual

Sin dispersión,pérdida de área delos fragmentos

Bajo intercambio deindividuos entregrupos, pérdida deárea de losfragmentos

Intercambio mayorde individuos entregrupos, pérdida deárea de losfragmentos

Cambio en el área de los fragmentos ocupados


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tendencias para el cambio en el área del hábitat fueron: considerar pérdidaconstante del área de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 4% (Dirzo yGarcía 1992); mantener el área del hábitat actual y considerar un aumento en elárea de los fragmentos ocupados a una tasa anual de 1%.

Los niveles de conectividad utilizados fueron: 1) aislamiento total entrepoblaciones; 2) un paisaje en el que los individuos se dispersan por la matriz dehábitat alterado de acuerdo con la función exponencial negativa antes descrita;y 3) un paisaje en el que la dispersión es facilitada por la creación de corredoresde vegetación riparia con una longitud de unos 15 km y una tasa de dispersióncasi seis veces más alta que la segunda condición (Figura 3). De tal manera, estared de corredores riparios conectaría a los fragmentos ocupados con mayornúmero de individuos o a aquellos con la mayor superficie. Esta última condiciónfue modificada de la propuesta hecha por Rodríguez-Toledo (2002), quien señalaque la recuperación de 31 km de franjas de vegetación riparia sería necesariapara reconectar el paisaje actual y favorecer la dispersión proveniente de losbosques continuos en la Sierra de Santa Marta y el volcán San Martín Pajapan.

Figura 3. Propuesta de reconexión de los fragmentos ocupados a través de la reforestación devegetación riparia de Los Tuxtlas, Veracruz, México, basado en la propuesta de reconexión realizadapor Rodríguez-Toledo (2002).


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Cuadro 3. Abundancia de monos aulladores que habitan fragmentos de selva para losaños 2001 a 2003.

Fragmento

123

15171932333637384148

6, 7, 8

Área (ha)

11,09,34,7

11,857,229,95,33,7

75,532,65,06,5

13,09,6

2001

357

105

116611051

10

0,64 ± 0,54

2002

458

155

1453120517

0,6 ± 0,49

2003

357

146

1164111518

0,58 ± 0,48Densidad ecológica promedio enlos fragmentos (individuos/ha)

Individuos

Para cada uno de los nueve escenarios simulados se obtuvo una estimaciónde la abundancia en la metapoblación y el número de poblaciones remanentes,así como la probabilidad de extinción al final de los 30 años.

Para explorar la importancia relativa de cada una de las poblaciones queconforman la metapoblación hicimos simulaciones mediante la modificación delos tres escenarios en los que el área de los fragmentos se mantiene y lasustracción en cada simulación de una de las poblaciones existentes, con lo quese lograron realizar un total de 42 escenarios adicionales (tres escenariosiniciales por 14 poblaciones).

Resultados

Cambios en la abundancia de la poblaciónentre el 2001 y el 2003

En los años 2001, 2002 y 2003 se detectaron un total de 71, 75 y 73individuos, respectivamente (Cuadro 3). No se observaron diferencias significativasen las abundancias entre los años 2001 y 2003 (U Mann-Whitney = 96,5, p = 0,94).Las tasas finitas de crecimiento (λ) calculadas para los períodos 2001-2002 y2002-2003 fueron de 1,05 y 0,97, respectivamente.


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Ocupación de la metapoblación y abundanciasresultantes de las simulaciones

El cambio en el área de los fragmentos ocupados tuvo un impacto significativoen la ocupación de la metapoblación (ANDEVA una vía, F2,6 = 37,95; p < 0,0001).Los escenarios que simularon una pérdida constante de hábitat presentan elnúmero más bajo de poblaciones remanentes al término de los 30 años proyectados,comparados con los escenarios que simularon mantener o incrementar el área delos fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, p = 0,001 para ambas comparaciones).La diferencia no es significativa entre los escenarios en los que se mantiene y enlos que hay un aumento del área (p = 0,86). Las tres condiciones de conectividadsimuladas no presentaron diferencias significativas en el número de poblacionesremanentes al término de los 30 años (ANDEVA una vía, F2,6 = 0,18; p = 0,84).Aunque no fue determinante, se observó una tendencia a que un mayor númerode poblaciones persista a medida que se aumenta la conectividad (Figura 4).

El cambio del área del hábitat tuvo un claro efecto en la abundancia deindividuos de la metapoblación (ANDEVA dos vías, F2,117 = 9,06; p < 0,001).Al igual que en el caso del número de poblaciones remanentes en la metapoblación,el grado de conectividad no presentó diferencias significativas en el númerofinal de individuos (ANDEVA dos vías, F2,117 = 0,86; p = 0,43); tampoco lo hizola interacción área-conectividad (ANDEVA dos vías, F4,117 = 0,18; p = 0,95).

Figura 4. Poblaciones remanentes en la metapoblación de monos aulladores en Los Tuxtlas,Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios simulados.


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Los tres escenarios en los que se consideró una pérdida constante dehábitat presentaron abundancias más bajas, comparado con los resultados obtenidosde las simulaciones de escenarios que mantuvieron o en los que se consideró unaumento en el área de los fragmentos ocupados (Prueba de Tukey, p = 0,01 parala comparación pérdida de área - área constante y p < 0,001 para la comparaciónpérdida-aumento de área). Entre los escenarios que consideran mantener yaumentar el área no hay diferencias relevantes (p = 0,38; Figura 5).

Probabilidad de extinción de la metapoblación

El riesgo de extinción aumentó a medida que la abundancia decreció. Lasprobabilidades de extinción más bajas se presentaron cuando el área de losfragmentos ocupados se mantiene o se incrementa. Pero cuando se simula unapérdida de área, el riesgo de extinción aumenta hasta probabilidades por encimade 0,35 al final de un intervalo de 30 años (Figura 6). Debemos resaltar que losescenarios que simularon un aislamiento total y los que simularon intercambiode individuos a través de desplazamientos solo por la matriz presentaron tendenciasmuy similares. Otro resultado interesante es que el mantener el área de losfragmentos y crear corredores riparios tienen un comportamiento similar, en laprobabilidad de extinción, que los escenarios en los que se incrementa el área delos fragmentos ocupados y hay poco o nulo intercambio entre poblaciones.

Importancia relativa de cada población en laprobabilidad de extinción de la metapoblación

La sustracción de la población 17 (área del fragmento 57,2 ha; hoyocupado por 6 individuos) incrementa mucho la probabilidad de extinción de lametapoblación en cualquiera de las tres condiciones de conectividad simuladas.La ausencia de la población que habita el fragmento 19 (área del fragmento 29,9ha; ocupado por 11 individuos) presenta una tendencia similar a la ausencia dela población 17 en las simulaciones, aunque de menor magnitud (Figuras 7a y7b). El fragmento 36 (75,5 ha; ocupado por un individuo), que es el de mayorárea en la zona de estudio, se vuelve determinante para la persistencia de lametapoblación a medida que se incrementa la conectividad del paisaje por mediode la creación de corredores riparios (Figura 7c). La substracción de las otras 13poblaciones no produjo diferencias de peso con los escenarios originales en losque se consideran todas las poblaciones.


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Figura 5. Abundancias finales (mediana, percentil 25% y 75%) de monos aulladores en Los Tuxtlas,Veracruz, México, a los 30 años para los nueve escenarios evaluados.

Figura 6. Probabilidad de extinción de la metapoblación de monos aulladores bajo los nueveescenarios simulados. El gráfico combina las tres condiciones de cambio en el área de los fragmentosocupados (representadas por triángulos, círculos y cuadros para cada condición simulada) y las trescondiciones de nivel de conectividad (representadas por tres colores; blanco, gris y negro). Porejemplo, la línea formada por cuadros negros representa el escenario donde se consideró un incrementoanual de 4% en el área de los fragmentos y dispersión entre las poblaciones a través de corredores.


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Figura 7. Probabilidad de extinción de la metapoblación simulando la ausencia de cada una de laspoblaciones existentes.Línea continua: Escenario original que incluye a todas las poblaciones.Línea discontinua: Escenarios en ausencia de una población en particular.A. Escenarios donde se mantiene el área y no hay dispersión.B. Escenarios donde se mantiene el área y solo hay dispersión a través de la matriz.C. Escenarios donde se mantiene el área y la dispersión es facilitada por la creación de corredores

de vegetación riparia.


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Discusión

Ocupación de los fragmentos en el paisaje

En el presente estudio se detectó una ocupación promedio en los tres añosdel 18% de los fragmentos. Esta baja ocupación ya había sido notada por otrosautores en la región de Los Tuxtlas. Rodríguez-Luna et al. (1987) mencionanque en fragmentos de selva con una extensión en su conjunto de 447 ha, solo en95 ha (21% del área) se encontraron grupos de monos aulladores y monos araña.Estrada y Coates-Estrada (1995) determinaron una ocupación del 40% de untotal de 120 fragmentos en la porción norte de Los Tuxtlas. La similitud de losdatos encontrados en este trabajo con respecto a los estudios mencionados conanterioridad podría sugerir que, desde 1980 hasta la fecha, la ocupación de losfragmentos remanentes no ha declinado de manera sensible, lo que ha permitidola persistencia de la metapoblación de los monos aulladores a esta escalatemporal. Esta aparente “estabilidad” podría reflejarse en las tasas decrecimiento poblacional estimadas en el presente estudio, las cuales presentanvalores cercanos a uno, lo cual implica que no se han presentado grandes cambiosen el número de individuos dentro de la población. Se ha mencionado que losmonos aulladores son capaces de mantenerse o de crecer en términos poblacionales,incluso con una pérdida moderada de su hábitat (Fedigan et al. 1998; Fedigan yJack 2001; Clarke et al. 2002).

Estrada y Coates-Estrada (1996) mencionan que el número de aulladorespor fragmento está positivamente correlacionado con el área y negativamentecorrelacionada con la distancia al bosque más cercano y al tiempo de aislamientodel fragmento. Es posible que el bajo número de fragmentos ocupados y el cortointervalo de tamaños de los fragmentos (de 3 a 75 ha), comparado con elutilizado por Estrada y Coates-Estrada (1996), con fragmentos entre 2 y 1000 ha,no permiten distinguir esta relación área-número de individuos. Aunque estarelación no fue clara, se ha encontrado una relación positiva entre el tamaño delfragmento y la presencia de monos aulladores en un fragmento dentro de la zonade estudio (Rodríguez-Toledo et al. 2003). Existen otros factores que puedenestar influyendo en el número de individuos y en la ocupación de los fragmentos,además de la geometría del paisaje; por ejemplo, la calidad del fragmento (Coleyy Barone 1996; Peres 1997) o perturbaciones recientes de origen antropogénico(Terborgh 1986; Chapman y Balcomb 1998; Crockett 1998). Resulta desafortunadopara nuestro estudio el no disponer de información completa acerca del tiempode aislamiento de cada una de las poblaciones consideradas, ya que eso seríamuy útil para determinar algunos aspectos de la dinámica metapoblacional.

La densidad ecológica estimada en el presente estudio cae dentro delintervalo mencionado para la especie, que va desde 0,008 hasta 1,5 individuos/ha,con un promedio de 0,49 individuos/ha (Chapman y Balcomb 1998). La densidadpromedio en los tres años fue mayor a la detectada en otras zonas dentro de la


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región de Los Tuxtlas; por ejemplo, Estrada (1982) estimó una densidad de 0,23individuos/ha. Esta situación de aislamiento y sobrepoblación puede ser similara la observada en la población de monos aulladores del Parque Yumká, Tabasco,donde se mantienen grupos en un relicto de vegetación de selva que tiene unadensidad de 1,6 individuos/ha (Estrada et al. 2001). Es probable que estapoblación sufra grandes presiones por la disponibilidad de espacio y de recursosalimentarios (Estrada et al. 1999) y que aparenta tener una tasa de mortalidad deinfantes y juveniles alta (Estrada et al. 2001). Estas mismas condiciones podríanestarse dando en los grupos con alta densidad en fragmentos pequeños.

Crecimiento de la población

Durante el estudio, no hubo cambios significativos en la población. Sinembargo, en otros sitios en los que también existe un hábitat fragmentado oalterado, se han registrado crecimientos en poblaciones de monos aulladores.Gilbert (2003) menciona que incluso fragmentos con una extensión de 1 ha enapariencia pueden sostener un grupo de Alouatta. En La Pacífica, Costa Rica,con pérdidas moderadas del 10% del bosque y un incremento en lafragmentación del hábitat remanente, los monos aulladores parecen ajustarse alas nuevas condiciones del hábitat (Clarke et al. 2002). Otro ejemplo quemuestra la plasticidad de la especie para crecer en hábitats alterados o reducidoses la población en semilibertad de la isla de Agaltepec, en Veracruz, México, lacuál presenta una densidad de 0,43 individuos/ha, con tasas de crecimiento anualde 1,27 en promedio (Cortés-Ortiz et al. 1994). Pero en el caso de Los Tuxtlas,la fragmentación y la pérdida del hábitat al parecer no han permitido uncrecimiento de la población. Se ha mencionado que las causas principales de lamortalidad en primates son las enfermedades, la depredación y el cambio en elhábitat (Young 1994), así como períodos impredecibles de escasez de alimentode alta calidad, aunado a otros factores como el parasitismo, que afectan sobretodo a los individuos inmaduros (Milton 1982). Un hábitat de mala calidad provocadopor la degradación continua o por eventos catastróficos puede propiciar unmayor riesgo de malnutrición en los individuos y, por tanto, puede incrementarlas tasas de mortalidad de infantes y juveniles (ej. Janson y Van Schaik 1993).En ausencia de presiones severas de cacería los monos aulladores pueden sobreviviren fragmentos de bosque, hábitats perturbados y en proximidad a asentamientoshumanos (Crockett 1998; Horwich 1998). En la parte sur de Los Tuxtlas, lacacería podría ser considerable, debido al uso tradicional de la carne de monoaullador como cebo para la captura del camarón de río (García-Orduña, comentariopersonal); aunque esta práctica ha disminuido, todavía pueden verse sus efectosnegativos en la población (Carrillo et al. 2000).


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¿Incrementar el tamaño de los fragmentos o su conexión?

El presente estudio sugiere que el área del hábitat juega un papel destacadodentro de la probabilidad de extinción de la metapoblación a corto y medianoplazo. Existe evidencia que sugiere que la pérdida del hábitat tiene efectos negativosen poblaciones de mamíferos tropicales (Cuarón 2000). Nosotros encontramosque la pérdida del área correspondiente al hábitat en el paisaje aumenta muchola probabilidad de extinción de la metapoblación. Esto concuerda con lo propuestopor Hanski (1999), quien menciona que una metapoblación tiene un riesgo deextinción mayor cuando el número y el tamaño de los parches de hábitat decrecen.Varios estudios en primates, como colobos (Colobus guereza) (Chapman et al.2003), cercopitecos azules (Cercopithecus mitis) (Lawes et al. 2000), gorilas (G.gorilla beringei) (Harcourt 1995) y muriquis (Brachyteles arachnoides) (Strier1993) presentan resultados favorables al incremento del área del hábitat depoblaciones amenazadas.

La cantidad de hábitat necesaria para asegurar la viabilidad de una poblacióndebe ser un aspecto a considerar dentro de un plan de conservación de poblacionesde primates. En este estudio encontramos que un incremento anual en el área delos fragmentos del 1% no produciría efectos significativas en cuanto a laabundancia de monos aulladores en un lapso de 30 años, aunque sí resulta importanteen cuanto a la disminución de la probabilidad de extinción de la metapoblación.Gilbert y Setz (2001) sugieren que son necesarias áreas mayores de 100 ha(idealmente de al menos 1000 ha) para sostener poblaciones viables de monosaulladores rojos (A. seniculus). Aunque Chiarello (2000) menciona que paramantener poblaciones viables de tres especies de primates en los bosques atlánticosen Brasil se requieren más de 20 000 ha de bosque.

El incremento de la conectividad en nuestro estudio no presentó un impactode consideración en las abundancias finales. Pero esto no excluye, de ningunamanera, la propuesta que surge de la teoría de paisajes y metapoblacional depromover la conectividad dentro de un paisaje fragmentado. Swart y Lawes(1996), mediante la simulación de la dinámica poblacional de poblaciones decercopitecos azules, encontraron que a medida que se aumenta el grado deconectividad entre parches, la persistencia experimenta un gran aumento dentrode un marco temporal de 1000 a 3000 años, mientras que no hay grandes efectosa corto plazo (< 200 años). Aunque los beneficios de reconectar fragmentos noson evidentes a una escala temporal corta, podrían ayudar a minimizar el efectode algunos factores que influyen en la persistencia de una población. La falta deconectividad entre los fragmentos de bosque puede significar menores oportunidadesde dispersión, al comprometer el potencial reproductivo y el aumento de laendogamia (Lindermayer y Nix 1993; Beier y Noss 1998). También puedenpresentarse tasas de crecimiento menores en los fragmentos aislados y tomarmás tiempo el reestablecimiento de las poblaciones extintas en los parchesaislados que en los conectados (Fahrig y Merriam 1985). El establecimiento de


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corredores entre fragmentos aislados puede disminuir algunas de las presionesderivadas de la pérdida de área de los fragmentos, como un menor hábitat decalidad y la disponibilidad de recursos alimentarios (Glander 1992; Estrada et al.2002). Además, los remanentes de vegetación riparia pueden proveer hábitatsadecuados para otras especies de vertebrados pequeños de bosque, al permitir sureproduccción y funcionar como corredores que incrementan la conectividad delpaisaje (de Lima y Gascon 1999). Algunos autores han propuesto un mínimo de200 a 300 m de ancho para facilitar movimientos de algunas especies sensibles(Laurance y Gascon 1997; Laurance y Laurance 1999).

La conservación del área actual de los fragmentos y el impulso de estrategiasque permitan la regeneración de los parches remanentes de selva es prioritariopara la persistencia de esta metapoblación; un incremento del 1% en el área delos fragmentos puede ser suficiente. La reconexión de los parches de hábitatdebe considerarse como una estrategia a mediano y largo plazo, pero debemosseñalar que en nuestro estudio encontramos que el escenario donde se simula lareconexión de fragmentos por medio de una red de corredores y se mantiene elárea actual de los fragmentos presenta una tendencia similar al escenario dondese incrementa el área y no hay intercambio de individuos, lo que evidencia losposibles beneficios de estos corredores riparios. Tal vez la creación de una redde corredores mayor a los 15 km simulados en algunos de los escenarios de esteestudio resultaría en probabilidades de extinción aún menores a las obtenidas.

Contribución de cada población a la persistenciade la metapoblación

Las características específicas de los parches individuales tienen diferentescontribuciones a la persistencia de una metapoblación. El área del fragmento yla conectividad determinan la importancia de una población para la metapoblaciónentera (Harrison 1991).

Brito y Fernández (2002) evaluaron el valor relativo de las poblacioneslocales del ratón tlacuache (Micoureus demerarae) en la persistencia de lametapoblación; las clasificaron en tres grupos: parches pequeños y aislados (queson los más amenazados), parches de forma circular y relativamente bienconectados y parches grandes con alta probabilidad de persistir. El caso delparche 17 y el 19 presentan una mayor importancia para la metapoblación ypodrían comportarse como la tercera categoría mencionada por Brito yFernández (2002). El fragmento 36 es relevante en la persistencia de lametapoblación a medida que se aumenta la conectividad del paisaje. El resto delos fragmentos ocupados, con un área menor de 15 ha, podrían considerarsemenos significativos para la persistencia de la metapoblación.

La densidad y la composición social dentro de cada población podríanjugar un papel destacado en la dinámica metapoblacional. Contrario a lo que seesperaría en la teoría metapoblacional tradicional, los parches pequeños pueden


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resultar primordiales para la persistencia de la metapoblación, si esta funcionacomo un sistema con una combinación de poblaciones más persistentes con bajaemigración y poblaciones efímeras y alta emigración (Crone et al. 2001). Estesería el caso si la dispersión fuera dependiente de la densidad, como se simulóen este estudio. El intercambio de individuos entre los fragmentos de mayor áreay más baja densidad podría disminuir la probabilidad de extinción.

Sin embargo, si en los fragmentos menores a 15 ha y cercanos a su capacidadde carga se mantiene el área, el ingreso de individuos procedentes de otraspoblaciones podría incluso ocasionar que se comportaran como poblacionespseudo-sumideros: poblaciones viables que dejan de serlo solo porque la dispersiónde individuos hacia ellos disminuye la fecundidad o incrementa la mortalidad,como resultado de la denso-dependencia (Watkinson y Sutherland 1995), porcompetencia intraespecífica por recursos genéticos o físicos entre los inmigrantesy los residentes (Clinchy 1997).

Estas diferencias en la contribución a la persistencia de cada una de laspoblaciones dentro de la metapoblación conllevaría una estrategia diferente parasu conservación. Los fragmentos con mayor área y relativamente conectados conotros fragmentos ocupados requieren protección inmediata. Las poblaciones quehabitan fragmentos con área pequeña, con altas densidades y un grado deaislamiento mayor requerirán de acciones más drásticas para su conservación,como puede ser su reubicación en alguno de los fragmentos grandes y con bajadensidad de monos.

Conclusiones

La metapoblación de monos aulladores estudiada podría enfrentar unriesgo de extinción grande debido solamente a su condición fragmentada y subajo número poblacional. Algunos autores han señalado ciertas característicasdentro de una especie que la hacen vulnerable a la fragmentación de su hábitat.Además de los problemas ya mencionados por el pequeño tamaño poblacional(Lande 1993; Pimm et al. 1988; Henle et al. 2004), la baja capacidad de losmonos aulladores de dispersarse de manera efectiva a través de una matriz deterrenos dedicados a actividades agrícolas o ganaderas hace que esta metapoblaciónincremente su aislamiento y su probabilidad de extinguirse. Especies que evitanla matriz (Gascon et al. 1999; Henle et al. 2004) y son especialistas en susrequerimientos de hábitat (Davies et al. 2000; Henle et al. 2004) tienden adeclinar o a desaparecer en estos fragmentos de hábitats pequeños. Además, ladinámica de los grupos de especies sociales podría ejercer una gran fuerzacentrípeta que inhibe la dispersión a través de un hábitat hostil (Laurance 1990;Swart y Lawes 1996).

La modificación de la matriz puede proveer oportunidades para reducir elaislamiento de un parche y, así, disminuir la probabilidad de extinción dentro de


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estos paisajes fragmentados (Ricketts 2001). Esto implica que una estrategia deconservación de esta metapoblación de monos aulladores debe considerar, ademásde las condiciones ecológicas, las condiciones sociales y económicas de lascomunidades humanas dentro de este paisaje. El 85% de las actividadesproductivas en el sur de Los Tuxtlas corresponden a ganadería y agricultura; lazona presenta una población humana en crecimiento, con una densidad de cercade 60 habitantes/km2 (INEGI 2000). Promover estrategias productivas que seanmenos agresivas con las selvas y otros tipos de vegetación nativa y que permitanun desarrollo económico sostenible son, en definitiva, urgentes dentro de laregión de Los Tuxtlas.

Agradecimientos

Agradecemos a The American Society of Primatology (ASP) y PrimateConservation Inc. (PCI), por el apoyo financiero para este estudio. El primerautor recibió una beca por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología(CONACYT). El Departamento de Biodiversidad y Ecología Animal delInstituto de Ecología A. C. proporcionó el soporte necesario para la finalizaciónde esta investigación. Los autores agradecemos la hospitalidad e invaluableasistencia en campo de la familia Mateo Gutiérrez y a Rubén Mateo, FranciscoGarcía-Orduña y Domingo Canales, del Instituto de Neuroetología de laUniversidad Veracruzana, las facilidades para realizar este estudio. Tambiénagradecemos la ayuda en campo y en el manejo de los sistemas de informacióngeográfica a E. Mildred Rodríguez-Toledo y Rodolfo Palacios. Los comentariosde Miguel Equihua, Alfredo Cuarón y Alejandro Estrada al trabajo de tesis delprimer autor, del cual se deriva el presente capítulo, fueron determinantes paramejorar todo el estudio.

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Anexo 1. Ejemplo de la estimación de la capacidad de carga dentro de los fragmentos deselva.

A continuación se presenta la manera en que se estimó la capacidad de cargapara el fragmento 41, el cuál tiene una extensión de 6,5 ha y es habitadoactualmente por cinco individuos.• En trayectos equivalentes a un total de 0,1 ha se encontraron seis árboles con

un diámetro entre 20 y 71 cm de dap (20,4; 22,6; 30,2; 33,4; 40,7; 71,6) (verArroyo-Rodríguez y Mandujano 2003). Para cada uno de estos se calculó subiomasa en peso seco, a partir de la ecuación obtenida por Brown e Iverson(1992): Y = 21,297 – 6,935dap + 0,74dap2; donde Y = biomasa por árbol enkg y dap = diámetro del tronco a la altura del pecho en cm, estimándose queen total los árboles contaban con una biomasa de 5811,6 kg.

• Después de obtenida la biomasa para cada árbol se estimó el incremento anualmateria vegetal mediante la ecuación de la regresión derivada por Clark et al.(2001): y = 1,05ln(x) – 2,91; donde y = incremento de biomasa por encimadel suelo (biomasa/ha/año) y x = biomasa por encima del suelo (biomasa/ha).Se obtuvo un incremento anual de 22,7 kg/año

• De este incremento se consideró que el 77% corresponde a hojas jóvenes,flores y frutos que son potencialmente utilizables por los monos aulladores;así, 17,5 kg/año están disponibles.

• Extrapolando este valor a una hectárea se obtuvieron 175 kg de materiavegetal disponible/ha. A su vez, se dividió este valor entre la tasa de consumode monos aulladores (19,7 kg materia vegetal/año por kg de biomasa demonos) (Nagy y Milton 1979) y el peso promedio de un individuo (5,5 kg)(Rodríguez-Luna 1997); de esta manera se estimó una capacidad de cargapara el fragmento 41 de 1,6 monos/ha.

ANEXO

. Viabilidad metapoblacional del mono aullador en un paisaje altamente fragmentado de México

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